Role du mesoderme somitique dans le

/. Embryol. exp. Morph. Vol. 33, 2, pp. 291-311, 1975
291
Printed in Great Britain
Role du mesoderme somitique
dans le developpement de la cage thoracique de
Fembryon d'oiseau. I. Origine du segment sternal
et mecanismes de la differentiation des cotes
Par ALAIN CHEVALLIER 1
Laboratoire de Zoologie de VUniversite scientifique et medicate de Grenoble
SUMMARY
Role of the somitic mesoderm in the development of the rib cage of bird embryos.
I. Origin of the sternal component and conditions for the development of the ribs
The developmental origin of the sternal component of the ribs and the conditions for the
development of the rib cage have been elucidated in bird embryos.
Experiments consisted in homo- or heterospecific transplantations of 2-day-old quail or
chick embryo somitic mesoderm into chick hosts of the same age in ortho- or heterotopic
position along the cephalo-caudal axis.
Results show that vertebral halves, ribs (not only their vertebral segment, but also their
sternal component when they possess one), the trunk and intercostal muscles, as well as
at least part of the scapula originate exclusively from the somitic material, while the sternum,
ventral muscles and the other parts of the pectoral girdle are derived from the somatopleural
mesoderm.
The development of the rib basket is subjected to following rules:
- only the somitic mesoderm of the prospective thoracic region (somites 19-26) is able to
give rise to ribs.
- only the somitic mesoderm of the posterior thoracic region (somites 22-26) is able to
develop ribs with a sternal component.
- the vertebral component of ribs can develop outside the thoracic region.
- contrariwise, the sternal component can form only in the vicinity of the sternal anlage,
i.e. within about three somites in front and rear of the normal limits of the thoracic region.
It is concluded that the somitic mesoderm is already regionalized at a stage slightly preceding its metamerization and that the somatopleural territory of the sternum plays a
morphogenetic role in the development of the sternal component of ribs, although it does
not make a cellular contribution to their construction.
INTRODUCTION
La cage thoracique du poulet comporte 7 paires de cotes portees par les
vertebres thoraciques Tl a T7. Les deux premieres paires de cotes s'articulent
sur les vertebres Tl et T2 et ne possedent qu'un court segment vertebral. Les
1
Adresse de Vauteur: Laboratoire de Zoologie de l'Universite Scientifique et Medicale de
Grenoble, BP 53, 38041 Grenoble, France.
19
EMB 33
292
A. CHEVALLIER
cinq paires de cotes suivantes s'articulent sur les vertebres T3 a T7 et comprennent, outre le segment vertebral, un segment sternal relie au sternum. Ce schema
general est susceptible de legeres variations. Dans 10 % des cas, la composante
sternale de la 3C paire de cotes manque (Kieny, Mauger & Sengel, 1972); d'autre
part, dans 5 % des cas, une 8e cote plus ou moins complete s'articule sur la
premiere vertebre lombaire LI (Herrick & Herrick, 1956).
L'origine embryologique de la cage thoracique n'est pas tout a fait elucidee.
Si de nombreux auteurs (Seno, 1961; Murillo-Ferrol, 1963; Pinot, 1969;
Sweeney & Watterson, 1969; Kieny et aJ. 1972) ont montre que Je segment
vertebral est issu du mesoderme somitique et plus precisement de la portion
du mesoderme somitique comprise entre le niveau des somites 19 et 26 (Pinot,
1969), en revanche les resultats sont encore contradictoires en ce qui concerne
l'origine du segment sternal. Certains auteurs, comme Straus & Rawles (1953)
pensent que le segment sternal est issu du mesoderme somatopleural des lames
laterales, alors que d'autres (Seno, 1961; Pinot, 1969) estiment qu'il provient du
mesoderme somitique. Par ailleurs, on sait que le sternum est d'origine somatopleurale (Fell, 1939). Mais, en ce qui concerne la ceinture scapulaire, aucune
demonstration rigoureuse de son origine n'a encore ete entreprise (cf. Romanoff,
1960).
Les transplantations xenoplastiques de mesoderme somitique de caille dans
un embryon-hote de poulet qui ont ete entreprises dans ce travail ont permis
de trancher ces questions controversies. En effet, le noyau des cellules
embryonnaires de caille differe de celui des cellules de poulet par la presence
de un a trois granules fortement Feulgen-positif (Le Douarin & Barq, 1969).
Ce caractere permet de distinguer aisement les tissus de l'hote de ceux qui sont
formes a partir du mesoderme somitique greffe. C'est ainsi que, d'une part,
l'origine embryologique du segment sternal de la cote a ete completement
elucidee et que, d'autre part, la question des conditions necessaires et sumsantes
pour obtenir la differentiation des cotes, et en particulier du segment sternal
de la cote, a ete etudiee.
MATERIEL ET METHODES
Les experiences ont ete effectuees sur des embryons de poulet de race Leghorn
blanche ages de 2 a 2,5 jours d'incubation (16-30 paires de somites; stades 12-17
de Hamburger et Hamilton, 1951) et sur des embryons de caille {Coturnix
coturnix japonica) de stade equivalent (15-26 paires de somites).
(A) Techniques operatoires
Les experiences ont consiste a exciser un troncon de mesoderme somitique
d'un embryon-hote et a le remplacer par un troncon de mesoderme somitique
ortho- ou heterotopique, de meme longueur, preleve sur un embryon donneur.
Origine du segment sternal chez les oiseaux
293
(1) Preparation du greffort
Les blastodermes ont ete decoupes et places, a la temperature du laboratoire,
dans une solution de Earle sans calcium ni magnesium pendant environ 30
minutes. L'embryon-hote a ensuite ete debarrasse de son ectoderme et de son
endoderme a l'aide d'une aiguille de verre noir dans la region prevue pour le
prelevement du greffon. La longueur du greffon correspond a 3-6 somites
presomptifs. Les prelevements ont ete effectues sur des embryons de caille ou de
poulet ages de 15-26 paires de somites dans une zone comprise entre le 16°
somite et le 29e somite presomptifs. Dans la majorite des cas (71 sur 89), le
greffon a ete preleve juste en arriere du dernier somite forme. Dans quelques
cas, le greffon a ete preleve a une certaine distance (correspondant a 1-4 somites
presomptifs) en arriere du dernier somite forme (14 cas) ou a 2 somites en avant
de celui-ci (4 cas). Dans une serie experimentale (serie 6), le greffon preleve au
niveau de la region presomptive de la cage thoracique comportait a la fois le
cordon somitique et le mesoderme somatopleural adjacent sur une largeur
double de celle du cordon somitique.
