revue - John Libbey Eurotext

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Virologie 2005, 9 : 93-106
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Les calicivirus humains,
une cause majeure de gastro-entérite aiguë
E. Kohli
F. Bon
K. Balay
P. Pothier
Laboratoire de virologie, CNR des virus
entériques, Hôpital du Bocage,
21079 Dijon Cedex
<[email protected]>
Microbiologie médicale et moléculaire,
UFR Médecine et Pharmacie,
21079 Dijon Cedex
Résumé. Les calicivirus humains (HuCV) appartiennent aux genres Norovirus
et Sapovirus de la famille des Caliciviridae. Ils sont responsables de gastroentérites aiguës. Ces virus à ARN simple brin présentent une grande variabilité
génétique rendant leur détection complexe. En effet, 7 génogroupes distincts
incluant au moins 34 génotypes humains sont actuellement reconnus à l’intérieur
de ces deux genres. Par ailleurs, des souches recombinantes de norovirus ainsi
que des variants à l’intérieur d’un même génotype ont été récemment décrits,
ajoutant encore à cette diversité. Grâce à l’amélioration des outils diagnostiques,
les norovirus sont maintenant reconnus dans les pays industrialisés comme des
agents majeurs de gastro-entérite aiguë sporadique et épidémique dans toutes les
tranches d’âge, à l’origine d’une morbidité et de dépenses importantes. La
prévalence des HuCV dans les pays en voie de développement reste à déterminer. La biologie de ces virus, jusque-là mal connue du fait de l’impossibilité de
les cultiver et de l’absence de modèle animal, connaît actuellement d’importants
développements dans le domaine des norovirus avec, d’une part la description de
facteurs génétiques de sensibilité et, d’autre part, la découverte d’un norovirus
murin cultivable et pouvant servir de modèle. Ces progrès pourraient aider au
contrôle des infections à HuCV.
Mots clés : Caliciviridae, Norovirus, Sapovirus, gastro-entérite aiguë
Abstract. Human caliciviruses (HuCVs) are grouped into two genera, Norovirus and Sapovirus within the Caliciviridae family. These single-stranded RNA
viruses show a great genetic diversity making their detection difficult. Indeed, 7
genogroups including at least 34 human genotypes are now recognized within
these 2 genera. In addition, norovirus recombinant strains as well as variants
within a genotype have been shown recently to generate further diversity. Recent
advances in molecular diagnostic techniques have allowed to recognize noroviruses as a major cause of sporadic and outbreak gastroenteritis in all age groups,
leading to an important morbidity and high costs in industrialized countries.
Their prevalence in developing countries remains to be determined. Until now,
the biology of these viruses has been difficult to study because of the lack of
either cell culture or animal model systems that support their propagation. New
insights into the biology of noroviruses were recently provided with the description of genetic host susceptibility factors as well as the discovery of a cultivable
murine norovirus which should provide a new model for human noroviruses.
These improvements could help to the control of HuCV infections.
Key words: Caliciviridae, Norovirus, Sapovirus, acute gastroenteritis
Tirés à part : E. Kohli
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
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Les calicivirus humains (HuCV) appartiennent à la famille
des Caliciviridae. Cette famille comprend quatre genres
dont deux incluent essentiellement des virus pathogènes
pour l’homme, les genres Norovirus (anciennement
Norwalk-like virus) et Sapovirus (anciennement Sapporolike virus) et deux, les genres Vesivirus et Lagovirus, infectent les animaux. Si les calicivirus animaux sont à l’origine
de syndromes très variés, maladie hémorragique fatale chez
le lapin (rabbit hemorrhagic disease virus ou RHDV),
syndromes respiratoires chez le chat (feline calicivirus ou
FCV) ou encore avortements et lésions vésiculaires chez
l’otarie (San Miguel Sea lion virus ou SMSV), les calicivirus humains sont, eux, responsables de gastro-entérites
aiguës. Grâce à l’amélioration des outils diagnostiques, des
progrès importants ont été réalisés ces dernières années
dans la connaissance de l’épidémiologie des HuCV, lesquels sont actuellement reconnus comme des agents étiologiques majeurs de gastro-entérite épidémique et sporadique dans toutes les tranches d’âge. Du fait de l’absence de
système de culture in vitro et de modèle animal de laboratoire, la biologie de ces virus est encore mal connue. Toutefois, d’importants développements sont en cours dans le
domaine de la biologie des norovirus. Ces développements
font suite à la découverte de l’importance des oligosaccharides de la famille des antigènes tissulaires de groupe sanguin comme facteurs génétiques de sensibilité à l’infection
(cet aspect a fait l’objet d’une revue récente par N. RuvoënClouet dans Virologie [1]). Par ailleurs, la description d’un
norovirus murin cultivable et pouvant servir de modèle
animal [2] ouvre également d’intéressantes perspectives.
Historique
Le virus Norwalk, prototype des norovirus, a été identifié
pour la première fois en 1972 par immunomicroscopie
électronique par Kapikian et al. après passage chez des
volontaires d’un filtrat de selles provenant d’un patient
infecté lors d’une épidémie survenue dans une école à
Norwalk (Ohio) en 1968 [3]. Ce virus, non enveloppé, d’un
diamètre de 27 nm, est le premier virus de gastro-entérite
identifié. À la fin des années 1970, Madeley et Cosgrove
puis Flewett et Davies et enfin Chiba et al. rapportèrent la
présence, dans des selles d’enfants et de nourrissons, de
calicivirus « typiques » similaires aux calicivirus animaux
caractérisés auparavant. Un tel virus, détecté dans une
institution pour enfants à Sapporo et antigéniquement distinct du virus Norwalk, a par la suite été désigné
Sapporo/82/Japan [4]. Une classification en deux groupes
fondée sur la morphologie en microscopie électronique a
alors été proposée, incluant d’une part les calicivirus classiques représentés par le virus Sapporo et d’autre part les
SRSV (small round structured viruses) représentés par le
virus Norwalk. Les calicivirus classiques possèdent à leur
surface des dépressions en forme de coupe ou calice (d’où
leur nom) alors que les SRSV ont des dépressions moins
prononcées leur donnant une surface moins typique
(figure 1).
La description du génome du virus Norwalk par Jiang et al.
en 1990 [5] a représenté une étape importante dans la
connaissance de ces virus non cultivables et a ouvert la voie
à leur diagnostic moléculaire. Elle a permis de reconnaître
que le virus Norwalk était le représentant d’un groupe très
varié de virus pouvant être divisés en deux sous-groupes
phylogénétiques majeurs, les génogroupes I (GI, virus
Norwalk) et II (GII, virus Hawaii, Snow Mountain agent).
Par ailleurs, le clonage du virus Sapporo/82/Japan a permis
de reconnaître deux genres différents parmi les HuCV, les
genres Norovirus et Sapovirus, et, ainsi, de valider la classification en deux groupes fondée sur la morphologie
50nm
50nm
Figure 1. Virus Norwalk (Norovirus, à gauche) et Sapporo (Sapovirus, à droite) observés en microscopie électronique
(www.virology.net/Big_Virology/BVRNAcalici.html, échelle = 50 nm).
