top-downsignalsand learningin visual cortices - ETH E

Diss. ETHNo. 15718
TOP-DOWN SIGNALS
AND LEARNING
IN VISUAL
CORTICES
A dissertation submitted to the
SWISS FEDERAL
INSTITUTEOF TECHNOLOGY ZÜRICH
for the
degree
of
Doctorof Natural Sciences
presented by
RODRIGO
F. SALAZAR
Dipl. Biology,University
of Lausanne
Switzerland
born 15.04.1976
Citizen of Chile and Switzerland
accepted
on the recommendationof
Prof. Peter
König
examiner
Prof. Kevan A.C. Martin co-examiner
Prof. Jean-Marc
Fritschy
co-examiner
2004

Abstract
Learning
the association
between
a Stimulus and a motor
response
is traditionally
attributed
to
synaptic
changes oecurring
at
the
highest
level of the cortical
hierarchy.
These
changes
are
often assessed
through
the
frequency
with which neurons
emit action
potentials
or
spikes.
Alternatively,
the
temporal
dynamic
of neuronal
activity
has been
proposed
to
play
an
important
role
in
synaptic
plasticity
and in
binding
related
features;
even in areas
considered as
lower
stages
in the
cortical
hierarchy.
Both of these mechanisms,
rate and
temporal coding,
have reeeived
support
but
they
are
usually opposed against
each other. In the
present
thesis,
the
relationship
between
the
spiking
discharge
and the
temporal
structure of
neuronal
activity
is
firstly
evaluated as a function
of
training.
These
relationships
are
investigated
within as well as between
areas.
Secondly,
we
investigate
the
independent
modulation of these
two neuronal features
using
simulations of a neuronal network.
Thirdly,
for
comparison,
the
relationship
between
rate and
temporal activity
of
neurons is further
evaluated
in conditions
where no
learning
has been
involved.
Fourthly,
the two
experimental
conditions
are
compared
using
a mathematical
quantification
of
top-down
and
bottom-up
signals.
In more
detail,
we recorded
neuronal
activity
in alert cats
passively viewing
different
classes
of Stimuli.
We used
spiking activity
and local field
potentials
to
assess,
respectively,
the
discharge
rate and the
temporal
dynamics
of neurons.
The first
experiment
tested
whether
traces of
learning
are observed in the
primary
Visual cortex, area
17/18,
and the
higher
area
21a of
adult animals. Both
areas show
activity
related
to
previous
learning
but on different
components
of neuronal
activity
and with different
dynamics.
As
a
general
mechanism,
the
results
suggest
that
learning
affects the
temporal
structure of neuronal
activity
but
not the
firing
rate
of the
primary
visual
cortex.
Consequently,
these
changes
are
translated in the
spiking
discharge
of
higher
areas.
Accordingly, spiking discharge
and
synchronous
activity
appear
to interact between areas
but not within the
primary
visual cortex.
Synchronous
inputs
are
very
efficient in
inducing
action
potentials.
Therefore,
it is still an
open question
whether
changes
in
synchrony
can occur without
changes
in
firing
rate.
Indeed,
simulations
in a
neuronal network
representing part
of a cortical area demonstrate the
ability
to modulate
the
Spikes' synchronization
of a
population
of neurons without
affecting
their
firing
rate. This
modulation
is achieved
by simple weight
changes
of
long-range synapses.
It becomes
independent
ofthe
spiking
discharge
if the
synaptic weight
is
similar for both
excitatory
and
inhibitory post-synaptic
neurons.
Altogether,
these results
imply
that rate
and
synchrony
can
act as
independent coding
dimensions within
a cortical area. For
comparison,
a second

experiment
investigated
the
processing
of Stimuli not involved
in behavioural
training.
This
study
investigated
the
processing
of the structure of
a natural Stimulus.
In contrast to the
effects observed
after
training,
neither the local
field
potentials
nor the
spiking
activity
are
sensitive
to this feature.
Finally,
interareal interactions
are
quantified
in the two
experiments
presented
above in
order to
compare
these conditions
and to address
hypothetical
functions of
top-down
signals.
As a
result,
these interactions
are
more modulated
by expectations
rather
than
by
the
spatio-temporal
structure of a
Stimulus;
the
top-down component
of the
signal
being
more
emphasized
when a reward
is
predictable
and
thus
expected.
These
findings
show
the
importance
ofthe
behavioural relevance
of a Stimulus in visual
processing
and
support
a
role for
top-down
signals
in
spreading predictions.
Are such
predictions
related
to
learning?
1
argue
that these
predictions
facilitate
learning by inducing
functional
changes
in
sensory
cortices.
These
changes
affect
primarily
the
temporal
aspect
of neuronal
activity
that is then
expressed
in rate
changes
in a different cortical level.
In
conclusion,
the
cortex is
using
a rate
as
well as a
temporal
code. This assumes
that rate and
synchrony
act as
independent
coding
dimensions.
The dominant
force
driving
the
firing
rate is originating
from
bottom-up signals
whereas
top-down
signals
affect the
temporal
dynamics
of neurons.
However,
extensive
training
of a
stimulus-response
association
may
transfer
top-down
effects to
bottom-up
activity.