(2) Preparation de V embryon-hote
Les embryons-hotes ont toujours ete des embryons de poulet prealablement
colores au rouge neutre (Hamburger, 1942). Apres resection de la membrane
vitelline, ils ont subi une excision unilateral d'une partie de leur mesoderme
somitique et de l'ectoderme susjacent a l'aide d'une aiguille de verre noir. Ces
excisions ont ete effectuees entre le niveau du l l e somite et celui du 30° somite
presomptif. Lorsque l'excision a ete effectuee au niveau du cordon somitique,
ce dernier a pu generalement etre completement elimine, l'endoderme sousjacent restant seul en place. Par contre, Pextirpation d'un somite deja forme a
toujours ete plus ou moins incomplete (Yntema, 1970; Mauger, 1972a). C'est
pourquoi, le plus souvent, les experiences ont ete realisees au niveau du cordon
somitique.
(3) Transplantation du greffon
Afin de reconnaitre l'orientation du greffon au cours de la transplantation,
une marque de noir animal a ete deposee sur l'extremite anterieure dorsale de
chaque greffon. L'explant ainsi prepare a ete implante sur l'embryon-hote de
sorte que ses trois axes de polarite coincident avec ceux de l'hote, selon les
modalites suivantes:
(a) Serie 1: Greffes orthotopiques de territoire presomptif de cage
thoracique (somites presomptifs 19-26). Combinaisons caille-poulet exclusivement (11 cas).
(b) Greffes heterotopiques de territoire presomptif de cage thoracique
posterieure (somites presomptifs 22-26).
Serie 2: en position cervicale posterieure (niveau des somites ou des
19-2
294
A. CHEVALLIER
somites presomptifs 12-16). Combinaisons caille-poulet (11 cas); combinaisons poulet-poulet (11 cas).
Serie 3: en position cervico-thoracique (niveau des somites presomptifs
16-21); combinaisons caille-poulet uniquement (17 cas).
Serie 4: en position thoraco-lombaire (niveau des somites presomptifs
24-30). Combinaisons caille-poulet exclusivement (12 cas).
(c) Serie 5: Greffes heterotopiques de territoire presomptif de cage thoracique anterieure (somites presomptifs 19-21) en position cervico-thoracolombaire (niveau des somites presomptifs 17-29). Combinaisons caille-poulet
(5 cas); combinaisons poulet-poulet (17 cas).
(d) Serie 6: Greffes heterotopiques de territoire presomptif de cage thoracique posterieure (somites presomptifs 22-26) accompagne du mesoderme
somatopleural adjacent, en position cervico-thoracique. Combinaisons caillepoulet uniquement (5 cas).
(B) Observations des resultats
Dans le cas d'associations homospecifiques poulet-poulet, tous les embryons
ont ete fixes au liquide de Bouin a 10 jours d'incubation (soit 8 jours apres
1'intervention), puis eclaircis suivant la methode de Lundvall qui permet la mise
en evidence du cartilage dans les embryons in toto. Par contre, dans le cas
d'associations heterospecifiques caille-poulet, certains embryons ont ete fixes
au liquide de Bouin et eclaircis selon la methode de Lundvall comme precedemment (32 cas sur 61), tandis que les autres (29 cas) ont ete fixes, egalement a 10
jours d'incubation, au liquide de Helly pour etre ensuite coupes histologiquement a 7,5 /*m. Ces coupes, colorees par la reaction nucleate de Feulgen et
Rossenbeck, ont permis deproceder a la reconstitution dans 1'espace du squelette
vertebral et costal de l'embryon-hote (Figs. 1-4). Sur les coupes ainsi colorees,
les cellules de caille se reconnaissent aisement par leur noyau qui contient un ou
plusieurs volumineux granules fortement Feulgen-positifs (Le Douarin & Barq,
1969).
RESULTATS
Les protocoles experimentaux et les resultats sont consignes dans le tableau 1.
Pour chaque serie experimentale, on a note, du cote opere, le nombre de cotes
issues du greffon, leur composition (presence ou non du segment sternal), leur
niveau d'insertion sur l'embryon-hote exprime par le numero des vertebres qui
les portent. L'origine des cotes est attestee, soit par le controle histologique
(dans le cas des combinaisons caille-poulet), soit par la localisation et la morphologie generale de l'equipement squelettique dans la zone operee (dans le
cas des embryons colores in toto pour la mise en evidence du squelette).
6
5
4
3
2
1
Serie
D = somites 1 9 - 2 6
H = somites 1 9 - 1 6
D = somites 22-26
H = somites 12-16
D = somites 22-26
H = somites 16-21
D = somites 22-26
H = somites 24-30
D = somites 19-21
xx — somites J /—_y
D = somites + somatopleure 22-26
H = somites 15-20
Niveau du prelevement pour le donneur
(D) et de l'implantation sur l'hote (H)
e x p r i m e e n n u m e r o d e somites,
presomptifs o u n o n
I-
5
22
12
17
22
11
V
S
V
5
V
S
V
S
V
*b
V
S
—
_
8
_
—
_
—
_
—
—
_
14
_
—
_
—
_
—
4
]
4
3
5
5
— — — — —
_ _ _ _ _ _
17 15 6 — —
_ _ _ _ _ _
— —
1 6
14
_ _ _ _
4
— — — — —
_ _ _ _ _ _
— — —
1 1
— — — —
2
_ _ _ _ _
—
_
2
_
—
_
—
_
—
4
3
8
6 3
8 3 2
— — —
_ _ _
— — —
_ _ _ _
]
4 8
\
4 6
6 3 7
—
—
—
_
—
_
12
5
11
—
—
—
_
—
_
8
4
9
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— —
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5
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1 — S.