94
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
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Calicivirus canins
Vesivirus
Parkville
Sapporo
SMSV - VESV
London
Calicivirus félins
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Sapovirus
RHDV
EBHSV
Lordsdale
Norovirus
Toronto
α1
Lagovirus
Hawaii
Melksham
Norwalk
Desert Shield
Southampton
Figure 2. Analyse phylogénétique de la capside de quelques souches représentatives des calicivirus (d’après
www.iah.bbsrc.ac.uk/virus/Caliciviridae/trees/Capsid_tree.htm).
SMSV: San Miguel sea lion virus; VESV: vesicular exanthema of swine virus; RHDV: rabbit hemorrhagic disease virus; EBHSV: European
brown hare syndrome virus.
(figure 2). Depuis, de nombreuses souches ont été décrites à
l’intérieur de ces deux genres, parmi lesquelles des souches
détectées chez les animaux.
Organisation génomique
Le génome des HuCV est constitué d’un ARN simple brin
positif polyadénylé comprenant environ 7 500 bases
(figure 3) [4]. Un motif GU présent à l’extrémité 5’ est aussi
retrouvé à l’intérieur du génome de tous les calicivirus et
correspond probablement au début d’un ARN subgénomique. Un tel ARN a en effet été observé dans les cellules
infectées par le FCV et le RHDV. Le génome des HuCV
présente deux types d’organisation selon que les gènes des
protéines non structurales (parmi lesquelles l’hélicase, la
protéase et la polymérase) et de la protéine majeure de la
capside (VP1) sont dans un ou deux cadres ouverts de
lecture ou ORF (cas des sapovirus et des norovirus respectivement). Dans les deux types d’organisation, un petit
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
ORF (ORF2 ou ORF3) code une protéine structurale mineure basique désignée VP2. Il est à noter que, pour la
plupart des souches de sapovirus décrites, un troisième
ORF de fonction inconnue, chevauchant la région 5’ du
gène de la capside, a été identifié. L’extrémité 5’ est liée à
une protéine VPg qui pourrait jouer un rôle dans l’induction
de la synthèse protéique.
Structure
La capside du virus Norwalk (norovirus, génogroupe I) est
composée d’une protéine majeure de 58 kDa, VP1 et de
quelques copies d’une seconde protéine basique, VP2. La
structure atomique de particules recombinantes ou VLP
(virus-like particles) du virus Norwalk constituées de la
protéine VP1 exprimée dans le système baculovirus a été
élucidée par Prasad et al. en cryomicroscopie électronique
et par cristallographie aux rayons X à 3,4 Å [6]. La capside
ainsi obtenue est constituée de 90 dimères de la protéine
95
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ORF 1
Norovirus
6950
7588
3'
VP2
5'
VPg
Hel
VPg
Pro
Pol
6950
5358
Sapovirus
ORF ?
ORF 1
ORF 2
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5'
6855
Hel
VPg
Pro
Pol
VP1
3'
VP2
6852
VPg
poly A
7349
5'
Hel : hélicase
Pro : protéase
Pol : ARN polymérase
poly A
7654
VP1
5374
VPg
ORF 3
ORF 2
3'
VP1
VP2
poly A
ARN subgénomique
Figure 3. Organisation du génome des calicivirus humains. Positions sur le virus Norwalk (Genbank accession n° M87661) pour les
norovirus et Manchester (Genbank accession n° X86560) pour les sapovirus.
VP1 et présente une symétrie icosaédrique (T = 3)
(figure 4). La protéine VP1 s’organise en un domaine interne relativement conservé (shell) comprenant un bras
N-terminal (N) ainsi que le domaine S (domaine intermédiaire) et un domaine exposé à la surface de la capside, le
domaine P (protruding). Ce dernier comporte deux sousdomaines, P1 et P2. Le domaine P2 représente le domaine
le plus variable de la capside des norovirus et son exposition à la surface est compatible avec son rôle dans l’interaction avec des récepteurs présents à la surface des cellules
épithéliales intestinales [7, 8].
L’organisation en modules S-P1-P2 retrouvée pour
d’autres calicivirus permettrait à la protéine majeure de
capside ses propriétés d’assemblage, d’interaction avec les
récepteurs et d’immunogénicité, malgré une grande variabilité [9].
La protéine VP2, faiblement représentée dans la capside
virale, augmenterait la stabilité de VP1 et ainsi la protégerait de la dégradation, notamment par les protéases.
Variabilité génétique et antigénique,
classification
Les norovirus présentent une grande diversité génétique
(tableau 1). Les souches sont classées en génogroupes,
96
chaque génogroupe étant lui-même subdivisé en génotypes
sur la base de la séquence en acides aminés de la protéine de
capside VP1. La dernière classification proposée par Green
et al. en 2001 [4] est en cours de réactualisation. Actuellement, les norovirus peuvent être classés en 5 génogroupes
dont 3 comprennent des souches humaines, les génogroupes I, II et IV. Zheng et al. (département des gastro-entérites
virales, CDC, Atlanta, USA) ont proposé, à la seconde
conférence internationale sur les calicivirus, 26 génotypes
humains à l’intérieur de ces 3 génogroupes (GI 1 à 8, GII 1
à 17 et GIV 1) [10]. Toutefois, cette classification n’est pas
officialisée et d’autres génotypes ont été décrits.
Des calicivirus animaux sont également classés dans le
genre Norovirus, parmi lesquels des souches bovines (génogroupe III, virus Jena et Newbury-agent 2), porcines
(génogroupe II) et une souche murine (génogroupe V).
Par ailleurs, des phénomènes de recombinaison entre souches présentant une polymérase et une capside dérivées de
souches parents différentes, générant ainsi de nouveaux
virus, ont été décrits [11, 12]. L’une de ces souches recombinantes, le variant GGIIb, est particulièrement remarquable. Il a été isolé pour la première fois au cours d’une
épidémie d’origine hydrique dans le sud de la France en
août 2000 [13]. Ce virus possédant une polymérase (ORF1)
ne permettant pas de le relier à une souche de référence
donnée et une capside (ORF2) appartenant au génotype
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
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Dimère
Monomère
B
Domaine P2
C
C
A
Domaine P1
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C
Domaine S
N
N-terminal
N
N
C
N (10-49)
S (50-225)
Domaine interne (shell)
P1 (226-278)
P2 (279-405)
P1 (406-520)
Domaine P (protruding)
Figure 4. La protéine de capside VP1 du virus Norwalk : structure d ’une pseudo-particule virale (VLP). A) reconstruction en
cryomicroscopie électronique, représentation de surface (haut) et en coupe (bas). B) structure du monomère et du dimère par
cristallographie aux rayons X à 3,4 Å. C) structure primaire de VP1 (position des acides aminés). Adapté de Hutson et al. [43] avec
autorisation.
