Role du nerf et du territoire cutane dans le

/ . Embryo!, exp. Morph. Vol. 27, 2, pp. 277-300, 1972
277
Printed in Great Britain
Role du nerf et du territoire
cutane dans le developpement des corpuscules de
Herbst et de Grandry
Par RAYMOND SAXOD 1
Laboratoire de Zoologie de VUniversite Scientifique et Medicate
de Grenoble (Directeur: Professeur P. Sengel)
SUMMARY
Role of nerve and cutaneous tissue in the development ofHerbsfs and
Grandry]s corpuscles
Frontal buds or pieces of the bill of duck and chick embryos have been explanted on the
chorioallantoic membrane, transplanted as homo- or xeno-plastic grafts to the flank, the
frontal bud and the limb bud of early host embryos, or associated as coelomic grafts with
various isolated nerve sources. Results show that:
1. The onset of the histogenesis of Herbst's and Grandry's cutaneous sensory corpuscles
is entirely dependent on the presence of a nerve ending, irrespective of the stage at which the
graft is obtained. The nerve ending is also required for the maintenance of the structural
integrity of the previously differentiated corpuscles and for their subsequent development.
2. Only somato-sensory nerve endings are able to ensure the development of the corpuscles;
central connexions are not required. Sympathetic or somato-motor fibres are not able to
sustain the development of the corpuscles.
3. The corpuscle type, as well as corpuscle distribution, is in conformity with the origin of
the integument in which it develops and is determined by the specificity and regional quality
of the innervated dermal mesenchyme. The determination of the cutaneous territory occurs
at a very early stage (prior to the 3rd day of incubation in the frontal bud of the duck).
4. Heterotopic or xenoplastic innervation of the graft between duck and chick does not
alter the cutaneous specificity of the differentiation. However, corpuscles did not differentiate
when duck frontal buds were innervated by mouse spinal ganglia.
These results are discussed in connexion with what is known about peripheric sense organs
in vertebrates. A schematic model is proposed for the mechanism of the morphogenesis of
the corpuscles.
INTRODUCTION
De nombreux travaux recents ont ete consacres aux corpuscules sensoriels
des Vertebres. La plupart d'entre eux ont ete realises chez l'adulte et ont
trait a l'ultrastructure des differentes categories cellulaires qui les constituent
(voir la revue que nous en avons faite, Saxod, 1969).
Les etudes experimentales (revues de Wright, 1951; Singer, 1960; Zelena,
1
Adresse de Vauteur: Laboratoire de Zoologie, Universite Scientifique et Medicale de
Grenoble, Domaine Universitaire, 38-Saint Martin-d'Heres, France.
l8
E H B 27
278
R. SAXOD
1964; Hughes, 1968; Guth, 1969 a) ont ete realisees principalement chez les
Poissons (Olmsted, 1920; Brockelbank, 1925; Parker, 1932; Bailey, 1937;
Kamrin & Singer, 1953; Denizot & Baillet-Derbin, 1969; voir aussi la revue de
Devillers, 1958), les Batraciens (Stone, 1922, 1933; Whiteside, 1927; Bedell,
1939; Speidel, 1947, 1948, 1964; Wright, 1951, 1955, 1964; Sidman & Singer,
1960; Poritsky & Singer, 1963; Robbins, 1967; Jones & Singer, 1969), et chez
les Mammiferes (May, 1926; Torrey, 1934, 1940; Wagner, 1953; Guth, 1958;
Kitamura, 1965; Oakley & Benjamin, 1966; Oakley, 1967; Farbman, 1969;
Zalewski, 1969; Olivieri-Sangiacomo, 1970; Iwayama, 1970; Fujimoto &
Murray, 1970).
Quant aux organes terminaux des Oiseaux, peu d'etudes recentes leur ont ete
consacrees. La plupart des recherches experimentales sont anciennes et consisterent a sectionner ou a intoxiquer le nerf peripherique (Botezat, 1910; Boeke,
1926; Klein, 1932; Quilliam & Amstrong, 1961) ou a effectuer des greffes
heterotopiques chez l'adulte (Dijkstra, 1933). De nombreuses hypotheses,
souvent contradictoires, ont ete emises quant a l'organisation et l'origine des
corpuscules (voir les revues que nous en avons faites (Saxod, 1970a, b).