5 —
§
^2 — — — — — — — — —
2 — — — — — — — — —
—
5 7 8
_
5 7
— — — —
_
_ _
15 12 — —
5 3 _ _
— — — —
_ _ _
1 1 4 6
Sll S12 S13 S14 S15 S16 S17 S18 S19 S20 S21 S22 S23 S24 S25 S26 S27 S28 S29 %
Nb.
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c a s lite
7 8 9 10 11 12 13 14 1 2 3 4 5
6 7 1 2 3 4 ^
Les chiffres indiquent, a chacun des niveaux de l'axe vertebral (metamerisation somitique: Sll a S29; metamerisation vertebrale: cervicale
C7 a C14, thoracique T l a T7, lombaire LI a L4), le nombre de segments vertebraux {V) et sternaux {S) qui ont ete obtenus.
Tableau 1. Resultats des transplantations orthotopiques {serie 1) et heterotopiques {series 2-5) de mesoderme somitique et de
mesoderme somitique et somatopleural {serie 6)
296
A. CHEVALLIER
12
13
14
12
13
14
FIGURES
1-4
Reconstitution a partir de coupes histologiques seriees de cages thoraciques
d'origine mixte (en noir, les cellules de poulet, en b/anc, les cellules de caille)
resultant du remplacement orthotopique de mesoderme somitique de poulet par du
mesoderme somitique de caille, preleve au niveau du territoire de la cage thoracique
presomptive. Les vertebres cervicales sont numerotees de 11 a 14, les thoraciques
de 1 a 7.
Fig. 1. Le greffon, preleve sur un embryon de caille de 18 paires de somites, a ete
implante sur un embryon de poulet de 17 paires de somites au niveau des somites
23-26 inclus. Les 3 dernieres cotes vertebrates et sternales, ainsi que les demivertebres correspondantes (5-7) et l'extremite posterieure de la scapula, sont
entierement formees de cellules de caille.
Origine du segment sternal chez les oiseaux
297
(A) Implantation orthotopique heterospecifique de mesoderme
somitique thoracique (11 cas caille-poulet)
La serie 1 du tableau 1 resume les resultats qui ont deja fait l'objet d'une
publication anterieure (Chevallier & Sengel, 1973). La cage thoracique qui
s'est developpee du cote opere est de conformation sensiblement normale comme
le montrent les reconstitutions effectuees (Figs. 1-4). Les cotes de caille du
greffon sont formees le plus souvent d'un segment vertebral et d'un segment
sternal (Figs. 5-10); toutefois, dans certains cas, la partie sternale peut manquer:
il en est ainsi dans 2 cas sur 7 pour la cote inseree sur la vertebre T3, dans 1 cas
sur 8 pour celle qui est fixee sur la vertebre T4 et dans 3 cas sur 6 et 1 cas sur
3 pour les cotes articulees sur les vertebres T6 et T7 respectivement. De plus,
comme Ton pouvait s'y attendre, elle fait completement defaut sur la vertebre T2.
Parmi les 11 embryons etudies histologiquement, 7 possedent une scapula
d'origine mixte dont la region anterieure est constituee de cellules de poulet
et la region posterieure, generalement en regard des demi-vertebres et des cotes
issues du greffon, de cellules de caille (Figs. 1-4). La limite entre ces deux
regions est tres nette et pratiquement sans melange cellulaire (Figs. 11 et 12).
Par contre, les 4 embryons restants de cette serie possedent une scapula
exclusivement formee de cellules de poulet.
Les deux autres pieces squelettiques de la ceinture scapulaire, le coracoi'de
(Figs. 13 et 14) et la clavicule, de meme que le sternum (Figs. 9 et 10), sont
toujours constitutes de cellules de poulet exclusivement. II faut noter aussi que
toute la musculature troncale et intercostale, a l'exception du muscle grand
pectoral, est formee exclusivement de cellules de caille au niveau du greffon.
Cette serie experimental montre que la greffe orthotopique de mesoderme
somitique de caille a la place de mesoderme de poulet est suivie d'un developpement pratiquement normal de la cage thoracique. Elle permet done de preciser
Fig. 2. Le greffon, preleve sur un embryon de caille de 17 paires de somites, a ete
implante sur un embryon de poulet de 18 paires de somites au niveau des somites
21-24. 3 demi-vertebres et 3 cotes vertebrates et sternales (les cotes 3-5) sont
exclusivement formees de cellules de caille, ainsi que la portion de scapula situee a
ce niveau. En outre, on peut remarquer que le segment vertebral de la cote 6 presente
une structure mixte avec des cellules de caille et de poulet, alors que ce n'est le cas,
ni pour la demi-vertebre, ni pour le segment sternal correspondant.
Fig. 3. Le greffon, preleve sur un embryon de caille de 19 paires de somites, a ete
implante sur un embryon de poulet de 21 paires de somites au niveau des somites
20-23 inclus. Les demi-vertebres T2 a T4 et les cotes correspondantes sont constituees uniquement de cellules de caille, ainsi que la portion de scapula situee a
ce niveau. Le segment sternal de la cote 5 fait defaut.
Fig. 4. Le greffon, preleve sur un embryon de caille de 21 paires de somites, a ete
implante sur un embryon de poulet de 18 paires de somites au niveau des somites
20-24 inclus. Les cotes et les demi-vertebres T2 a T5 sont issues exclusivement du
greffon, de meme que la portion correspondante de la scapula.
298
A. CHEVALLIER
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Origine du segment sternal chez les oiseaux
299
que le mesoderme somitique donne naissance, non seulement au segment
vertebral de la cote mais encore a son segment sternal, ainsi qu'aux muscles
thoraciques intercostaux et a une partie au moins de la scapula.