Hawaii (figure 5) représente en fait un groupe de virus
ayant diffusé de façon explosive en France mais aussi dans
de nombreux pays européens au cours de l’hiver 20002001. Sa diffusion a pu être observée en temps réel grâce à
un réseau de surveillance européen mis en place en 2000,
Foodborne viruses in Europe [14]. Ces virus présentent une
homologie importante au niveau du gène de la polymérase,
lequel peut être associé à 3 gènes de capside différents
(génotypes Hawaii, Mexico et Snow Mountain) [15]. Le
site de recombinaison se situerait au niveau d’une région
hautement conservée à la jonction ORF1-ORF2 [11, 12] au
niveau de laquelle l’ARN polymérase pourrait passer d’un
génome parent à l’autre au cours de la réplication virale en
cas de co-infection. Nous avons identifié trois autres souches recombinantes, suggérant que ce phénomène n’est pas
rare [16]. Cependant, ces souches ont présenté une diffusion apparemment limitée, à la différence des souches
GGIIb. Il est à noter que, si la recombinaison génère de
nouveaux virus, toutes les souches recombinantes décrites
à ce jour présentent des capsides correspondant à des génoVirologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
types déjà décrits. Ainsi, le mécanisme conférant à certaines souches un avantage sélectif reste à élucider.
Enfin, en 2002, a été rapportée l’émergence dans différents
pays européens d’un « nouveau variant » à l’intérieur du
génotype Bristol-Lordsdale (GII-4), à l’origine d’une augmentation importante des épidémies à norovirus au cours
du printemps et de l’été [17]. Il est probable que le même
phénomène s’est reproduit en 2004 avec une nouvelle souche. Des travaux récents ont montré que ces souches nouvelles présentaient des mutations majeures dans la protéine
VP1, notamment au niveau de la région P2 [18]. Ces mutations pourraient être à l’origine d’un échappement à la
réponse immunitaire, expliquant ainsi la circulation continue de ce génotype dans la population, et aussi d’une
modification des propriétés de liaison de ces virus à leurs
récepteurs cellulaires.
Au total, ces phénomènes de recombinaison générant de
nouveaux virus ainsi que l’émergence de nouveaux variants
à l’intérieur d’un génotype donné contribuent à la variabi97
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Tableau 1. Classification provisoire des calicivirus humains : adaptée de Green
et al. pour les norovirus [4]. Les nouveaux génotypes proposés par Zheng et al.
[10] sont représentés par un numéro en italique. Les génotypes présentent au
moins 20 % de différence en acides aminés entre eux ; selon Farkas et al. pour
les sapovirus [19]
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Genre
Norovirus
Génogroupe
I
II
Genre
Sapovirus
IV
I
II
IV
V
Génotype
1 Norwalk
2 Southampton
3 Desert Shield
4 Chiba
5 Musgrove
6 Hesse
7 Winchester
8
1 Hawaii
2 Melksham (Snow Mountain)
3 Toronto (Mexico)
4 Bristol (Lordsdale)
5 Hillingdon
6 Seacroft
7 Leeds
8 Amsterdam
9
10
11
12
13
14
15
16
17
1 Alphatron
1 Sapporo/82
2 Parkville/94
3 Stockholm/97
1 London/92
2 Mexico 340/90
3 Cruise ship/00
1 Houston7-1181/90
1 Argentina39
lité génétique des souches de norovirus et au dynamisme de
leur circulation.
Il semble que les sapovirus soient finalement plus diversifiés sur le plan génétique que ce l’on pensait jusque-là. En
effet, Farkas et al. [19] ont récemment proposé une classification en 5 génogroupes, 4 infectant l’homme (génogroupes I, II, IV et V) et comprenant 8 génotypes, et l’un
infectant le porc (génogroupe III).
La diversité antigénique des norovirus est mal connue du
fait de l’absence de système de neutralisation in vitro.
Ainsi, bien que différents types antigéniques aient été décrits en immunomicroscopie électronique et que des études
récentes utilisant des pseudo-particules virales recombinantes aient apporté des informations sur les réactions
croisées observées avec des anticorps polyclonaux ou monoclonaux, il n’y a pas à ce jour de définition claire des
types antigéniques [4]. Il en est de même des sapovirus.
98
La nomenclature proposée pour ces virus est la suivante :
espèce infectée/genre/nom du virus/désignation de la
souche/année d’isolement/pays d’isolement. Ainsi, le virus
Norwalk est désigné Hu/Nor/NV/8fIIa/1968/US.
Propriétés physicochimiques
Des études réalisées chez des volontaires aux États-Unis
ont montré que le virus Norwalk était résistant aux pH
acides (3 h à pH 2,7 à température ambiante) et à la chaleur
(30 min à 60 °C). Il reste infectieux après 30 minutes en
présence de chlore à la concentration de 0,5-1 mg par litre
(chlore libre), concentration trouvée dans l’eau de distribution. À des concentrations supérieures (> 2 mg/L), il est
inactivé. Il est plus résistant au chlore que le rotavirus A et
le poliovirus de type 1 [4]. L’effet d’autres désinfectants
n’a pas été étudié du fait du manque de système de culture.
Des virus animaux cultivables ont été récemment proposés
comme modèles pour appréhender l’inactivation des calicivirus humains.
Pathogenèse et pathologie
Transmission
La transmission du virus se fait de personne à personne
selon le mode féco-oral, soit de façon directe, soit par
l’intermédiaire de surfaces contaminées. Les aérosols formés lors des vomissements contribuent à sa propagation et
peuvent souiller les surfaces (sols, tapis, téléphones, poignées de porte...). Pour anecdote, nous pouvons citer la
transmission d’un norovirus au cours d’un match de football d’une équipe présentant des vomissements intensifs à
l’autre équipe dont les joueurs déclarèrent la maladie le
lendemain. Les voies alimentaires et hydriques sont également un mode important de transmission à l’origine d’épidémies. Elles peuvent être suivies d’une propagation de la
maladie de personne à personne par transmission secondaire. Les coquillages sont souvent incriminés, en particulier les huîtres [20]. De nombreux aliments contaminés ont
également été mis en cause : salades, sandwichs, fruits et
légumes frais ou congelés, pâtisseries [20, 21]. La contamination de ces aliments peut être d’origine hydrique ou due à
leur manipulation par du personnel infecté. Ce mode de
transmission, faisant intervenir une personne infectée,
symptomatique ou non, ayant manipulé un aliment, serait
en fait responsable d’environ la moitié des épidémies d’origine alimentaire.
