L Régulations phéromonales des conduites socio-sexuelles humaines : mythes, réalités, potentialités

Hormones
et relations humaines
dossier
thématique
Régulations phéromonales
des conduites socio-sexuelles humaines :
mythes, réalités, potentialités
Pheromonal regulations of human socio-sexual behaviors:
myths, realities, potentialities
Matthieu Keller, Frédéric Lévy*
Les phéromones, un concept
de définition complexe
D’après la définition initiale donnée par P. Karlson et
M. Lüscher en 1959 (1), les phéromones sont des composés chimiosensoriels sécrétés à l’extérieur de l’organisme d’un individu et reçus par un second individu
de la même espèce chez lequel ils déclenchent une
réaction spécifique, par exemple un comportement
défini ou un processus de développement. Sur la base
de cette définition, on distingue classiquement les phéromones “incitatrices” des phéromones “modificatrices”.
Les phéromones “incitatrices” déclenchent généralement une réponse comportementale à court terme. La
phéromone mammaire du lapin (2-methylbut-2-enal)
en constitue un bon exemple (2) [figure 1] : celle-ci est
présente dans le lait de la femelle ; une fois libérée,
elle déclenche le comportement de recherche de la
mamelle. Par opposition, les phéromones “modificatrices” induisent des changements à plus long terme de
la physiologie de l’individu receveur. Par exemple, parmi
les divers composés présents dans l’urine du mâle chez
la souris, plusieurs sont capables d’accélérer l’apparition
de la puberté chez la femelle. La découverte de nouveaux composés phéromonaux et la caractérisation de
»»Les odeurs régulent la physiologie de la reproduction et les
comportements socio-sexuels de nombreuses espèces de mammifères.
»»Les phéromones sont des signaux qui participent à la communication
sociale intra-spécifique et qui sont détectés par le système olfactif
principal ou accessoire.
»»Le corps humain émet de nombreux composés odorants qui
modifient la physiologie et le comportement sexuel, mais également
les relations parentales.
Mots-clés : Odeur sociale – Olfaction – Comportement social – Système
olfactif – Reproduction.
Keywords: Social odor – Olfaction – Social behavior – Olfactory system –
Reproduction.
leurs effets physiologiques ont permis d’enrichir cette
classification. Ainsi, les phéromones “signalisatrices”
renseignent sur l’identité sociale ou sexuelle de l’individu émetteur, sans forcément déclencher une réponse
comportementale et/ou physiologique. Enfin, les phéromones “modulatrices” régulent les états émotionnels
humains. Cette classification est néanmoins relative,
puisqu’il est parfois difficile de ranger un composé
phéromonal particulier dans une catégorie définie.
Par exemple, certains composés comme la 3,4-dehydroexo-brévicomine, le 2-sec-butyl-4,5-dihydrothiazole
ou les farnesenes présents dans l’urine de souris mâle
peuvent agir soit comme des phéromones “incitatrices” en déclenchant des réponses agressives vis-àvis d’autres congénères du même sexe, soit comme
des phéromones “modificatrices” en induisant l’œstrus
chez la femelle (3) [figure 1]. D’autres définitions plus
restrictives ont été proposées selon que l’animal répond
de manière stéréotypée et sans expérience préalable,
ou selon que seul le système olfactif accessoire est
Correspondances en Métabolismes Hormones Diabètes et Nutrition - Vol. XIV - n° 4 - avril 2010
* INRA UMR85,
CNRS UMR6175, univer­
sité François-Rabelais,
Nouzilly.
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P o i nt s f o rt s
L
a question de l’existence d’une communication
phéromonale chez l’humain est un domaine
de recherche controversé. Cependant, il ne fait
aucun doute que cette question est d’un fort intérêt
scientifique, étant donné que notre compréhension
de la régulation olfactive des comportements sociaux
chez l’homme est encore rudimentaire. Même si la communication phéromonale joue probablement un rôle
mineur parmi les régulations complexes des comportements sociaux chez l’humain, cela ne signifie pas que
les signaux phéromonaux n’influencent pas, de manière
subtile, le comportement et/ou la physiologie humaine.
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impliqué. Bien que la notion de phéromone reste une
question débattue, ces odeurs jouent un rôle important
dans la modulation des conduites sociales chez l’animal.