(B) Implantation heterotopique de mesoderme somitique de la region thoracique
posterieure {somites 22-26)
(I) Dans la region cervicaleposterieure(11 cascaille-poulet; 11 caspoulet-poulet)
Le tableau 1 (serie 2) resume les resultats. Le greffon de caille ou de poulet a
ete implante en avant du 17° somite presomptif. Des cotes supplementaires,
portees par les vertebres C7 a C12, se sont developpees, aussi bien dans les
combinaisons homospecifiques que dans les combinaisons heterospeciflques, en
avant de la cage thoracique de rembryon-hote, qui est de conformation tout a
fait normale. Le nombre de ces cotes ectopiques est inferieur a celui que Ton
pouvait attendre d'apres le nombre de somites greffes. En effet, si 3 et 4 cotes
supplementaires se sont developpees dans 6 et 7 cas, 1 et 2 cotes supplementaires
seulement se sont developpees dans respectivement 3 et 6 cas. Ces cotes ectopiques sont caracterisees par l'absence totale de tout segment sternal. Par contre,
elles possedent un segment vertebral bien developpe dont Pextremite libre est
orientee dans le sens postero-ventral. Ces segments vertebraux peuvent etre
entierement distincts les uns des autres et legerement convergents ou bien
plus ou moins courbes et anastomoses. Par ailleurs, il a ete impossible de noter
une difference de taille entre les elements vertebraux issus d'un greffbn de caille
et ceux issus d'un greffon de poulet, bien que Ton puisse s'attendre a ce que la
caille developpe des elements costaux plus petits que ceux du poulet. Mais il
faut remarquer, d'une part, que les embryons sont fixes a un stade relativement
jeune, avant que la croissance en longueur complete de la cote ne soit terminee
FIGURES
5-10
Resultats histologiques de la transplantation orthotopique d'un troncon de cordon
somitique thoracique de caille dans un hote-poulet. Coupes transversales effectuees
au niveau de la zone operee 8 jours apres 1'operation. Coloration au Feulgen.
Figs. 5 et 6. Vue d'ensemble (Fig. 5) et detail (Fig. 6) du niveau de la jonction entre
le segment vertebral et le segment sternal de la 4e cote gauche (4). 5, segment
vertebral et sternal de la 5e cote, 6 et 7, segment sternal des cotes 6 et 7. Les deux segments de la 4e cote sont constitues uniquement de cellules de caille, reconnaissables
a leurs noyaux qui possedent 1 ou 2 granules fortement Feulgen-positif.
Figs. 7 et 8. Vue d'ensemble (Fig. 7) et detail (Fig. 8) montrant le segment vertebral
de la 3° cote et une partie des segments sternaux des cotes 4, 5, 6 et 7. Les portions
sternales de ces cotes sont formees de cellules de caille alors que le sternum et ses
appendices xiphisternaux (St) sont constitues de cellules de poulet.
Figs. 9 et 10. Vue d'ensemble (Fig. 9) et detail (Fig. 10) du niveau de Farticulation
de la portion sternale de la 4e cote (Cst4) avec le sternum (St). 3, segment vertebral
et sternal de la 3e cote. Notez que le sternum est forme de cellules de poulet alors
que le segment sternal de la cote est constitue de cellules de caille.
Figs. 5, 7, 9: x 16. Figs. 6, 8, 10: x 100.
300
A. CHEVALLIER
Origine du segment sternal chez les oiseaux
301
et que, d'autre part, le niveau tres anterieur d'implantation du greffon ne permet
pas une croissance maximale de ces cotes ectopiques.
Une scapula, issue du greffon, s'est developpee dans 13 cas sur 22. Dans 9 de
ces cas, il s'agit d'un simple nodule cartilagineux situe approximativement au
milieu de la zone occupee par les cotes ectopiques, tandis que, dans les 3 cas
restants, il s'agit d'une veritable baguette cartilagineuse s'etendant sur une
longueur correspondant a plusieurs somites.
(2) Dans la region cervico-thoracique (17 cas caille-poulet)
Le greffon a ete implante entre le niveau des somites presomptifs 18-21. Le
tableau 1 (serie 3) resume les resultats. Sur les 17 embryons operes, 3 ont
developpe une cage thoracique possedant un nombre de cotes normal, mais
l'etude de ces embryons revele que, dans 1 cas, les cotes de l'hote portees par
les vertebres Tl et T2 ont ete remplacees par des cotes vertebrates de caille
provenant du greffon et que, dans 2 cas, la premiere cote est egalement de caille.
Les 14 embryons restants ont developpe une cage thoracique possedant un
nombre de cotes superieur a la normale. En effet, en plus des cotes vertebrales
de caille, portees par les vertebres Tl (13 embryons) et T2 (11 embryons), tous
ces embryons ont une cote vertebrale de caille portee par la derniere vertebre
cervicale C14, tandis que 6 en ont une portee par C13 et 1 en a une portee
par C12. En outre, 7 de ces 14 embryons ont developpe des cotes de caille
presentant non seulement un segment vertebral mais encore un segment sternal.
5 de ces embryons possedent chacun, du cote opere, 3 segments vertebraux de
caille (dont 3 sont dedoubles) portes par les vertebres C14, Tl et T2 comme le
montre la Fig. 17, tandis que les 2 autres en possedent 4. Quant aux segments
sternaux de caille, au nombre de 2 pour 5 embryons et de 1 pour 2 embryons, ils
sont articules sur l'apophyse anterieure du sternum, qui normalement n'est pas
en contact avec les segments sternaux des cotes (voir Figs. 1-4), soit de facon
FIGURES
11-14
Resultats histologiques de l'implantation des somites 15-18 d'un embryon donneur
de caille de 18 paires de somites a l'emplacement des somites presomptifs 19-23
d'un embryon-hote de poulet de 18 paires de somites. Coupes frontales effectuees
8 jours apres l'operation.
Figs. 11 et 12. Vue d'ensemble (Fig. 1.1) et detail (Fig. 12) de la zone scapulaire.
Notez, dans la scapula (Sc), la presence de cellules de caille (C) et de cellules de
poulet (P), ainsi que leur zone de demarcation tres nette au niveau d'une legere
constriction (fleche). 77V, Tube neural; Ch, chorde.
