137-Une immunité très sociable

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Bio
Une immunité
Janine KIEVITS
Texte et photos
très sociale
Comme tout être vivant, l’abeille
est la proie de parasites et de
germes pathogènes divers : toute
colonie contient une gamme de
microbes large et variée. Toute
colonie n’en est pas malade pour
autant1 ! C’est que, comme tout
être vivant, l’abeille a mis au
point, au fil de l’évolution, des
moyens divers pour y résister :
c’est ce qu’on appelle l’immunité.
La perte des poils et la mélanisation du
thorax donnent leur aspect caractéristique
aux abeilles atteintes du mal de mai.
Le prochain hiver nous trouvera-t-il le
thermomètre à la bouche, ou nous en sortirons-nous indemnes ? Cela ne dépend pas
que des microbes auxquels nous serons
confrontés, mais aussi, et même surtout,
de la résistance que notre corps pourra y
opposer. Car toute agression microbienne
déclenche la mise en route d’un système de
défense, fondé principalement sur certains
globules sanguins. Les uns sécrètent des
anticorps, protéines capables de neutraliser les germes et les toxines par lesquelles
ils nous agressent; d’autres capturent et
digèrent les virus ou bactéries, ou encore
les cellules que ceux-ci ont réussi à infecter.
Il en va de même pour l’abeille, chez qui
une douzaine de protéines sanguines ont
été identifiées, de même que des globules
circulant dans l’hémolymphe et capables
d’assurer les mêmes services que nos cellules sanguines immunitaires [2] [3]. L’abeille
a donc, tout comme nous, un système de
défense immunitaire, mais
avec quelques différences. A
l’instar des autres insectes,
elle ne peut acquérir définitivement les anticorps qui
la protégeront de telle ou
telle maladie : elle n’a pas
d’immunité acquise. En clair,
il est impossible de la vacciner, son corps ne pouvant
garder trace des résistances
qu’elle a pu bâtir pour s’opposer à l’intrusion d’agents
pathogènes. En outre, sa
capacité de réponse immunitaire individuelle évolue avec l’âge, chutant au
début de l’âge adulte et surtout chez les butineuses [4];
une évolution réversible,
de nouvelles cellules san-
guines immunitaires apparaissant chez les
butineuses appelées à redevenir nourrices,
par exemple [4]. Il pourrait s’agir là d’une
forme d’épargne d’énergie pour la colonie : la vie d’une ouvrière est courte en
saison, point n’est besoin de la protéger
longtemps. En outre, les abeilles adultes
bénéficient, nous allons le voir, de plusieurs moyens de protection sanitaire issus
du fonctionnement social, ce qui diminue
la nécessité d’une forte couverture individuelle [5].
Par ailleurs, nos abeilles une fois adultes
ne sont pas totalement dépourvues de protection : l’une des principales protéines du
système immunitaire des insectes, la phénoloxydase, reste bien présente tout au
long de la vie [5]. Cette enzyme catalyse
l’une des principales réactions immunitaires de l’insecte, la mélanisation. Il vaut la
peine de s’arrêter un instant à cette réaction. La mélanine2, naturellement présente
dans la cuticule de l’abeille, a un effet protecteur : il est remarquable que certaines
chenilles qui ont une forme solitaire et
une forme collective sont blanches dans
la première et noires dans la seconde, la
mélanine protégeant de la contagion possible l’individu qui est en contact avec de
nombreux congénères3. La mélanine est
également sécrétée lorsque l’insecte est
blessé ou infecté, une réaction qui peut
être locale ou générale, et qui explique
que certaines abeilles deviennent partiellement ou complètement noires en cas de
maladie. Notamment le « mal de mai » ou
maladie noire, lié au virus de la paralysie
chronique (CBPV), a pour effet un noircissement marqué du thorax; conjuguée à la
perte des poils, cette coloration détermine
l’aspect très particulier des abeilles qui en
sont atteintes. D’autres atteintes virales
ont pour effet la mélanisation complète
du corps de l’insecte.
1. L’état de maladie suppose la présence de signes cliniques, l’existence d’une unité entre ces
signes, et l’évolution temporelle de l’état de l’organisme malade, soit vers la mort, soit vers la
guérison.
2. La mélanine est le pigment qui colore la cuticule de l’abeille; c’est aussi le pigment de la peau et
des cheveux humains, par exemple.