Plusieurs facteurs contribuent à l’impact considérable des
infections à norovirus, en particulier lors d’épidémies :
− une dose infectieuse faible peut entraîner la maladie (10
unités PCR seraient suffisantes dans le cas du virus
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
Identité nucléotidique (%)
Hawaii
Bristol
Mexico
ORF1
10
60
56
10
55
60
55
10
54
60
54
10
53
60
53
10
52
60
52
10
51
60
51
10
50
60
50
10
49
60
49
10
48
60
48
10
47
60
47
10
ORF2
46
100
98
96
94
92
90
88
86
84
82
80
78
76
74
72
70
68
66
64
62
60
58
56
54
52
50
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Position (bp) (par rapport à la souche Hawaii)
Figure 5. Fenêtre d’identité nucléotidique obtenue grâce au logiciel SimPlot et correspondant à l’analyse comparée des souches Hawaii
(Genbank accession n° U07611), Bristol (Genbank accession n° X76716) et Mexico (Genbank accession n° U22498), versus la souche
Gourdon78/2000/FR [13] prise comme référence (ligne 100%). Pour chacune des courbes, chaque point correspond au pourcentage
d’identité entre la souche considérée et la souche Gourdon78 sur les 200 paires de bases précédentes.
Norwalk). Cette dose minimum pourrait toutefois différer
selon les souches ; en effet, 10 unités ne suffisent pas dans
le cas du virus Snow Mountain [22] ;
− l’excrétion de quantités importantes de virus ;
− la présence de porteurs asymptomatiques et la possibilité
de transmettre l’infection par un patient durant les phases
pré- et post-symptomatiques, l’excrétion pouvant durer
plus de 3 semaines [23] ;
− une grande stabilité de ces virus dans l’environnement.
Des norovirus animaux, bovins et porcins, ont été décrits. À
ce jour, il n’y a pas d’évidence que les virus bovins (génogroupe III) représentent un problème de santé publique
[24]. Les virus porcins sont plus proches génétiquement des
virus humains (génogroupe II) et, s’ils n’ont pas été retrouvés chez l’homme, la question d’une transmission zoonotique reste posée. Des sapovirus porcins, proches génétiquement des virus humains, ont également été décrits mais à ce
jour n’ont jamais été détectés chez l’homme.
Sensibilité et résistance à l’infection
Les études d’infections réalisées chez des volontaires dans
les années 1970 avec le virus Norwalk avaient montré
qu’une partie des sujets était sensible à l’infection tandis
qu’une autre était résistante, cela de façon répétée, suggérant l’existence d’un facteur génétique, peut-être un récepteur pouvant affecter la sensibilité à l’infection à norovirus.
Récemment, grâce à la découverte du rôle de l’oligosaccharide H de type 2 comme ligand du RHDV à la surface des
cellules épithéliales intestinales, il a été montré que les
norovirus utilisent également des glycanes de la famille des
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
antigènes tissulaires de groupe sanguin comme récepteurs
sur les cellules épithéliales intestinales [1].
Si ces oligosaccharides jouent le rôle de récepteurs pour les
norovirus, cela n’exclut pas la possibilité d’un corécepteur.
En effet, les cellules Caco2 exprimant ces récepteurs lient
les particules virales mais ne permettent pas la réplication.
Enfin, rien n’est connu actuellement des facteurs de sensibilité à l’infection à sapovirus.
Physiopathologie
Le site de réplication primaire présumé est le tractus intestinal supérieur ; des lésions histopathologiques avec raccourcissement des villosités, une malabsorption transitoire
des graisses, du D-xylose et du lactose ainsi qu’une diminution des enzymes de la bordure en brosse ont été décrites.
Histoire naturelle de l’infection
Les gastro-entérites à calicivirus sont en général de gravité
modérée, bien que potentiellement invalidantes durant la
phase aiguë. Des études réalisées chez des volontaires et
lors d’épidémies ont montré :
– une période d’incubation courte, de 15 à 50 h avec une
moyenne de 24 h chez des volontaires et de 4 à 77 h au
cours d’épidémies (24-48 h dans 20/22 épidémies) ;
– la présence de symptômes aigus incluant des vomissements chez plus de 50 % des cas (d’où le nom donné à
l’infection winter vomiting disease) et/ou une diarrhée, des
crampes abdominales et des nausées, de la fièvre et des
céphalées ;
99
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revue
– une durée moyenne des signes de 12 à 60 h.
Lors d’une épidémie, ces signes cliniques associés à un fort
taux d’attaque et à la négativité des examens bactériologiques constituent les critères de Kaplan, critères considérés
comme hautement indicatifs d’épidémie à calicivirus [25].
Une étude prospective réalisée, non plus chez des volontaires mais dans la communauté aux Pays-Bas, chez des
patients de tout âge infectés avec différents génotypes a
apporté des éléments nouveaux sur l’histoire naturelle de
l’infection à HuCV [23]. La durée médiane des signes
cliniques a été trouvée plus longue, 5 et 6 jours respectivement pour les norovirus et les sapovirus. La maladie est
caractérisée par une diarrhée associée à des vomissements,
des nausées et de la fièvre le premier jour. Il est à noter que
les vomissements sont moins fréquents chez les enfants de
moins de 1 an comparé aux enfants de plus de 1 an. Des
douleurs et des crampes abdominales sont aussi des signes
associés. La maladie est similaire pour les norovirus et les
sapovirus ; toutefois, les nausées et vomissements sont plus
fréquents chez les patients infectés par un norovirus tandis
que la fièvre serait moins fréquente. Enfin, l’excrétion
virale a été retrouvée positive chez 26 % des patients
21 jours après le début des signes cliniques pour les norovirus et chez 14 % des patients 15 jours après pour les
sapovirus (détection par RT-PCR). Une durée d’excrétion
longue n’est pas associée à un critère de sévérité particulier
de la maladie. Il est à noter que l’excrétion postsymptomatique a été évoquée comme étant à l’origine
d’épidémies alimentaires à norovirus [26].
Sévérité
Chez l’enfant, les scores de sévérité se sont montrés inférieurs à ceux des infections à rotavirus [23, 27]. Paradoxalement, malgré une sévérité inférieure à celle des infections
à rotavirus, Matson et al. ont rapporté récemment un coût
supérieur pour les infections à calicivirus du fait d’une
moins bonne reconnaissance [28].
Lors d’épidémies à norovirus en Angleterre entre 1992
et 2000, Lopman et al. ont rapporté une incidence de
33 hospitalisations et de 7,5 décès pour 10 000 cas observés [29]. Ces décès ont été observés au cours d’épidémies
chez des malades fragilisés et des personnes âgées dans des
services hospitaliers ou des maisons de retraite.
Par ailleurs, a été rapportée récemment une épidémie à
norovirus avec des cas sévères chez des militaires britanniques en Afghanistan, 3 soldats ayant présenté des signes
cliniques inhabituels, raideur de la nuque, confusion, photophobie et coagulation intravasculaire disséminée pour
l’un d’entre eux [30].
Enfin, des formes de diarrhée chronique à norovirus ont été
observées chez des immunodéprimés, en particulier des
transplantés [31].
100
Diagnostic et typage
Le diagnostic des infections à calicivirus humains lors
d’épidémies, en particulier pour les norovirus, a longtemps
reposé non pas sur des critères biologiques mais sur les
caractéristiques cliniques et épidémiologiques de la maladie, les critères de Kaplan décrits plus hauts.