Figs. 13 et 14. Vue d'ensemble (Fig. 13) etde detail (Fig. 14)duniveaudelaceinture
scapulaire. Le coracoide (Co) est uniquement constitue de cellules de poulet alors
que le massif musculaire qui le surmonte est forme en grande partie de cellules
de caille (fleche).
Figs. 11 et 13: x25; Figs. 12 et 14: x 200.
302
A. CHEVALLIER
18
Origine du segment sternal chez les oiseaux
303
entierement independante (Fig. 17), soit en presentant des anastomoses entre
eux (Fig. 18) ou avec le segment de la 3° cote de l'hote (2 cas).
En outre, l'observation a montre que, dans aucun des embryons de cette serie,
la scapula n'est issue du greffon. Elle est entierement constitute de cellules de
l'hote mais, dans 8 cas sur 17, presente une reduction de sa longueur; cette
hypomorphose n'affecte pas le reste de la ceinture scapulaire, qui est parfaitement
normale.
(3) Dans la region thoraco-lombaire (12 cas caille-poulet)
Dans cette serie (4), le greffon de caille a ete implante en arriere du somite
presomptif 23, de sorte que sa partie posterieure empiete sur la region lombaire
normalement depourvue de cotes. Les resultats (tableau 1) montrent que tous
Fig. 15. Remplacement heterotopique de mesoderme somitique cervico-thoracique
gauche par du mesoderme somitique et somatopleural adjacent de la region
thoracique posterieure. L'embryon de poulet, age de 17 paires de somites, a recu
en arriere du 16C somite un greffon preleve sur un embryon de caille de 20 paires de
somites et constitue par les somites presomptifs 22-26 accompagnes de la somatopleure adjacente. Notez le developpement d'une seconde demi-cage thoracique
presque complete en avant de la cage thoracique de l'hote. La premiere cote
(1) est uniquement vertebrale. Les trois suivantes (2, 3, 4) possedent un segment
vertebral et un segment sternal bien developpes. Deux de ces segments sternaux
(2, 3) sont en relation avec un demi-sternum quasi normal, alors que l'autre (4)
ne l'atteint pas tout-a-fait. La 5e cote (5) est representee par un segment vertebral
de taille plus reduite et par un segment sternal nettement atrophie. x 10. Embryon
eclairci selon Lundrall.
FIGURES
16-18
Remplacement heterotopique de mesoderme somitique thoraco-lombaire (Fig. 16)
et cervico-thoracique (Figs. 17 et 18) par du mesoderme thoracique posterieur.
Fig. 16. Les somites presomptifs gauche 22-26 d'un embryon de caille de 18 paires
de somites ont ete greffes sur un embryon de poulet de 20 paires de somites en
arriere du 23e somite presomptif gauche. Notez la presence de 4 cotes (1, 2, 3, 4)
issues du greffon comprenant des segments vertebraux et sternaux. La 3e cote (3) a
sa portion vertebrale et sternale dedoublee en partie et la 4e cote (4) un segment
sternal peu developpe.
Fig. 17. Les somites presomptifs gauches 22-26 d'un embryon de caille de 23 paires
de somites ont ete greffes sur un embryon de poulet de 17 paires de somites en
arriere du 18e somite. Notez la presence de 3 cotes supplementaires (1, 2, 3).
La premiere cote (1) ne possede qu'un segment vertebral, tandis que les cotes (2) et
(3) possedent chacune, outre un segment vertebral dedouble en ce qui concerne la
cote (2) un segment sternal qui vient s'articuler a l'extremite anterieure du sternum.
Fig. 18. Les somites presomptifs droits 22-26 d'un embryon de caille de 23 paires
de somites ont ete greffes sur un embryon de poulet de 19 paires de somites en
arriere du 18e somite. Notez la presence de 3 cotes supplementaires (1, 2, 3), qui
presentent des segments vertebraux bien developpes, celui de la 3e cote etant
dedouble, tandis que les segments sternaux sont en partie soudes entre eux dans leur
partie distale par laquelle elles atteignent le sternum.
Figs. 16, 17, 18: x 10. Embryons eclaircis selon Lundrall.
304
A. CHEVALLIER
les embryons possedent, du cote opere, une cage thoracique formee d'un
nombre de cotes, completes ou non, superieur a la normale et pouvant aller
jusqu'a 11. Ces cotes de caille peuvent etre dans certains cas parfaitement
normales (cas de la l6re cote de caille Fig. 16), mais, le plus souvent, elles
presentent une forme plus irreguliere avec parfois des anastomoses entre elles
(Fig. 16: 3° cote de caille). En ce qui concerne le segment sternal de ces cotes,
il est en general bien developpe dans la region la plus proche de la cage thoracique
normale, mais, progressivement, les segments sternaux diminuent de taille et,
n'atteignant plus le sternum, ne peuvent plus etre identifies comme tels avec
certitude; cependant, Tangle qu'ils forment avec le segment vertebral correspondant et la zone de jonction non chondrifiee qui marque leur articulation
avec le segment vertebral sont une indication suggestive de leur identite. Comme
dans la serie 2, le fait que Ton ait greffe des somites de caille ne semble pas
devoir etre retenue pour expliquer cet espace entre le sternum et l'extremite
distale du segment sternal. En effet, lorsque ce segment a eu la possibility de se
developper au niveau de la zone presomptive de la cage thoracique (c'est-a-dire
lorsqu'il est porte par les vertebres T6 et T7, il s'est tres bien articule avec le
sternum de l'hote (Fig. 17). II semble done que cette non-jonction des segments
sternaux issus des vertebres posterieures (LI a L4) au sternum soit plutot due
au fait que cette region presente une epaisseur dorso-ventrale plus grande. II
est a noter que, meme chez un embryon normal non opere, il arrive que le
segment de la 7e paire de cotes n'atteigne pas le sternum. On peut aussi remarquer que les cotes portees par les vertebres LI et L4 sont souvent situees
sous la ceinture pelvienne et en particulier sous l'ilion; mais ceci ne semble
apparemment pas gener le developpement de la ceinture de l'hote, qui est
parfaitement normale, ni celui des cotes qui, en aucun cas, ne contractent de
soudure avec la ceinture pelvienne. Enfin, la scapula, issue du greffon, se
developpe mal puisque dans 4 cas sur 12 elle se presente sous la forme d'un
petit nodule cartilagineux allonge.