3. Voir les recherches du Dr Sheena Cotter sur le site de l’Université de Cambridge : http://www.
zoo.cam.ac.uk/zoostaff/bbe/Cotter/Sheena1.htm
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29
Biologie
Il y a donc bien, chez l’abeille comme chez
tout insecte d’ailleurs, des mécanismes
de défense biologiques qui lui permettent
de réagir contre les agressions. Toutefois,
l’abeille semble moins bien équipée que
d’autres insectes : c’est en tout cas ce
qui ressort des travaux du consortium du
génome, qui a comparé l’arsenal génétique
de l’abeille à celui des deux autres insectes
dont le génome a été décrypté, à savoir
l’anophèle et la drosophile4. La conclusion
est claire : l’abeille a moins de gènes de
défense, situation probablement liée au
fait qu’elle dispose d’autres moyens pour
lutter contre les microbes et parasites [6].
Car l’abeille a d’autres armes : elle vit en
colonies.
Ces abeilles atteintes de virus sont complètement noires; la mélanisation est une forme
de réaction immunitaire chez l’insecte.
Une immunité sociale
Ce mode d’existence comporte pourtant
bien des dangers sur le plan sanitaire. La
promiscuité permet une transmission aisée
des germes, d’importantes réserves alimentaires sont disponibles pour les parasites,
bactéries et moisissures, la température
et l’humidité du nid sont idéales pour le
développement d’organismes pathogènes
divers et variés. Si l’évolution a malgré tout
favorisé les insectes sociaux, c’est que ces
inconvénients potentiels sont compensés
par des avantages issus du comportement
social : parler d’immunité nous ramène
donc à ce passionnant sujet d’intérêt
qu’est la vie collective d’une ruche.
L’immunité sociale comporte bien des
volets; elle commence par l’organisation
du nid [2] [3]. Du point de vue de l’hygiène, ce n’est pas un hasard si les jeunes
ouvrières occupent le centre des rayons,
et donnent les soins au couvain et à la
reine : elles n’ont jamais quitté la ruche,
il est donc peu probable qu’elles aient été
infectées par un agent extérieur. Ce sont
les butineuses qui sont les plus exposées
à ce risque; même quand elles sont à la
ruche, notamment la nuit pour dormir,
elles se tiennent de préférence en bordure
des rayons. Ce passage entre le monde
protégé de l’intérieur du nid et le monde
extérieur, plus risqué sur le plan sanitaire,
est progressif. Les ouvrières d’âge moyen
sont chargées des tâches intérieures qui
ont lieu en bordure des rayons; ce sont les
magasinières, les bâtisseuses, mais aussi
les gardiennes qui, dans certains cas,
empêchent les abeilles contaminées d’ac-
céder à l’intérieur de la ruche. On y trouve
encore les abeilles chargées de tirer à
l’extérieur les mortes ou encore les débris
divers, deux tâches qu’elles n’effectuent
pas avec le même degré d’urgence : elles
évacuent une consœur morte bien plus
vite qu’un débris de même taille, adaptation nécessaire puisque le danger sanitaire
d’un cadavre est bien plus grand que celui
d’un éclat de bois [7].
Il vaut la peine de s’attarder un moment
à cette classe d’insectes éboueurs, très
développée chez les fourmis et les termites dont le nid est souterrain, de sorte qu’il
est plus difficile d’en sortir les déchets que
d’une ruche où il suffit de les jeter au-delà
du trou de vol. Fourmis et termites aménagent donc dans leurs nids de véritables
décharges et cimetières, gérés par des
individus dont c’est la tâche exclusive et
qui n’ont avec leurs congénères que des
contacts limités [1].
Ce comportement n’est pas aussi développé chez les abeilles puisqu’il n’y a pas
nécessité de gérer déchets et cadavres,
qui sont tout simplement éjectés au sol.
Les abeilles qui effectuent ces tâches ne
sont donc pas de véritables spécialistes,
mais il n’en reste pas moins qu’elles constituent un groupe minoritaire au sein
des nettoyeuses (une vingtaine de pour
cent, environ) et montrent des spécificités comportementales; notamment, elles
se tiennent de préférence dans le bas de
la ruche et interagissent moins avec les
jeunes abeilles. Enfin, il semble que, tout
comme les gardiennes, elles deviennent
butineuses plus tôt que les magasinières
[7] : elles sont donc fréquemment remplacées par des abeilles « propres ».