Le diagnostic biologique des HuCV est essentiellement
direct. Ces virus sont non cultivables malgré de nombreuses
tentatives. La microscopie électronique historiquement utilisée pour la détection des calicivirus humains reste une
méthode de référence ; néanmoins, elle est peu sensible et
nécessite un personnel expérimenté. Des techniques immunoenzymatiques sont maintenant disponibles dans le commerce. Toutefois leur faible sensibilité [32] ne permet pas
de rendre un résultat fiable en cas de négativité et, de plus,
elles ne concernent que les norovirus.
L’amplification génique par RT-PCR est l’outil de choix.
La caractéristique majeure du génome est sa grande diversité ; néanmoins, certains motifs protéiques (GLPSG et
YGDD) sont conservés au niveau de l’ARN polymérase.
C’est pourquoi le gène codant cette protéine est la cible la
plus utilisée pour le diagnostic par RT-PCR (figure 6).
Cependant, pour couvrir l’ensemble des souches, il est
nécessaire d’avoir recours à plusieurs couples d’amorces
[26, 33] qu’il faut sans cesse réactualiser. Nous avons
récemment participé à l’évaluation d’un test pour la détection des calicivirus humains dans les selles par RT-PCR
suivie d’une hybridation en microplaques [34]. Ce test
détecte à la fois les norovirus et les sapovirus avec une
sensibilité et une spécificité satisfaisantes et il présente en
outre l’avantage de proposer un contrôle d’inhibition.
Enfin, la PCR en temps réel offre une alternative intéressante envisagée pour les norovirus, la région cible utilisée
dans ce cas étant une région conservée située à la jonction
ORF1-ORF2 [35, 36].
La recherche dans l’eau et les aliments suspectés à l’origine
d’épidémies se fait par RT-PCR et, si les méthodes ont
beaucoup progressé, cette recherche reste difficile du fait
d’une moindre concentration et de la présence fréquente
d’inhibiteurs de PCR [20]. Les techniques en temps réel, du
fait de leur sensibilité, semblent intéressantes sur ce type de
prélèvement.
Plusieurs approches sont utilisées pour le typage des souches [21] : hybridation, hybridation multiple spécifique des
génotypes (reverse line blot ou RLB), étude de la mobilité
des hétéroduplex (HMA) et séquençage des fragments amplifiés qui représente la méthode la plus informative. Toutefois, si le séquençage de la région amplifiée dans la
polymérase est largement utilisé et est suffisant pour typer
une souche lors d’épidémie et éventuellement la comparer à
une souche trouvée dans un aliment ou dans l’eau, le
génotypage, doit par contre être réalisé sur le gène de la
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
revue
VP1
génotypage
5374
RNA pol
VP1
6950
VP2
AAA....A
5358
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GLPSG
YGDD
Diagnostic
typage rapide
Figure 6. Diagnostic et typage moléculaires des HuCV: régions cibles du génome. La région codant l’ARN polymérase virale est utilisée
pour le diagnostic et le typage rapide tandis que le gène de la protéine majeure de capside VP1 permet le génotypage.
capside [4] (figure 6). Par ailleurs, l’identification des souches recombinantes et des nouveaux variants nécessite également de disposer des données sur le gène de la capside.
Épidémiologie
La part des calicivirus humains dans les diarrhées aiguës
n’est connue que depuis peu de temps du fait de l’amélioration des méthodes de détection. Il est maintenant admis
que les norovirus sont des agents majeurs de gastro-entérite
aiguë sporadique dans toutes les tranches d’âge dans la
communauté (gastro-entérites ne nécessitant pas de recours
à des soins médicaux) et en médecine générale, ainsi que
chez les enfants en consultation spécialisée (pédiatre de
ville ou service des urgences à l’hôpital) ou hospitalisés.
Par ailleurs, les HuCV représentent la cause majeure d’épidémies de gastro-entérites.
Gastro-entérites sporadiques
Le tableau 2 rassemble des études réalisées dans la population et en médecine générale dans toutes les tranches
d’âge ainsi qu’en consultation spécialisée et parmi les enfants hospitalisés.
Au total, ces études ont montré que les calicivirus étaient
plus fréquents ou aussi fréquents que les rotavirus A dans
les infections communautaires, aussi fréquents en médecine générale, le second agent responsable derrière le rotavirus A chez les enfants en consultation spécialisée et
hospitalisés. Toutefois, la sévérité des infections pédiatriques reste inférieure à celle du rotavirus A.
Les sapovirus sont associés principalement aux gastroentérites pédiatriques et ils représentent une part faible
comparés aux norovirus, inférieure ou égale à 30 % des cas
d’infections à calicivirus.
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
Épidémies
Les norovirus représentent par ailleurs la première cause
d’épidémie de gastro-entérites et sont à l’origine de plus de
90 % des épidémies non bactériennes survenant au sein de
collectivités : crèches, restaurants, hôpitaux, maisons de
retraites, institutions médicalisées, écoles, cafétérias, croisières, armée [4]. Ils sont responsables de la moitié des
épidémies de gastro-entérites d’origine alimentaire aux
États-Unis. Le nombre de personnes touchées par épidémie
a été estimé à 25 personnes parmi lesquelles environ 10 %
ont recours à un médecin et 1 % sont hospitalisées.
Si les infections sporadiques à sapovirus sont essentiellement décrites chez l’enfant, des épidémies ont été rapportées chez l’adulte [37]. Une augmentation des épidémies à
sapovirus dues à des souches appartenant au génogroupe IV
a été rapportée récemment en Suède [38].
Au total, les infections à calicivirus représentent un réel
problème de santé publique dans les pays industrialisés
ainsi qu’en témoignent les chiffres suivants :
– aux États-Unis, 23 millions de cas annuels, 50 000 hospitalisations, 300 décès [39] ;
– en France : 501 384 consultations en médecine générale
(rapport de l’INVS : Morbidité et mortalité dues aux maladies infectieuses d’origine alimentaire en France, disponible sur le site http://www.invs.sante.fr ; estimation obtenue
à partir des données du Réseau Sentinelles et d’une étude
réalisée au cours de l’hiver 1998-99 [40]) et 70 194 cas
d’infection alimentaire par an ;
– en Angleterre : un coût de 72 millions de livres pour les
seules épidémies de gastro-entérites à norovirus dans les
institutions de santé d’avril 2002 à mars 2003 [41].
Enfin, s’il est probable que ces infections représentent
également un problème important dans les pays en voie de
développement, il y a un véritable manque de données dans
ces régions.