(C) Implantation heterotopique de mesoderme somitique thoracique anterieur
(5 cas caille-poulet; 17 cas poulet-poulet)
Dans les experiences de ce type (tableau 1, serie 5), le greffon a ete implante
entre le niveau des somites 17-29. II se compose d'un troncon de cordon
somitique d'une longueur egale a celle de 4 somites presomptifs incluant
toujours le territoire somitique presomptif des 2 premieres cotes (Tl et T2)
normalement depouvues de segment sternal, mais aussi une petite partie de la
region cervicale posterieure et, dans certains cas, la region immediatement
posterieure a celle de la vertebre T2.
Dans tous les cas, les 2 premieres cotes issues du greffon, c'est-a-dire les
cotes provenant des somites presomptifs donnant naissance aux vertebres Tl
et T2, presentent un segment vertebral court et sont depourvues de segment
sternal. Ces resultats, negatifs en ce qui concerne le developpement du segment
Origine du segment sternal chez les oiseaux
305
sternal de la cote, ont ete obtenus aussi bien avec des greffons implantes dans
des zones oil normalement les cotes ne forment pas de segments sternaux
(niveau des vertebres Tl et T2) ou dans des zones ou habituellenient il ne se
differencie pas de cotes (niveau des vertebres lombaires), qu'avec des greffons
implantes dans la zone des vertebres T3 a T7 ou se forment generalement des
cotes completes possedant un segment vertebral et un segment sternal. Cependant, lorsque, dans 10 cas sur 22, une 3C cote issue du greffon etprovenantdela
vertebre T3 (issue des demi-somites 21 et 22) s'est developpee, celle-ci a toujours
ete egalement depourvue de segment sternal. Cela peut s'expliquer par le fait
que, d'une part, meme chez des embryons non operes le segment sternal de la
cote T3 manque dans 10 % des cas et, d'autre part, une legere lesion de la
region posterieure du greffon a amoindri la quantite de materiel cellulaire
disponible pour l'edification de cette cote, ne permettant pas au segment
sternal de se developper.
Par ailleurs, les ceintures scapulaires et pelviennes de l'hote sont de conformation normale, mais, dans 8 des 17 combinaisons poulet-poulet, un nodule
cartilagineux supplemental, assez court, situe legerement en avant des cotes
issues du greffon a ete observe. Celui-ci correspond vraisemblablement a une
partie de scapula edifice par les cellules du greffon.
(D) Implantation de mesoderme somitique et somatopleural de la region
thoracique (5 cas caille-poulet)
Corame dans la serie 3, le greffon a ete preleve dans la zone presomptive de la
cage thoracique posterieure (niveau des somites 22-26), ou se developpent des
cotes possedant un segment vertebral et sternal, et implante a cheval sur la
region cervicale posterieure et la region thoracique anterieure correspondant
aux vertebres Tl et T2. La serie 6 du tableau 1 resume les resultats. Dans les 5
cas de cette serie, les deux composantes vertebrales et sternales de la cote se
sont developpees. Chez 3 embryons, c'est une veritable demi-cage thoracique
presque complete, situee en avant de la vertebre T3, qui a ete obtenue. En effet,
6 segments vertebraux dans un cas et 5 segments dans les deux autres cas se
sont developpes en liaison avec 4 segments sternaux, eux-memes articules sur
un sternum de neoformation quasiment normal (Fig. 15). Les 2 autres embryons ne possedaient qu'une demi-cage thoracique incomplete, avec respectivement 3 et 2 segments vertebraux et 1 segment sternal pour chacun.
Comme dans la serie 3, la scapula est formee exclusivement par les cellules de
l'hote, les ceintures etant parfaitement normales.
DISCUSSION ET CONCLUSION
Le mesoderme somitique de caille, preleve au niveau du territoire presomptif
de la partie posterieure de la cage thoracique (vertebres T3 a T7) et transplants
sur un embryon-hote de poulet, en position orthotopique, donne toujours
306
A. CHEVALLIER
naissance a des demi-vertebres qui portent des cotes possedant a la fois un
segment vertebral et un segment sternal, a la musculature troncale et intercostale
et contribue a la formation de la scapula. Ces resultats demontrant 1'origine
des cotes - non seulement du segment vertebral mais aussi du segment sternal sont en accord avec les conclusions de Seno (1961), de Pinot (1969), de Sweeney
& Watterson (1969), mais non avec celle de Straus & Rawles (1953) pour qui
1'origine du segment sternal de la cote se trouve dans le mesoderme somatopleural. Sur la base d'experiences de transplantation semblables a celles qui
ont ete effectuees dans le present travail, Kieny et ah (1972) avaient aussi
suggere que la cote sternale n'etait pas d'origine somitique. Us avaient suppose
l'existence d'une induction morphogene issue de l'extremite distale de la cote
vertebrate et agissant sur le mesoderme somatopleural ventro-lateral, siege
presume de la differentiation de la cote sternale. En fait, il n'en est rien. La
cote sternale est entierement edifiee a partir de cellules somitiques, comme le
montrent les transplantations heterospecifiques caille-poulet. L'observation
histologique du devenir du materiel somitique thoracique sur un embryon
normal permet d'ailleurs de comprendre aisement comment les deux segments
de la cote prennent naissance. En effet, le mesoderme somitique, situe primitivement en position dorsale a cote du tube nerveux, s'etendens'etirantprogressivement en direction laterale et ventrale jusqu'a atteindre le site de l'ebauche du
futur sternum. De sorte qu'en definitive la totalite de la paroi dorsale et laterale
et une partie de la paroi ventrale (a l'exclusion de la region medio-ventrale
occupee par l'ebauche du sternum et de sa musculature) sont formees par le
mesoderme somitique considerablement etire dans le sens transversal. Au cours
de son extension latero-ventrale, le somite repousse devant lui le mesoderme
somatopleural, au sein duquel prendra naissance le sternum. C'est a l'interieur
du somite meme que se differencient les deux segments des cotes ainsi que la
musculature intercostale. La differenciation des deux segments de la cote est
vraisemblablement simultanee comme le suggere la similitude du degre de
chondrification atteint dans chacun d'eux a 10 jours d'incubation.