Antiseptiques...
Dans la nature, les colonies d’abeilles,
qu’elles soient sauvages ou férales5, occupent l’intérieur d’arbres creux. En effet,
l’abeille est peu sensible au froid mais doit
absolument se protéger du vent qui dérange
toute la régulation thermique de la colonie
et notamment celle de la grappe hivernale.
L’abeille aménage donc son logis, en polit
plus ou moins la paroi intérieure en grattant le bois pourri, et la tapisse ensuite
généreusement de propolis, un mastic
aux propriétés antibactériennes, antivirales et antifongiques qui lui sert au besoin
à boucher les fissures et éviter les courants
d’air [2]. Des chercheurs se sont interrogés
sur l’effet de cette enveloppe de propolis
sur le système immunitaire des abeilles.
Pour ce faire, ils ont hébergé des colonies dans des ruches dont les parois ont
été généreusement enduites de propolis
(300 ml de solution à 13 % de propolis), et
dans d’autres ruches sans propolis à titre de
contrôle; puis ils ont injecté à toutes une
substance connue pour déclencher la réaction immunitaire de l’abeille sans entraîner
de maladie6. Ils ont ensuite mesuré trois
paramètres génétiques témoignant de la
mise en activité du système immunitaire
de l’abeille. Clairement, la réponse immunitaire est moindre chez les abeilles hébergées dans les ruches propolisées [8].
4. L’anophèle est un moustique; la drosophile est la mouche du vinaigre, qui hante nos coupes à fruit dès la pleine saison
5. On appelle férales les colonies qui sont retournées à l’état sauvage (issues d’essaims échappés)
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Nettoyages ...
Les abeilles se nettoient elles-mêmes, et
rendent aussi fréquemment ce service à une
congénère, un service que celle-ci sollicite
au moyen d’une danse particulière. Ces
comportements constituent un mécanisme
de défense important, notamment contre
l’acariose et la varroase; les acariens sont
non seulement délogés mais fréquemment
mordus pour leur couper les pattes [2].
Dans le cas de la varroase, notre abeille est
malheureusement bien moins performante
à ce jeu que ses consœurs africanisées ou
sa cousine Apis cerana.
Le nettoyage des unes par les autres est un
comportement héréditaire que l’on cherche
à développer par sélection génétique dans
le cadre de la lutte contre la varroase. Il est
toutefois à double tranchant : il multiplie
aussi les occasions de transmission d’organismes pathogènes, notamment de virus,
ce qui pose la question des limites d’une
telle sélection : l’équilibre coûts-bénéfices
de celle-ci reste encore à étudier [2].
phes d’autre part. Ces deux actions sont
bien distinctes, elles ne sont pas pilotées par les mêmes gènes, et ce ne sont
pas (en tout cas pas toujours) les mêmes
abeilles qui l’exécutent, celles qui découvrent le couvain montrant un odorat plus
fin que celles qui procèdent à l’enlèvement
[12]. C’est en effet le seuil d’olfaction qui
détermine le fait qu’une abeille est ou non
hygiénique, aussi bien pour le varroa [12]
que pour le couvain plâtré [2]; et pour
qu’une colonie soit hygiénique, il suffit
qu’une ou deux lignées comportent de
telles abeilles, ce qui complique évidemment le travail de sélection [13]. Dans le
cadre de la sélection toujours, il vaut la
peine de noter que l’odeur du couvain mort
Nymphe avec varroa
Le comportement dit « hygiénique » est
lui aussi très important7 : il consiste en
l’enlèvement du couvain mort ou infecté.
Toutes les abeilles pratiquent cela, mais
elles ne sont pas toutes également promptes à détecter les anomalies olfactives du
couvain malade. Or, plus le couvain infecté
est enlevé tôt, moins il a de chances d’arriver au stade où il est lui-même infectieux
pour la colonie : stade de la sporulation
pour le couvain plâtré (les larves apparaissent alors noires), stade des écailles pour
la loque américaine, par exemple.
Le comportement hygiénique suppose deux
actions, le percement et l’enlèvement des
opercules d’une part, le retrait des nym-
par congélation est plus faible que celle du
couvain percé [12] et nécessite donc une
plus grande sensibilité olfactive; il vaut
donc mieux recourir à la congélation pour
tester le comportement hygiénique d’une
colonie.