B
o
o
H
Traitement neurobiologique
des informations phéromonales
2-methylbut-2-enal
Androsténone
Recherche de la mamelle
chez le lapereau nouveau-né
Induction de l’immobilisation
chez la truie en œstrus
C
N
S H
E, E-α-farnesene
C2H5
2-sec-butyl-4,5-dihydrothiazole
Accélération de la puberté chez la souris prépubère (femelle)
Figure 1. Exemples de structures chimiques de phéromones et leurs rôles identifiés chez les mammifères.
Phéromones
Système olfactif principal
Système olfactif accessoire
Epithelium olfactif
OR-OSNs
Organe vomeronasal
V1R-VSNs V2R-VSNs
Bulbe olfactif
principal
Bulbe olfactif accessoire
Antérieur - Postérieur
Intégration
de l’information
issue des deux systèmes
olfactifs
Amygdale
cortico-médiane
Hypothalamus
MPOA
GnRH
Système nerveux central
Modulation de la sécrétion
pulsatile de GnRH
Gonadotropines
Figure 2. Organisation générale des systèmes olfactifs principal et accessoire chez les mammifères et
connections avec les neurones à GnRH contrôlant la fonction de reproduction.
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Deux sous-systèmes sont impliqués dans la détection
des odeurs sociales chez la plupart des mammifères :
le système olfactif principal et le système voméronasal ou “système olfactif accessoire” (figure 2). S’il existe
d’autres sous-systèmes olfactifs, tels que le ganglion
de Gruenberg ou l’organe septal de Masera, leur participation au traitement de l’information phéromonale
commence seulement à être caractérisée (4). La détection des composés odorants par le système olfactif
principal se déroule au niveau de l’épithélium olfactif.
Chaque neurone sensoriel olfactif, qui n’exprime qu’un
seul type de récepteur olfactif parmi une large famille,
projette ensuite son axone au niveau des glomérules
du bulbe olfactif principal, le premier relais central
de l’information olfactive. L’information olfactive est
ensuite envoyée vers différentes cibles corticales (cortex
piriforme, entorhinal…) ou limbiques (noyaux olfactifs de l’amygdale), avant d’atteindre des structures
hypothalamiques (5). Les composés phéromonaux peuvent également être détectés par le système olfactif
accessoire au niveau de l’organe voméronasal (VNO ou
organe de Jacobson). Cet organe a la forme d’un tube
aveugle creux qui court le long de la base du septum
nasal et s’ouvre à l’avant, au niveau de la cavité nasale
et/ou buccale en fonction des espèces. Les composés
olfactifs pénètrent dans le VNO par un mécanisme de
pompage actif et peuvent stimuler deux types de neurones sensoriels, pourvus chacun d’un type de récepteurs voméronasaux (V1R ou V2R) [4]. Ces neurones
sensoriels acheminent l’information au niveau du bulbe
olfactif accessoire, puis au niveau des noyaux olfactifs
de l’amygdale, avant de rejoindre l’hypothalamus et,
en particulier, différentes régions impliquées dans la
régulation des comportements socio-sexuels, comme
l’aire préoptique médiane ou le noyau ventro-médian
de l’hypothalamus.
Sur le plan fonctionnel, chacun de ces deux systèmes
peut participer à la détection et au traitement des
informations phéromonales (3). En effet, le système
voméronasal est longtemps apparu comme le système
privilégié pour la détection des phéromones de par ses
connections relativement directes avec l’hypothalamus
qui est une structure cérébrale contrôlant l’ensemble de
la fonction de reproduction. Le système voméronasal
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socio-sexuelles humaines : mythes, réalités, potentialités
intervient dans les régulations physiologiques comme
la modulation du développement pubertaire ou du
cycle œstral chez la souris. Toutefois, le système olfactif
principal, habituellement décrit comme un analyseur
généraliste, intervient également dans le traitement
d’odeurs sociales comme celles émises par le mâle
et qui stimulent la réponse d’immobilisation chez la
truie (figure 1), la réactivation de l’axe gonadotrope
en saison de repos sexuel chez la brebis (“effet mâle”)
ou l’attraction pour un partenaire sexuel chez la souris
(3). Par ailleurs, ces deux systèmes olfactifs jouent un
rôle complémentaire dans la détection des composés
phéromonaux, puisqu’ils sont capables de détecter une
gamme de signaux chimiosensoriels communs (6) ou
de supporter chacun l’expression de certains comportements, par exemple le comportement sexuel chez
le hamster mâle. Cette complémentarité s’opère dans
des régions cérébrales de convergence, notamment au
niveau de l’amygdale ou de l’hypothalamus (5).