101
revue
Tableau 2. Part des HuCV dans les gastro-entérites communautaires (C), en médecine générale (MG), en consultation pédiatrique (ville ou hôpital, urgences) (CP)
et parmi les enfants hospitalisés (H)
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Références
Wheeler et al. [44]
Pays
Angleterre
Durée et type d’étude
3 ans
C
Pang et al. [27]
Finlande
De Wit et al. [45]
Pays-Bas
2 ans
C
enfants
1 an
Tompkins et al. [46]
Angleterre
De Wit et al. [47]
Pays-Bas
3,5 ans
MG
Chikhi-Brachet et al. [40]
France
1 hiver
MG
Bon et al. [48]
France
3 ans
CP
Australie
3 ans
CP
Marie-Cardine et al. [50]
France
Bon et al. [51]
France
2 hivers
1997-99
H
2 ans
H
Ratcliff et al. [49]
C
3 ans
MG
Matson et al. [28]
États-Unis
H
Oh et al. [52]
Allemagne
1 an
H
Prévalence( %)
NV
6
SV
0,01
RV
3
NV
20
SV
9
RV
20
NV
16,1
SV
6,3
RV
7,3
NV
6,5
SV
1,5
RV
7,7
NV
5,1
SV
2,4
RV
5,3
NV
16,3
SV
2,9
RV
17,4
NV
14
SV
0
RV
61
NV
14
SV
3,5
RV
45
NV
9,8
SV
RV
21,5
NV
12,4
SV
0,7
RV
52,3
NV
7,1
SV
1,4
RV
26
NV
21
SV
nd
RV
47
Méthodes*
ME
EIA
RT-PCR
RT-PCR
EIA
ME
EIA
RT-PCR
EIA
RT-PCR
EIA
RT-PCR
EIA
RT-PCR
EIA
RT-PCR
agglutination
RT-PCR
EIA
RT-PCR
EIA
RT-PCR
RT-PCR
* Méthode identique pour les norovirus et les sapovirus dans toutes les études.
ME : microscopie électronique ; EIA : dosage immunoenzymatique ; NV : norovirus ; SV : sapovirus ; RV : rotavirus A.
Saisonnalité
Les cas sporadiques de diarrhée à norovirus sont rencontrés
à bas bruit toute l’année avec un pic hivernal. Lors d’une
surveillance menée entre 1992 et 2000 en Angleterre, sur
1 877 épidémies de gastro-entérites à norovirus, Lopman et
al. ont observé deux profils épidémiologiques différents :
d’une part, les épidémies dans des structures de santé et,
d’autre part, les autres épidémies englobant épidémies alimentaires, hydriques et de personne à personne (écoles,
hôtels) [29]. Les épidémies rencontrées dans les hôpitaux
ou institutions médicalisées sont les seules à présenter un
102
pic hivernal (superposable à celui des cas sporadiques).
Toutefois, l’émergence du nouveau variant Lordsdale en
2002 a été à l’origine d’épidémies au printemps et en été
dans les institutions de santé [17].
Épidémiologie moléculaire
On a vu que les norovirus étaient nettement prédominants
comparés aux sapovirus. Parmi les norovirus, une grande
diversité de souches appartenant notamment aux génogroupes I et II cocirculent au cours d’une même période. La
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
revue
70
Sapovirus
A - Cas sporadiques
Alphatron
60
Autres GII
50
Variant Lordsdale
Lordsdale
40
GGIIb
Autres GI
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30
Desert Shield
20
Norwalk
10
0
16
B - Epidémies
14
12
10
8
6
4
2
0
Nov 98 Avr 99
Mai Oct 99
Nov 99 Avr 00
Mai Oct 00
Nov 00 Avr 01
Mai Oct 01
Nov 01 Avr 02
Mai Oct 02
Nov 02 Avr 03
Mai Oct 03
Nov 03 Fev 04
Figure 7. Épidémiologie moléculaire des HuCV détectés chez des cas sporadiques et au cours d’épidémies en France de 1998 à 2004
[42].
surveillance des souches de calicivirus en France entre 1998 et 2004 (figure 7) montre bien cette diversité [42].
Toutefois, le génogroupe II (GII) et en particulier le génotype Lordsdale (GII-4, souches proches du virus Grimsby)
est prédominant dans toutes les études rapportées, notamment lors d’épidémies transmises de personne à personne.
Par ailleurs, des phénomènes épidémiques au cours desquels on observe l’émergence d’une souche particulière
(souches GGIIb [15], variant Lordsdale [17]) caractérisent
certaines années dites « épidémiques ». L’émergence de
telles souches se propageant rapidement à une grande
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
échelle est le reflet d’un avantage sélectif de tels virus.
Cependant, les déterminants biologiques expliquant leur
émergence restent à élucider.
Il est intéressant de noter que les épidémies d’origine environnementale (huîtres, eau) sont en général associées à
plusieurs souches tandis que les épidémies pour lesquelles
le mode de transmission se fait de personne à personne sont
associées à une seule souche [42] (figure 8). De plus, on
trouve plus souvent au cours des épidémies d’origine environnementale des norovirus appartenant au génogroupe I.
103
revue
18
GI + GII + SV
GI + GII
GII +
GI +
GII
GI
16
14
12
10
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8
6
4
2
0
Personne-àpersonne
Huîtres
Aliments
Inconnu
Eau
Figure 8. Distribution des souches de calicivirus détectées en France de décembre 1998 à février 2004 dans des épidémies de
gastro-entérites selon le mode de transmission [42].
SV: sapovirus; GI+, GII+, GI+GII : > 1 souche de norovirus appartenant aux génogroupes I et/ou II.
Immunité
Les déterminants de la protection ne sont pas connus. Une
étude réalisée chez la souris avec un norovirus murin a
montré que l’immunité innée était essentielle pour la résistance au norovirus au contraire des réponses adaptatives T
et B. Chez l’homme, pour les norovirus, si le principe d’une
immunité à court terme semble acquis contre le virus homologue, il n’en est pas de même de l’immunité à long
terme pour laquelle subsistent encore de nombreuses inconnues [43]. Le blocage hétérotypique pourrait être supérieur à l’intérieur du génogroupe I comparé au génogroupe
II. Enfin dans le cas des sapovirus, il semble qu’une
meilleure protection à long terme soit induite, en effet les
infections sont rares chez l’adulte. La survenue d’épidémies à sapovirus chez l’adulte en 2004 pourrait être un
phénomène ponctuel lié à l’apparition d’une nouvelle souche.
Traitement et prévention
Les gastro-entérites à calicivirus sont généralement sans
complication et évoluent spontanément vers la guérison.
Un traitement symptomatique des douleurs abdominales et
de la déshydratation lors de diarrhées ou de vomissements
sévères peut être mis en place. Les découvertes récentes
104
concernant le rôle des oligosaccharides de groupes sanguins pour la liaison des norovirus aux cellules intestinales
pourraient conduire à la mise au point de thérapeutiques
antivirales inhibant cette liaison.
Les mesures classiques d’hygiène des mains et de désinfection des surfaces représentent une méthode de prévention
très efficace pour la prévention des infections à calicivirus.