Parallelement a des recherches en microscopie electronique sur la structure
et l'histogenese des corpuscules sensoriels cutanes de Herbst et de Grandry chez
le Canard (Saxod, 1969, 1970 a, b), et sur l'origine des differentes categories
cellulaires qui les constituent (Saxod, 1971), j'ai realise des travaux experimentaux afin d'analyser les facteurs de leur morphogenese.
Dans ce memoire, qui constitue une premiere partie de ce travail, j'ai etudie
les conditions de leur differenciation chez le Poulet et le Canard afin de repondre
aux questions suivantes: la terminaison nerveuse est-elle indispensable au
developpement et au maintien des corpuscules? Si oui, quelles categories de
fibres nerveuses sont-elles capables d'assurer leur developpement? Le type de
corpuscule forme est-il determine par le nerf ou par le territoire innerve?
Les corpuscules sensoriels cutanes du Poulet et du Canard
II existe divers types d'organes terminaux encapsules chez le Poulet et le
Canard; ils different par leur structure, leur densite et leur mode de repartition
dans le tegument des deux especes.
Les corpuscules de Herbst
Nous en avons distingue deux types (Saxod, 1967).
Ceux du type 'bee de Canard', localises exclusivement dans le bee du Canard,
ou ils sont abondants, et dans la langue du Canard. Ils sont ovoides, de dimensions
constantes (160 x 100 /*m chez l'adulte), le bulbe interne comprend une vingtaine
de noyaux disposes en deux rangees symetriques par rapport a la terminaison
nerveuse, l'espace interne est nettement lamellaire (Fig. 5).
Ceux du type 'bee de Poulet' qui sont presents dans le bee du Poulet et dans le
derme des diverses regions cutanees du Poulet et du Canard, a l'exclusion du
Le developpement des corpuscules de Herbst et de Grandry
279
bee et de la langue du Canard. Ils sont allonges, de dimensions variables chez
l'adulte (allant de 25 x 12 a 300 x 110 /on), le bulbe interne des corpuscules de
grande taille comprend jusqu'a une cinquantaine de noyaux qui tendent a se
placer sur plusieurs rangees, l'espace interne est moins nettement structure que
dans le type 'bee de Canard' (Fig. 6).
Les corpuscules de Grandry
Us sont localises exclusivement sous l'epiderme du bee du Canard, ou ils
abondent, et dans la langue. Ils mesurent 50 x 30 /*m chez l'adulte.
Un autre type de corpuscule, appele corpuscule de Merkel, existe dans la
region du palais du bee de Poulet, entre les digitations de l'epithelium. Cet
organe terminal, dont la taille (20 x 8 jum) est nettement inferieure a celle du
corpuscule de Grandry, a cependant une structure assez voisine de ce dernier
(Andersen & Nafstad, 1968).
Le developpement des corpuscules de Merkel, difficiles a identifier avec
certitude aux stades embryonnaires, n'a ete etudie qu'occasionnellement dans
ce travail. Nous avons done generalement retenu pour l'analyse des resultats,
les corpuscules de Herbst de types 'bee de Poulet' et 'bee de Canard', et les
corpuscules de Grandry.