La communication phéromonale humaine :
régulations comportementales
et physiologiques
Dans nos sociétés, la perception des odeurs a longtemps été minimisée et une représentation d’une
fonction olfactive inopérante s’est construite chez les
scientifiques. L’espèce humaine a été classée parmi les
microsmates au prétexte d’une réduction morphologique des structures olfactives primaires et d’une
dominance visuelle et auditive. L’intérêt scientifique
pour la production et la perception des odeurs, en particulier sociales, chez l’homme est relativement récent
et plusieurs arguments expérimentaux invalident la
vision selon laquelle les odeurs humaines auraient peu
d’implications fonctionnelles dans le comportement
social. Toutefois, il est souvent prématuré de classer
ces odeurs sous le terme de “phéromones” étant donné
que les différents critères de définition (mise en jeu
de composés simples, réponse spécifique de l’espèce,
réponse fonctionnelle ne nécessitant pas d’apprentissage préalable…) n’ont pas été validés sur le plan
expérimental.
Le corps humain émet divers composés odorants provenant de différentes glandes exocrines. La région axillaire
est considérée comme l’une des sources principales
de production. En effet, les sécrétions de la région
axillaire, à la suite de l’action microbienne, produisent
un mélange complexe d’odeurs dont la combinaison
produit l’odeur corporelle. Certains de ces composés
sont à présent identifiés et comprennent principale-
ment des dérivés du métabolisme des androgènes ainsi
que des acides volatiles, tels que l’acide (E)-3-methyl-2hexanoique. Par ailleurs, l’androsténone, qui a une action
phéromonale chez la truie, et l’androstadienone sont
présents dans les sécrétions axillaires humaines comme
de manière plus générale dans la sueur (7, 8). D’autres
régions ont également été caractérisées : l’odeur de
l’haleine permet la reconnaissance du sexe de l’individu ;
de même, l’odeur des sécrétions de la paume de la main
d’un homme est discriminable de celle d’une femme.
Les sécrétions cutanées des glandes de Montgomery,
localisées au niveau de l’aréole du sein maternel, et
le lait régulent le comportement néonatal ainsi que
la mise en place des interactions entre la mère et son
enfant (9, 2).
Les voies olfactives primaires impliquées dans la détection et le traitement des signaux phéromonaux commencent à être caractérisées. La question de l’existence
des phéromones a souvent été, à tort, associée à l’existence du VNO. Cependant, le VNO est probablement
un organe vestigial chez l’homme (10, 11) et, jusqu’à
présent, il n’a jamais été possible d’identifier une structure correspondant au nerf voméronasal ou au bulbe
olfactif accessoire chez l’adulte (12). Enfin, l’analyse du
génome humain a révélé que la plupart des gènes du
VNO sont des pseudogènes (13). Ainsi, en l’état actuel
des connaissances, il semble que toute communication
phéromonale humaine passe par le système olfactif
principal. Cette conclusion est d’ailleurs confirmée
par des données récentes d’imagerie fonctionnelle
qui montrent que les activations hypothalamiques
observées à la suite d’une stimulation avec un composé phéromonal comme l’œstra-1,3,5(10),16-tetraen3-ol, n’ont pas lieu chez des patients anosmiques, à
cause d’une obstruction de la cavité nasale et donc
du système olfactif principal (14). Lorsqu’on compare
ces activations en fonction du sexe, on remarque de
manière intéressante que celles-ci sont différenciées,
ce qui suggère un effet des composés phéromonaux
sur le comportement sexuel et/ou sur la fonction de
reproduction. De plus, un réseau de régions corticales
traitant les odeurs corporelles a été caractérisé, qui
diffère de celui impliqué dans le traitement des odeurs
non humaines (15).
Enfin, un bon nombre d’exemples récents montre que
la perception des odeurs sociales induit des changements physiologiques et/ou comportementaux
chez l’adulte, mais également chez le nouveau-né.