Par ailleurs, les épidémies transmises par les aliments
autres que les coquillages et les fruits et légumes contaminés de façon hydrique (contamination environnementale)
étant dues à l’introduction de virus par du personnel infecté,
leur prévention peut être réalisée par application de mesures d’arrêt de travail en cas d’épisode de gastro-entérite,
mais surtout de mesures strictes d’hygiène. Il faut en effet
rappeler la possibilité de transmettre le virus par une personne asymptomatique, porteur sain ou patient en phase
pré- ou post-symptomatique.
Il n’existe pas de vaccin à l’heure actuelle. Un vaccin
norovirus serait utile pour certaines catégories de personnes comme les militaires, le personnel des hôpitaux ou
encore les voyageurs. Étant donnée la diversité des souches, il devrait inclure différentes souches appartenant aux
génogroupes I et II. Des recherches en cours s’orientent
vers l’utilisation de pseudo-particules virales recombinantes [43]. Toutefois, il n’existe pas de modèle animal permettant d’évaluer l’efficacité d’un tel vaccin.
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Conclusion
La part des calicivirus a été longtemps sous-estimée en
pathologie humaine. La mise en place des nouvelles techniques moléculaires de diagnostic et de caractérisation a
permis, ces dernières années, de prendre conscience de
l’impact sanitaire et économique de ces virus dans toutes
les tranches d’âge. Une surveillance épidémiologique active de ces virus reste évidemment d’actualité, dans le but
notamment de mettre en évidence de nouvelles souches,
d’évaluer le risque zoonotique ou encore de détecter des
sources communes d’infection. Une telle surveillance a été
mise en place au niveau européen depuis 2000 grâce à la
création d’un réseau de laboratoires (projets Foodborne
Viruses in Europe et Enteric Virus Emergence, New Tools).
Elle a notamment permis de mettre en évidence l’émergence de deux et probablement trois types de souches
nouvelles présentant un potentiel de diffusion élevé (recombinants GGIIb et nouveaux variants GII-4). Par
ailleurs, bien que des progrès importants aient été réalisés
ces dernières années dans le domaine de la biologie des
norovirus, leur contrôle est loin d’être acquis. À cet égard,
l’élucidation du site de liaison des norovirus à leurs récepteurs, la mise au point d’un système de culture in vitro et
une meilleure connaissance des déterminants de l’immunité devraient être utiles.
Références
1. Ruvoën-Clouet N, Le Pendu J. Fixation des norovirus sur des glycannes : conséquences biologiques et perspectives prophylactiques. Virologie
2004 ; 8 : 425-34.
2. Karst SM, Wobus CE, Lay M, Davidson J. Virgin HWt. STAT1dependent innate immunity to a Norwalk-like virus. Science 2003 ; 299 :
1575-8.
3. Kapikian AZ, Wyatt RG, Dolin R, Thornhill TS, Kalica AR,
Chanock RM. Visualization by immune electron microscopy of a 27-nm
particle associated with acute infectious nonbacterial gastroenteritis. J
Virol 1972 ; 10 : 1075-81.
4. Green KY, Chanock RM, Kapikian AZ. Human caliciviruses. In :
Knipe DM, Howley PM, eds. Fields virology. Philadelphia : LWW, 2001 ;
vol 1.
5. Jiang XN, Graham DY, Wang KN, Estes MK. Norwalk virus genome
cloning and characterization. Science 1990 ; 250 : 1580-3.
6. Prasad BV, Hardy ME, Dokland T, Bella J, Rossmann MG, Estes MK.
X-ray crystallographic structure of the Norwalk virus capsid. Science
1999 ; 286 : 287-90.
7. Tan M, Hegde RS, Jiang X. The P domain of norovirus capsid protein
forms dimer and binds to histo-blood group antigen receptors. J Virol
2004 ; 78 : 6233-42.
8. Tan M, Huang P, Meller J, Zhong W, Farkas T, Jiang X. Mutations within the P2 domain of norovirus capsid affect binding to human histoblood group antigens : evidence for a binding pocket. J Virol 2003 ; 77 :
12562-71.
9. Chen R, Neill JD, Noel JS, et al. Inter- and intragenus structural variations in caliciviruses and their functional implications. J Virol 2004 ; 78 :
6469-79.
10. Zheng D, Ando T, Glass R, Monroe S. Norovirus classification and
proposed strain nomenclature. Second International Calicivirus Conference, Dijon, 6-10 novembre. 2004.
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005
11. Jiang X, Espul C, Zhong WM, Cuello H, Matson DO. Characterization of a novel human calicivirus that may be a naturally occurring
recombinant. Arch Virol 1999 ; 144 : 2377-87.
12. Katayama K, Shirato-Horikoshi H, Kojima S, et al. Phylogenetic analysis of the complete genome of 18 Norwalk-like viruses. Virology 2002 ;
299 : 225-39.
13. Bon F, Pothier P, Hemery C, et al. Epidémie de gastro-entérites à
pathogènes multiples liée à la consommation de l’eau du réseau d’adduction, département du Lot, août 2000. 21e Réunion interdisciplinaire de
chimiothérapie anti-infectieuse, Paris. 2001.
14. Koopmans M, Vennema H, Heersma H, et al. Early identification of
common-source foodborne virus outbreaks in Europe. Emerg Infect Dis
2003 ; 9 : 1136-42.
15. Vennema H, Kohli E, Brown D, et al. International spread in 7 countries in Europe of new pol-type calicivirus associated with 3 different
capsids facilitated by food-and waterborne transmission. XIIth International Congress of Virology, Paris, 27th July -1st August. 2002.
16. Balay K, Bon F, Pothier P, Kohli E. Caractérisation de nouvelles souches de norovirus représentant des virus recombinants. Virologie 2004 ; 8 :
S26.
17. Lopman B, Vennema H, Kohli E, et al. Increase in viral gastroenteritis
outbreaks in Europe and epidemic spread of new norovirus variant. Lancet
2004 ; 363 : 682-8.
18. Bon F, Ruvoën-Clouet N, Vandremaire M, et al. Variability of the
capsid P2 domain of GII-4 Grimsby-like strains. Second International
Calicivirus Conference, Dijon, 6-10 novembre. 2004.
19. Farkas T, Zhong WM, Jing Y, et al. Genetic diversity among sapoviruses. Arch Virol 2004 ; 149 : 1309-23.
20. Loisy F, Estes MK, Koopmans M, le Guyader SF. Les norovirus humains : du nouveau? Virologie 2004 ; 8 : 435-43.
21. Lopman BA, Brown DW, Koopmans M. Human caliciviruses in Europe. J Clin Virol 2002 ; 24 : 137-60.
22. Moe C, Teunis P, Lindesmith L, et al. Norovirus dose response. Second International Calicivirus Conference, Dijon, 6-10 novembre. 2004.
23. Rockx B, De Wit M, Vennema H, et al. Natural history of human
calicivirus infection : a prospective cohort study. Clin Infect Dis 2002 ;
35 : 246-53.