MATERIEL ET METHODES
Les divers types de greffes ont ete realises chez le Poulet (Leghorn blanc) et
le Canard (Pekin). L'age des donneurs et des embryons notes est indique dans
les Tableaux 2-4. A la fin de l'experience, au moment de la fixation, l'age du
greffon (son age absolu) est exprime, en jours d'incubation, par la somme: age
du donneur au moment du prelevement du greffon + duree du sejour du greffon
sur l'hote. Les greffons, preleves sur des bourgeons frontaux ou des bees
d'embryons, sont coupes en cubes ayant 0,5 a 1 mm de cote environ et maintenus
en place, lors des greffes sur bourgeon frontal et sur bourgeon de membre, par
une petite tige de platine. Par suite de l'apparition tardive des corpuscules (elle
debute au 16-17eme jour d'incubation chez le Poulet et au 21eme jour chez le
Tableau 1. Types de greffes realisees et nombre de greffons etudies
histologiquement
Types de greffes
Greffes chorio-allantoidiennes
Greffes sur bourgeon frontal
Greffes dans le flanc
Greffes sur bourgeon de
membre
Greffes ccelomiques
Total
Nombre de greffons Nombre de greffons
etudies
innerves
73
24
11
216
0
20
4
156
113
437
65
245
18-2
280
R. SAXOD
frontal
Embryon donneur de tissu
nerveux, source d'innervation
Ganglion
spinal
Fig. 1. Greffe ccelomique par voie extraembryonnaire. Schemas de la face de
l'embryon donneur (Canard de 8 jours) et de la coupe transversale de l'embryon
note de 35 paires de somites au niveau des somites 20 a 25. Le demi-bourgeon frontal
associe a une source d'innervation (ici un ganglion spinal) est introduit par une fente
dans le coelome extraembryonnaire puis pousse en direction mediane dans le coelome
embryonnaire.
Canard), les greffons ont ete preleves et fixes au liquide de Bouin vers la fin du
developpement embryonnaire du porte-greffe et parfois apres son eclosion.
Cette fixation tardive explique le faible pourcentage de cas etudies par rapport
au nombre de greffes realisees. Tous les greffons ont ete etudies histologiquement. Dans la serie des coupes, de 5 a 7 [im d'epaisseur, nous avons fait alterner
la coloration trichromique de Masson et la methode neurofibrillaire a l'ureenitrate d'argent (Ungewiter, 1951).
Le developpement des corpuscules de Herbst et de Grandry
281
Quatre types d'experiences ont ete realises (Tableau 1):
(1) Greffes chorio-allantoiidiennes: Poulet/Poulet, Canard/Poulet et Canard/
Canard (Tableau 2).
(2) Greffes orthotopiques (sur le bourgeon frontal, apres excision d'un fragment d'ectoderme): Canard/Canard, Poulet/Canard et Canard/Poulet (Tableau
2) (Fig. 3).
(3) Greffes heterotopiques, dans le flanc ou sur le bourgeon de membre (apres
excision de sa moitie distale): Poulet/Poulet, Poulet/Canard, Canard/Poulet et
Canard/Canard (Tableaux 2, 3; Fig. 2). Des homogreffes de mesenchyme sousectodermique1 de bourgeon frontal de Canard sur le bourgeon de membre de
Canard ont aussi ete realisees (en le glissant sous l'ectoderme de l'hote, ou en
l'appliquant contre la surface de section).
(4) Greffes coelomiques (Tableau 4; Figs. 1,4). Developpement de bourgeons
frontaux de Canard et de Poulet associes a diverses sources isolees d'innervation:
tube neural (moitie ventrale), ganglion sympathique (region sacree), ganglion
somato-sensitif (spinal ou cephalique d'embryons de Canard, de Poulet et de
Souris).
Ces greffes coelomiques sont realisees par voie extraembryonnaire. La technique est la suivante: sur des embryons ayant 30 a 35 paires de somites, une
incision de l'ectoderme et du mesoderme somatique est realisee au niveau des
arteres vitellines (22eme somite environ) a une distance de l'embryon egale a
environ quatre fois la largeur d'un somite. Le greffon est introduit par cette fente
dans le ccelome extraembryonnaire, puis pousse en direction mediane dans le
coelome embryonnaire. Dans la grande majorite des cas, les greffons sont
retrouves fixes sur le mesentere intestinal de l'embryon note et sont done exempts
d'innervation somatique. De plus, par rapport a la methode classique de greffe
ccelomique par incision dorsale de l'embryon, cette technique evite les hemorragies et les lesions de l'embryon, elle ne provoque pas de coelosomie (plusieurs
eclosions ont ete obtenues) et rend possible l'introduction de greffons de grandes
dimensions.