Resume
L'apprentissage
de 1'association
entre un Stimulus et une
reponse motrice
est
traditionnellement
attribue
ä des
changements synaptiques
se
produisant
dans les
plus
hauts
niveaux de
la hierarchie corticale.
Ces
changements
sont souvent
evalues ä
partir
de la
frequence
des
neurones ä emettre
des
potentiels
d'action.
Alternativement,
la
dynamique
temporale
de 1' activite neuronale
a ete
proposee
de
jouer
un role
important
dans la
plasticife
synaptique
et dans
l'habilite de relier des
traits
apparentes
;
meme dans des aires considerees
comme
les
plus
bas niveaux dans
la hierarchie
corticale. Ces deux
mecanismes,
un
codage
base sur le taux
de
decharge
ou sur la
dynamique temporelle
ont recu du soutien
mais ils sont
souvent
opposes
l'un ä l'autre.
C'est
pourquoi,
dans la
presente
these,
nous evaluons la
relation
entre le taux de
decharge
des
potentiels
d'action et la structure
temporale
de l'activite
neuronale
en tant
que
resultat
de
l'apprentissage.
Ces relations
sont etudiees autant dans
les
aires
corticales
que
entre
elles.
Deuxiemement,
un reseaux neuronale etudie la modulation
independante
entre ces deux
components neuronales.
Troisiemement,
pour
comparer,
la
relation entre le taux de
decharge
et l'activite
temporale
des neurones
est evaluees dans des
conditions
oü il
n'y
a
pas
eu de
phase d'apprentissage. Quatriemement,
les conditions
experimentales
sont
comparees
en utilisant
une
quantification
mathematique
des
signaux
de
«haut en
bas» et de «bas en
haut». En
consequence,
nous avons
enregistre
l'activite
neuronale chez des
chats eveilles observant
plusieurs
classes de Stimuli. Nous avons
utilise
l'activite
des
potentiels
d'action
et les
potentiels
de
champ
locaux
pour
acceder,
respectivement,
au taux de
decharge
et ä la
dynamique
temporale
des neurones.
Une
premiere
experience
a
permis
de fester
si des traces
d'apprentissage apparaissent
dans le cortex
primaire
visuel,
l'aire
17/18,
et la
plus
haute
aire
21a,
d'animaux adultes. Les deux
aires
montrent de
l'activite liee ä un
precedent apprentissage
mais sur
differents constituants de
l'activite neuronale
et avec des
dynamiques
differentes. En tant
que mecanisme
general,
ces
resultats
suggerent
que l'apprentissage
affecte la structure
temporale
de
l'activite neuronale et
que
ces
changements
sont
traduits dans le taux de
decharge
des aires
superieures
corticales.
En
consequence,
le taux de
decharge
et l'activite
synchronisee
ont l'aire
d'interagir
entre les
aires
corticales
mais pas au niveau du cortex
primaire
visuel. Des entrees
synchronisees
peuvent
faciliter l'emission des
potentiels
d'action. C'est
pourquoi,
la
question
si des
changements
dans le niveau de
Synchronisation
peuvent
se
produire
sans
des
changements
dans le taux d'emission des
potentiel
d'action.
En
effet,
des simulations dans un reseau
de
neurones
representant
une
partie
d'une
aire corticale demontrent l'habilete de moduler
le
5

niveau de
Synchronisation
des
potentiels
d'action sans affecter le taux de
decharge.
Cette
modulation
est atteinte
par de
simples changements
d'efficacite des synapses formees par
les
projeetions
ä
longue
distance et devient
independante
du taux de
decharge
si
cette efficacite
est
la meme
pour
les
neurones
post-synaptiques
excitateurs
et inhibiteurs. Pris
ensemble,
ces
resultats
indiquent que
le taux de
decharge
et la
Synchronisation
des
potentiels
d'action
peuvent
etre
utilises comme des dimensions
independantes
de
codage
de
l'information ä
l'interieur
d'une aire cortical.
Afin de
comparer,
une deuxieme
experience
a examine le
traitement de
la structure d'un Stimulus naturel.
Contrairement aux resultats obtenus
apres
une
phase
d'apprentissage,
ni le
potentiel
de
champs
locaux ni le taux de
decharge
des
potentiels
d'action ne sont
sensibles ä ce trait.
Finalement,
les interactions entre aires corticales
sont
quantifiees
dans les
experiencesprecedentes
de maniere ä
comparer
ces conditions
et ä tester
des fonctions
hypothetiques
des
signaux
de « haut en bas
»,
c'est-ä-dire
passant
des aires
superieures
aux aires inferieures.
Les resultats
montrent
que
ces interactions sont modulees
par
ces
antieipations plutöt
que par
la structure
spatio-temporelle
du Stimulus
;
le constituant
de
« haut en bas » du
signal
etant mis en evidence
quand
une
recompense
est
previsible.
Ces
resultats accentuent
l'importance
des associations avec le Stimulus dans
le traitement visuel et
soutiennent une
relation entre les
signaux
de«
haut en bas » avec la formation de
previsions.
Est-ce
que
de telles
previsions
sont liees avec
l'apprentissage
?
J'argumente que
ces
previsions
facilitent
l'apprentissage
en induisant
des
changements
fonctionnels dans les
cortex
sensoriels.
Ces
changements
affectent
premierement l'aspect temporel
de l'activite
neuronale,
et
par
ce
processus, influencent
indirectement le flux
d'information,
ce
qui
se reflete
dans le
taux de
decharge
ä un niveau cortical
different. En
conclusion,
le
processus
cortical n'est ni
base sur le taux de
decharge
ni sur la
dynamique temporelle
mais sur les deux. Ceci assume
que
ces deux
constituants de l'activite
neuronale actent comme des dimensions de
codage
independantes.
La force dominante
influencant le taux de
decharge provient
de
«bas en
haut» tandis
que
les
signaux
de « haut en bas » affectent
principalement
la
dynamique
temporelle
des neurones.
Bien
qu'un
entramement intensif
stimulus-reponsepuisse
transferer
les effets de
«
haut
en bas » en de l'activite « de bas
en haut».