24. Oliver SL, Dastjerdi AM, Wong S, et al. Molecular characterization
of bovine enteric caliciviruses : a distinct third genogroup of noroviruses
(Norwalk-like viruses) unlikely to be of risk to humans. J Virol 2003 ; 77 :
2789-98.
25. Kaplan JE, Gary GW, Baron RC, et al. Epidemiology of Norwalk
gastroenteritis and the role of Norwalk virus in outbreaks of acute nonbacterial gastroenteritis. Ann Intern Med 1982 ; 96 : 756-61.
26. Atmar RL, Estes MK. Diagnosis of noncultivatable gastroenteritis
viruses, the human caliciviruses. Clin Microbiol Rev 2001 ; 14 : 15-37.
27. Pang XL, Honma S, Nakata S, Vesikari T. Human caliciviruses in
acute gastroenteritis of young children in the community. J Infect Dis
2000 ; 181(Suppl 2) : S288-S294.
28. Matson D, Parada E, Zintz C, et al. Clinical, virologic, epidemiologic
and cost features of calicivirus illness among children hospitalized for
acute gastroenteritis in the United States. Second International Calicivirus Conference, Dijon, 6-10 novembre. 2004.
29. Lopman BA, Adak GK, Reacher MH, Brown DW. Two epidemiologic patterns of norovirus outbreaks : surveillance in England and Wales,
1992-2000. Emerg Infect Dis 2003 ; 9 : 71-7.
30. MMWR. Outbreak of acute gastroenteritis associated with Norwalklike viruses among British military personnel : Afghanistan, May 2002.
Morb Mortal Wkly Rep 2002 ; 51 : 477-9.
31. Nilsson M, Hedlund KO, Thorhagen M, et al. Evolution of human
calicivirus RNA in vivo : accumulation of mutations in the protruding P2
domain of the capsid leads to structural changes and possibly a new
phenotype. J Virol 2003 ; 77 : 13117-24.
32. Burton-MacLeod JA, Kane EM, Beard RS, Hadley LA, Glass RI,
Ando T. Evaluation and comparison of two commercial enzyme-linked
105
Copyright © 2017 John Libbey Eurotext. Téléchargé par un robot venant de 88.99.165.207 le 03/06/2017.
revue
immunosorbent assay kits for detection of antigenically diverse human
noroviruses in stool samples. J Clin Microbiol 2004 ; 42 : 2587-95.
33. Vinje J, Vennema H, Maunula L, et al. International collaborative
study to compare reverse transcriptase PCR assays for detection and
genotyping of noroviruses. J Clin Microbiol 2003 ; 41 : 1423-33.
34. Bon F, Giraudon H, Sancey C, et al. Development and evaluation of a
new commercial test allowing the simultaneous detection of noroviruses
and sapoviruses by reverse transcription-PCR and microplate hybridization. J Clin Microbiol 2004 ; 42 : 2218-20.
35. Hohne M, Schreier E. Detection and characterization of norovirus
outbreaks in Germany : application of a one-tube RT-PCR using a fluorogenic real-time detection system. J Med Virol 2004 ; 72 : 312-9.
36. Kageyama T, Kojima S, Shinohara M, et al. Broadly reactive and highly sensitive assay for Norwalk-like viruses based on real-time quantitative reverse transcription-PCR. J Clin Microbiol 2003 ; 41 : 1548-57.
37. Noel JS, Liu BL, Humphrey CD, et al. Parkville virus : a novel genetic variant of human calicivirus in the Sapporo virus clade, associated with
an outbreak of gastroenteritis in adults. J Med Virol 1997 ; 52 : 173-8.
38. Hedlund KO, Thorhage M, Jönsson K, et al. Altered epidemiological
pattern of sapovirus infections in Sweden. Second International Calicivirus Conference, Dijon, 6-10 novembre. 2004.
39. Mead PS, Slutsker L, Dietz V, et al. Food-related illness and death in
the United States. Emerg Infect Dis 1999 ; 5 : 607-25.
40. Chikhi-Brachet R, Bon F, Toubiana L, et al. Virus diversity in a winter
epidemic of acute diarrhea in France. J Clin Microbiol 2002 ; 40 :
4266-72.
41. Lopman BA, Reacher MH, Vipond IB, et al. Epidemiology and cost
of nosocomial gastroenteritis, Avon, England, 2002-2003. Emerg Infect
Dis 2004 ; 10 : 1827-34.
42. Bon F, Balay K, Giraudon H, et al. Molecular epidemiology of
caliciviruses detected in sporadic and outbreak cases of gastroenteritis in
France from December 1998 to February 2004. Soumis.
106
43. Hutson AM, Atmar RL, Estes MK. Norovirus disease : changing epidemiology and host susceptibility factors. Trends Microbiol 2004 ; 12 :
279-87.
44. Wheeler JG, Sethi D, Cowden JM, et al. Study of infectious intestinal
disease in England : rates in the community, presenting to general practice,
and reported to national surveillance. The Infectious Intestinal Disease
Study Executive. Br Med J 1999 ; 318 : 1046-50.
45. De Wit MA, Koopmans MP, Kortbeek LM, et al. Sensor, a
population-based cohort study on gastroenteritis in the Netherlands :
incidence and etiology. Am J Epidemiol 2001 ; 154 : 666-74.
46. Tompkins DS, Hudson MJ, Smith HR, et al. A study of infectious
intestinal disease in England : microbiological findings in cases and
controls. Commun Dis Public Health 1999 ; 2 : 108-13.
47. De Wit MA, Koopmans MP, Kortbeek LM, Van Leeuwen NJ,
Bartelds AI, Van Duynhoven YT. Gastroenteritis in sentinel general practices, The Netherlands. Emerg Infect Dis 2001 ; 7 : 82-91.
48. Bon F, Fascia P, Dauvergne M, et al. Prevalence of group A rotavirus,
human calicivirus, astrovirus, and adenovirus type 40 and 41 infections
among children with acute gastroenteritis in Dijon, France. J Clin Microbiol 1999 ; 37 : 3055-8.
49. Ratcliff R, Higgins G, Arthur J, Davidson G, Turnidje J, Webster J. A
prospective case control study of paediatric acute gastroenteritis. Second
International Calicivirus Conference, Dijon, 6-10 novembre. 2004.
50. Marie-Cardine A, Gourlain K, Mouterde O, et al. Epidemiology of
acute viral gastroenteritis in children hospitalized in Rouen, France. Clin
Infect Dis 2002 ; 34 : 1170-8.
51. Bon F, Lorrot M, Wolfer M, et al. Prevalence and characterization of
enteric viruses in hospitalized children with acute gastroenteritis during a
two-year period. Second International Calicivirus Conference, Dijon,
6-10 novembre. 2004.
52. Oh DY, Gaedicke G, Schreier E. Viral agents of acute gastroenteritis in
German children : prevalence and molecular diversity. J Med Virol 2003 ;
71 : 82-93.
Virologie, Vol. 9, n° 2, mars-avril 2005