Des experiences en cours permettront de connaitre avec plus de precision les
mouvements morphogenetiques necessaires a la mise en place et a la differenciation des cotes. Les resultats detailles concemant 1'origine de la musculature
thoracique seront publies ulterieurement.
La transplantation heterotopique de mesoderme somitique montre que les
cotes, tout au moins en ce qui concerne leur composante vertebrale, se differencient dans I'em.bryon-h6te selon leur origine somitique et non selon le lieu de
leur implantation. C'est ainsi que les experiences homospecifiques faites par
Kieny et ah (1972) avec du mesoderme somitique preleve hors du territoire presomptif de la cage thoracique et en particulier dans la zone cervicale
posterieure ont ete reprises en utilisant du mesoderme somitique heterospecifique
caille-poulet. Les resultats sont tout a fait concordants. Ce mesoderme somitique cervical est incapable de former des cotes meme lorsqu'il est implante
Origine du segment sternal chez les oiseaux
307
dans la zone presomptive de la cage thoracique. De meme nos resultats montrent, toujours en accord avec ces memes auteurs, que du mesoderme somitique
thoracique posterieur (niveau des somites presomptifs 22-26) se differencie selon
son origine et donne naissance a des cotes vertebrates non seulement au niveau
du territoire presomptif de la cage thoracique, mais encore dans une zone plus
etendue, allant de 8 somites en avant et de 4 somites en arriere de la region
thoracique Tl a T7 presomptive.
Par ailleurs, le mesoderme somitique de la region thoracique anterieure
(niveau des somites presomptifs 19-21), normalement capable de fournir des
cotes 1 et 2 depourvues de segment sternal, s'est revele capable de donner
des cotes supplementaires ectopiques qui ne differencient jamais d'element
sternal, quel que soit le niveau de son implantation.
En ce qui concerne la composante sternale de la cote, les resultats different
un peu des precedents. En effet, le developpement de la cote sternale, normalement inscrit dans la destinee du mesoderme somitique des niveaux T3 a T7, ne
se fait pas uniquement selon son origine. II est, dans une certaine mesure,
tributaire du niveau de l'implantation. Ainsi, l'element sternal a ete obtenu
uniquement lorsque le niveau d'implantation se situe dans une zone qui
n'excede pas celle du territoire presomptif normal (T3 a T7) de plus de 3
somites en avant et en arriere (niveau de la vertebre cervicale C12 a la vertebre
lombaire L3). Ce qui porte a 13 le nombre de vertebres capables de porter une
cote constitute des segments vertebral et sternal au lieu des 5 habituelles. On
peut supposer que le mesoderme somatopleural, au niveau du territoire presomptif du sternum, a une certaine influence sur le developpement du segment
sternal. Ce role est atteste dans l'experience qui consiste a transplanter en
position heterotopique le mesoderme somitique accompagne du mesoderme
somatopleural adjacent. Dans cette serie, une demi-cage thoracique supplementaire s'est developpee en avant de la cage thoracique normale dans 3 cas
sur 5, le segment sternal de ces cotes surnumeraires s'etant parfaitement
developpe. Ces experiences nous inclinent a penser que le mesoderme somatopleural, et plus precisement le territoire presomptif du sternum, joue un role
morphogene important dans la constitution d'une cage thoracique harmonieuse
et plus particulierement dans l'edification des segments sternaux, bien qu'il ne
participe pas par une contribution cellulaire a son elaboration. Mais ce role
semble etre un role uniquement permissif. En effet, lorsque de par sa determination un somite ne peut former de segment sternal (cas des somites des niveaux
19-21 par exemple), son implantation au niveau du sternum ne modifie en
rien sa capacite morphogenetique et il ne se forme pas de segment sternal. Si,
au contraire, un somite apte a fournir des cotes possedant segment vertebral et
segment sternal (somites des niveaux 22-26) est transplants au voisinage du
territoire sternal ou a plus forte raison en meme temps que ce territoire, il peut
effectivement realiser sa potentialite et fournir des cotes supplementaires completes a elements vertebral et sternal. Cependant, Kieny et al. (1972),
20
EM B 33
308
A. CHEVALLIER
apres avoir greffe des somites, presomptifs ou non, de la region thoracique
posterieure a cheval entre la zone thoracique anterieure et la zone cervicale
posterieure, n'ont pas obtenu, sur les 15 cas etudies, de cote pourvue de segment
sternal. On peut expliquer cette apparente contradiction si Ton admet la
possibilite que le territoire presomptif du segment sternal est localise tout-a-fait
a Pextremite latero-distale du somite. En effet, dans ce cas, le resultat peut
differer selon la facon dont le mesoderme somitique a ete excise. Si Ton prend
soin de ne pas leser le mesoderme somitique en sectionnant au-dela de la region
nephrotomale (ce qui a ete le cas dans mes experiences), le territoire du segment
sternal a toutes les chances de se developper correctement; au contraire, si la
section a ete effectuee juste a ras du somite proprement dit, ce territoire a pu
etre legerement lese et ne pas conduire au developpement du segment sternal
de la cote.
Quoi qu'il en soit, il n'est pas douteux que le mesoderme somatopleural
sternal exerce sur le mesoderme somitique lateral un pouvoir morphogene
conduisant a l'edification de l'element sternal des cotes. Cette influence morphogene est de type non-informatif, elle ne transmet pas d'instruction specifique
'cote sternale', car elle ne peut s'exercer que sur du materiel somitique competent (issu des somites 22-26).