Quand les abeilles
ont la fièvre
La fièvre est l’une des réactions immunitaires bien connues chez l’homme. L’augmentation de la température du corps en
réaction à l’agression de germes pathogènes a notamment pour effet d’accroître
la mobilité de certains globules du sang,
6. Pour les chimistes, un lipopolysaccharide.6
7. A propos de la sélection de ce comportement, voir l’article « Tolérance au varroa, les critères » de Paul Jungels dans le précédent numéro
d’Abeilles & Cie (n°136)
8. Voir notamment l’article « La découverte du frelon asiatique Vespa velutina en France », disponible sur le site de l’INRA : http://www.inra.fr/opieinsectes/pdf/i143villemant-haxaire-streito.pdf
abeilles & cie 4-2010 n°137
31
Biologie
Voilà qui est plus qu’intéressant. En effet,
cette réponse, vitale en cas d’agression par
les pathogènes, ne se fait pas sans coûts :
sécréter des protéines de défense, fabriquer des cellules sanguines... représente
une dépense d’énergie qui ne pourra être
utilisée à autre chose. La réponse immunitaire se paie donc comptant. Notamment,
elle diminue les capacités d’apprentissage
de l’abeille, qui « oublie » plus facilement
l’odeur d’une fleur après quelques minutes lorsqu’elle doit lutter contre un agent
pathogène [9], exactement comme nous
avons plus de mal à mémoriser des informations lorsque nous luttons contre les
microbes de l’hiver.
La propolis n’est pas la seule matière
impliquée dans l’hygiène du nid. Les réserves ont leurs propres protections. Le miel
lui-même a des propriétés bactériostatiques, à la fois parce qu’il est une solution
super-saturée en sucres et parce qu’il est
acide. Ce n’est pas tout : les abeilles sécrètent une enzyme, la glucose oxydase, qui
décompose le glucose du miel en produisant du peroxyde d’hydrogène (c’est-à-dire
de l’eau oxygénée), lequel est un puissant
antiseptique [10].
Le pollen fait, lui, l’objet d’une fermentation lactique qui a pour effet de saturer le milieu en « bonnes bactéries »,
empêchant le développement de la flore
pathogène; un moyen de conservation
analogue à celui qui a donné naissance,
dans l’alimentation humaine, aux produits
fermentés tels la choucroute ou le yaourt.
Des bactéries, lactiques notamment, sont
également présentes dans l’intestin de
l’abeille, où elles ont le pouvoir d’inhiber
d’autres bactéries, pathogènes celles-ci,
comme la loque ou le couvain plâtré [2],
et ce sont vraisemblablement ces bactéries lactiques, régurgitées avec le nectar
lors de la collecte du pollen, qui initient le
processus de fermentation menant au pain
d’abeilles [11].
Biologie
Sources
Trois études de synthèse :
[1] Cremer S, Armitage SAO and SchmidHempel P, 2007 : Social immunitiy, Current
biology 17 : 693-702.
[2] Evans JD and Spivak M, 2009 :
Socialized medicine : Individual and
communal disease barrier in honey bees,
J Invertebr Pathol. 103 Suppl 1 : S62-72
[3] Wilson-Rich N, Spivak M, Fefferman NH
and Starks PhT, 2009 : Genetic, individual
and group facilitation of disease resistance
in insect societies, Ann. Rev. Entomol. 54 :
405-423
Autres sources
actifs dans la lutte antimicrobienne, et de
rendre le milieu que constitue notre corps
moins favorable à la prolifération de certains pathogènes qui ne supportent pas les
températures élevées. Les abeilles feraient
de même. Les spores du microchampignon
Ascosphera apis, agent du couvain plâtré,
ne germent qu’aux températures basses :
il faut que celle du couvain se maintienne
en-dessous de 32°C pendant deux heures
pour que la germination ait lieu [3]. Des
colonies auxquelles le germe a été inoculé via un sirop bien contaminé (1 % de
spores) montrent une augmentation significative de la température du couvain,
température qui redescend lorsque l’infection a été jugulée [14].
Autre forme de fièvre, plus spectaculaire
celle-là : les abeilles peuvent faire périr
un prédateur en formant une boule qui
l’englobe complètement, et en portant
leur propre température au-delà de 45°C.
Le frelon meurt, mais pas l’abeille qui
peut supporter jusqu’à 50°C sans dommage8. Cette réaction salutaire est malheureusement moins développée chez Apis
mellifera que chez sa cousine asiatique
Apis cerana, et notre abeille reste très
vulnérable devant les attaques du frelon
asiatique dont le territoire semble s’étendre sans cesse vers le nord.