Sans prétendre être exhaustifs, différents exemples
relativement convaincants en faveur de l’existence
de tels effets sont connus dans la régulation de la
fonction de reproduction. Il a été montré que des
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femmes exposées à des extraits olfactifs d’aisselle
masculine montrent un accroissement de la pulsatilité
de l’hormone lutéinisante (LH) [16]. De manière similaire, l’exposition à des sécrétions axillaires provenant
d’autres femmes à différents stades de leurs phases
ovulatoires au cours du cycle menstruel module la
durée du cycle menstruel chez la femme receveuse (17)
ainsi que la pulsatilité de la LH (18). Ces composés ont
une action comportementale, puisqu’ils induisent des
modifications de l’humeur (19, 16). Dans un contexte
plus explicitement sexuel comme l’attraction entre
partenaires sexuels (11), certaines études ont montré que les femmes préfèrent les odeurs provenant
d’hommes dont le complexe majeur d’histocompatibilité leur est relativement dissimilaire (20), ce qui
suggère que ces odeurs peuvent participer au choix
du partenaire sexuel et pourraient être considérées
comme phéromone “signalisatrice”.
En ce qui concerne le comportement néonatal, l’odeur
du sein et du cou maternels possède un effet calmant
chez des nouveau-nés en pleurs. De plus, l’odeur du
sein de la propre mère joue un rôle activateur des
conduites qui préparent la prise orale du mamelon ;
elle induit une réaction d’orientation et d’attraction
vers la source odorante et stimule l’activité appétitive
orale (2). Ce pouvoir attractif peut dépendre d’acquisitions prénatales. En effet, des nouveau-nés montrent
une préférence pour une odeur prénatale comme le
liquide amniotique, mais ne différencient pas cette
odeur de celle du colostrum. Ainsi, l’orientation vers
les odeurs sécrétées par le corps maternel pourrait
se mettre en place à partir d’informations acquises in
utero. Les odeurs corporelles pourraient moduler les
interactions enfant-parent et enfant-enfant. L’odeur
d’un vêtement porté par la mère est identifiable par
des enfants de 2 à 5 ans ; ils peuvent également différencier olfactivement un membre de la fratrie et un
enfant non familier (21). Enfin, les parents se montrent très sensibles aux caractéristiques olfactives de
leurs enfants et leurs compétences discriminatives
sont remarquables, puisqu’un contact mère-enfant
d’une durée de 1 à 6 heures est suffisant pour que les
mères reconnaissent l’odeur corporelle de leur bébé.
Les capacités de reconnaissance des pères semblent
se développer plus lentement, vers le troisième jour
postnatal.
106
Conclusion
L’effet des phéromones sur les comportements et la physiologie chez l’homme est un domaine d’étude encore
peu appréhendé, notamment du fait de la difficulté
de l’expérimentation sur les sujets humains, dont les
résultats sont parfois controversés. Jusqu’à présent,
ces recherches ont été essentiellement restreintes à
des études comportementales et/ou physiologiques,
notamment du fait du manque d’outil adéquat pour
sonder les bases neurobiologiques du traitement des
phéromones chez l’homme. Le développement de nouvelles techniques d’imagerie magnétique fonctionnelle
à plus haute résolution devrait permettre d’explorer
de manière plus poussée les réponses cérébrales des
humains aux phéromones (22), tout comme les études
plus traditionnelles reposant sur des patients affectés
par différentes lésions cérébrales du système olfactif
(14). Le fait que les patients atteints du syndrome de
Kallman, une forme d’hypogonadisme hypogonadotrope dû à un défaut de migration des neurones à GnRH
de la placode olfactive vers l’hypothalamus au cours de
la vie fœtale, souffrent également d’anosmie (23) illustre
ainsi la relation intime entre les fonctions olfactive et
reproductive.
Par ailleurs, l’idée d’utiliser les phéromones pour stimuler différentes fonctions de l’organisme dans un but
thérapeutique commence à émerger. Ces stimulations
utilisant des composés naturellement présents dans
l’environnement humain présentent notamment l’avantage d’éviter de recourir à des agents pharmacologiques
exogènes qui impliquent des effets secondaires. Ainsi,
il a été suggéré que différents composés phéromonaux
synthétiques pourraient être utilisés pour stimuler la
libération endogène de cortisol dans le cadre de thérapies fondées sur l’administration exogène de cette
hormone (8). D’autres domaines d’application sont également possibles, notamment en pédiatrie, où différents
types de stimulation olfactive et/ou phéromonale sont
déjà utilisés chez les nouveau-nés, y compris les grands
prématurés, afin de réguler les fonctions cardio-respiratoires et l’état d’éveil ou stimuler la prise alimentaire
(24). Ainsi, le champ d’application clinique des résultats
tirés de la recherche fondamentale sur les phéromones
et leur impact physiologique reste encore largement à
explorer.
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Régulations phéromonales des conduites
socio-sexuelles humaines : mythes, réalités, potentialités
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