Ainsi le mesoderme somatopleural, malgre son role morphogene, ne fournit
en aucun cas d'apport cellulaire dans le developpement des structures vertebrales, costales et musculaires intercostales. Par contre, il est demontre (Fell,
1939) qu'il contribue par ses cellules a la formation du sternum et, tres probablement, en est-il de meme pour la ceinture scapulaire, tout au moins en ce qui
concerne les pieces squelettiques autres que la scapula. En effet, cette derniere
a une constitution variable dans le cas de transplantation orthotopique de
materiel somitique thoracique de caille dans un hote poulet. D'une part, dans 4
cas sur 11, elle est entierement formee de cellules de poulet, resultat qui est en
faveur de son origine somatopleurale. Mais, d'autre part, dans les 7 cas restants,
la scapula est constitute a la fois de cellules de caille et de cellules de poulet;
les cellules de poulet occupant la partie anterieure de la scapula et les cellules
de caille la partie posterieure (Figs. 1-4). Cette constitution mixte indique que
le materiel somitique peut participer a l'elaboration de la scapula; de plus, si
Ton considere que la transplantation a ete effectuee a un niveau posterieur a la
limite anterieure de la scapula, il est facile de comprendre que sa partie
anterieure soit issue des cellules de l'hote et sa partie posterieure de celles du
greffon. II est permis de penser que l'implantation d'un greffon plus long et
place plus en avant aboutirait a une scapula entierement constitute de cellules
de caille. Ainsi l'etude histologique de 2 embryons de poulet, qui avaient recu
au niveau de leur region thoracique anterieure un greffon de caille preleve au
niveau de la zone cervicale posterieure, a montre la presence d'une scapula
constitute en grande partie de cellules de caille (Figs. 11 et 12). De meme les
experiences de Kieny et al. (1972) ont revele que, lorsque du cordon
Origine du segment sternal chez les oiseaux
309
somitique cervical posterieur est greffe dans des conditions semblables, on
obtient une scapula qui s'etend en arriere et au-dessus de lacune costale.
Cependant, lorsqu'on greffe des somites cervicaux et non plus du cordon
somitique et a plus forte raison du tissu non somitique, il n'y a plus aucune
regulation et la scapula de l'hote s'arrete exactement au niveau de la lacune
costale. Par ailleurs, les autres series experimentales qui ont ete effectuees dans
ce travail montrent que, si Ton obtient assez souvent une scapula provenant du
greffon lorsque celui-ci est implante en position orthotopique dans la zone
presomptive de la cage thoracique posterieure, il est beaucoup plus difficile de
l'obtenir lorsque l'implantation se fait de fagon heterotopique, soit en avant,
soit en arriere, de cette zone presomptive. En effet, seule une scapula plus ou
moins atrophiee s'est alors developpee dans un nombre restreint de cas. Les
experiences de greffes heterotopiques de materiel somitique aboutissent a des
resultats qui sont en accord avec ceux de Kieny et al. (1972) et qui montrent que le mesoderme somitique est deja regionalise a un stade qui precede de
peu sa segmentation metamerique: tel train de 3-6 somites presomptif etant
determine, avant d'etre segmente, a fournir telle region de l'axe vertebral,
c'est-a-dire un ensemble de 2-5 demi-vertebres dont les caracteres regionaux
(en particulier les cotes) sont conformes a l'origine du greffon. L'observation
de la repartition des cellules de caille dans l'hote poulet montre que cette
determination regionale affecte non seulement le materiel sclerotomal du
somite, mais aussi les cellules dermotomales (Mauger, 19726) et myotomales. La
regionalisation concomitante du mesoderme somatopleural parait relever d'un
mecanisme analogue et contemporain, comme le montrent les experiences de
Kieny (1960, 1971) sur la determination de l'emplacement des territoires
presomptifs de l'aile et de la patte. Cela est apparemment vrai aussi pour le
sternum.
Le tube neural n'a plus de role regionalisateur a 2,5 jours puisque les transplantations heterotopiques, ou le mesoderme somitique est place au contact du
tube neural d'un niveau different, aboutissent a un developpement conforme
au niveau d'origine du greffon. Quant a savoir s'il joue un role dans la regionalisation du mesoderme para-axial a un stade plus precoce, cela reste a demontrer.
RESUME
L'origine embryologique du segment sternal de la cote et les conditions de la differenciation de 1'equipement costal ont ete elucidees chez l'embryon d'oiseau.
Les experiences ont consiste a realiser des transplantations homo- ou heterospecifiques de
mesoderme somitique d'embryon de poulet ou de caille de 2 jours dans un hote poulet de
meme age, en position para-axiale ortho- ou heterotopique le long de l'axe cephalo-caudal.
Les resultats montrent que les demi-vertebres, les cotes (non seulement leur segment
vertebral, mais aussi leur segment sternal lorsqu'elles en comportent un), la musculature
troncale et intercostale et une partie au moins de la scapula derivent exclusivement du
materiel somitique, alors que le sternum, les muscles ventraux et les autres pieces de la
ceinture scapulaire derivent du mesoderme somatopleural.
310
A. CHEVALLIER
Le developpement de la cage thoracique obeit aux regies suivantes:
- seul le mesoderme somitique de la region thoracique presomptive (somites 19-26) est
capable de donner naissance a des cotes.
- seul le mesoderme somitique thoracique posterieur (somites 22-26) est capable de
fournir des cotes munies d'un segment sternal.
- le segment vertebral des cotes peut se developper en dehors de la region thoracique.
- par contre, le segment sternal ne peut se former qu'a proximite de l'ebauche du sternum,
a savoir sur une longueur de 3 somites en avant et en arriere des limites normales de la
cage thoracique.
On deduit de l'ensemble de ces resultats que le mesoderme somitique est deja regionalise
a un stade qui precede de peu sa metamerisation et que le territoire somatopleural presomptif
du sternum joue un role morphogene important dans le developpement des segments
sternaux des cotes bien qu'il n'y contribue pas par un apport cellulaire.
Ce memoire constitue une partie de la these de doctorat d'Etat qui sera soutenue par
l'auteur devant l'Universite Scientifique et Medicale de Grenoble.
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