Opportunisme...
Voici donc, présentés de manière non
exhaustive, quelques mécanismes de
l’immunité de l’abeille; mis ensemble, ils
constituent un système remarquablement
efficace. Ils supposent toutefois que
l’abeille dispose de ressources suffisantes,
car tant les défenses individuelles que les
comportements sociaux représentent des
coûts importants. La santé de l’abeille
passe donc par une nourriture suffisante
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4-2010 n°137 abeilles & cie
en quantité mais surtout en qualité, et en
particulier par des apports en pollen suffisamment variés. Une étude [10] a mis
en évidence qu’un régime trop pauvre à
cet égard affecte la réponse immunitaire;
des trois paramètres étudiés lors de cette
recherche, la glucose oxydase (protection
des réserves) est le plus affecté, nettement plus que les paramètres immunitaires individuels, ce qui laisse à penser, tout
comme l’indiquent les travaux du consortium du génome, que l’abeille « investit »
plus dans l’immunité sociale que dans l’immunité individuelle.
En conclusion de tout ceci, à quoi tient
finalement la santé d’une colonie ? A la
résistance de chacune de nos abeilles,
certes, mais d’abord et avant tout à la
mise en œuvre de comportements visant
le contrôle de la prolifération des germes;
tout cela importe bien plus, et de loin,
que la présence ou l’absence de germes
pathogènes dans la ruche. On ne s’étonnera donc pas que tant de maladies de
l’abeille soient d’abord opportunistes et ne
se développent qu’en cas de stress ou de
faiblesse de la colonie, les contaminants
constituant l’une des grandes sources d’affaiblissement. De cela se déduisent aisément les deux clés qui mènent à la santé
de nos avettes : un environnement sain
et une bonne gestion apicole. A nous de
jouer pour les leur assurer.
Mots clés : biologie, pathologie,
système immunitaire
Résumé : le système immunitaire
des insectes met en jeu des
mécanismes individuels et
sociaux. Ceux-ci font appel à des
comportements complexes et
sont déterminants pour la santé
des colonies
[4] Amdam GV, ALTO Aase S, Seehuus SC,
Fondrk MK, Norberg K and Hartfelder K,
2005 : Social reversal of immunosenescence
in honey bee workers, Experimental Gerontology 40 : 939-947
[5] Schmid MR, Brockmann A, Pirk CWW,
Stanley DW and Tautz J, 2008 : Adult
honeybees (Apis mellifera L.) abandon
hemocytic but not phenoloxidase-based
immunity, Journal of insect physiology,
54 issue 2, 439-444
[6] The Honeybee Genome Sequencing Consortium, 2006 : Insights into social insects
from the genome of the honeybee Apis
mellifera, Nature 443 : 931-949
[7] Trumbo ST, Huang ZY and Robinson GE,
1997 : Division of labour between undertaker specialists and other middle-aged
workers in honey bee colonies, Behav. Ecol.
Sociobiol. 41 : 151-163
[8] Simone M, Evans JD and Spivak M, :
Resin collection and social immunity,
Evolution 63 - 11 : 3016-3032
[9] Mallon EB, Brockmann A and SchmidtHempel P, 2003 : Immune response inhibits
associative learning in insects, Proc. R. Soc.
Lond. 270 : 2471-2473
[10] Alaux C, Duclos F, Crauser D and Le
Conte Y, 2010 : Diet effects on honeybee
immunocompetence, Biol. letter,
doi : 10.1098/rsbl.2009.0986
[11] Vasquez A and Olofsson T, 2009 : The
lactic acid bacteria involved in the production of bee pollen and bee bread, Journal of
apicultural research 48, n°3 : 189-195
[12] Gramacho KP and Spicak M, 2003 :
Differences in olfactory sensitivity and
behavioral responses among honey bees
bred for hygienic behavior, Behav. Ecol.
Sociobiol. 54 : 472-479
[13] Pérez-Sato JA, Châline N, Martin SJ,
Hughes WOH and Ratnieks FLW, 2009 :
Multi-level selection for hygienic behaviour
in honeybees, Heredity 102 : 609-615
[14] Starks PhT, Blackie C and Seeley TD,
2000 : Fever in honeybee colonies,
Naturwissenschaften 87 : 229-231