RESULTATS
La differentiation morphologique et histologique de tous les greffons etudies
est conforme a leur origine (presence d'une ramphoteque et d'un axe ossifie
(Figs. 7, 8). Lorsqu'un demi-bourgeon frontral droit ou gauche est greffe, il se
produit toujours une regulation aboutissant a la formation d'un bee reduit mais
complet avec, chez le Canard, presence bilaterale de lamelles filtrantes (Figs.
2,4).
1
Le mesenchyme est separe de l'ectoderme a l'aide d'une solution de trypsine lyophilisee
a 0,5 % (Laboratoires Choay-France) et de pangestine a 1 % (Difco) dans du liquide de Earle
sans calcium ni magnesium. Cette methode permet d'obtenir un mesenchyme exempt de
toute contamination ectodermique.
282
R. SAXOD
Le developpement des corpuscules de Herbst et de Grandry
283
La terminaison nerveuse est-elle indispensable au developpement
et au maintien des corpuscules ?
Au total, 437 greffons ont servi a la recherche de la presence de corpuscules.
Soixante-treize d'entre eux se sont developpes sur la membrane chorio-allantoidienne et n'ont evidemment pas ete innerves. Les 364 autres greffons avaient
ete implantes dans le flanc, sur le bourgeon frontal, sur le bourgeon de membre,
ou provenaient de l'association en greffe coelomique d'un bourgeon frontal et
d'une source d'innervation. Parmi eux, 119 n'ont pas ete innerves. Ainsi au
total, 245 greffons innerves et 192 greffons non innervees ont ete etudies.
Developpement de greffons en Vabsence d'innervation
Greffons preleves sur Vembryon donneur apres le debut de V histogenese des
corpuscules {Tableau 2). C'est le cas des fragments de bee de Canard preleves
apres le 20eme jour d'incubation. Tous ces explants ont ete cultives sur la membrane chorio-allantoidienne et aucun d'eux n'a evidemment ete innerve. Dans
aucun des 36 cas etudies nous n'avons pu deceler la presence de corpuscules de
Herbst ni de Grandry apres 7 a 10 jours d'explantation.
La suppression de l'innervation des corpuscules sensoriels au cours de leur
histogenese, non seulement arrete leur developpement, mais encore provoque
leur disorganisation et leur disparition.
Greffons preleves sur Vembryon donneur avant le debut de Vhistogenese des
corpuscules. C'est le cas des greffons de bee de Poulet et de Canard preleves
respectivement avant le 16eme et avant le 20eme jour d'incubation. Dans aucun
des 143 greffons non innerves (greffes chorio-allantoidiennes: 37; sur bourgeon
frontal: 4; dans le flanc: 7; sur bourgeon de membre: 47; ccelomiques: 48) nous
n'avons observe la formation de corpuscules.
En l'absence d'innervation, il n'est done pas possible d'obtenir le developpement de corpuscules de Herbst et de Grandry.
Ce developpement est-il possible si le bourgeon frontal est greffe sur un
embryon hote et innerve?
FIGURES
2-4
B, bee de l'embryon hote; G, greffon; L, lamelles.
Figs. 2, 3. Homogreffes de demi-bourgeons frontaux d'embryons de Canard de 6
jours sur des embryons de 4,5 jours. Aspect macroscopique des greffons 22 jours
apres l'implantation.
Fig. 2. Greffe heterotopique sur bourgeon de membre. Noter la presence bilaterale
de lamelles filtrantes (regulation), x 7.
Fig. 3. Greffe orthotopique sur bourgeon frontal, x 5.
Fig. 4. Homogreffe de demi-bourgeon frontal de Canard de 6 jours dans le coelome
d'un embryon de 4 jours. Le greffon est relie au mesentere intestinal de l'embryon
hote. Les lamelles filtrantes sont presentes. x 7.
284
R. SAXOD
Le developpement
des corpuscules de Herbst et de Grandry
285
Innervation de bourgeons frontaux par le nerf trijumeau (greffes
orthotopiques, Tableau 2)
Nous avons tout d'abord voulu savoir s'il etait possible d'obtenir experimentalement le developpement de corpuscules dans des bourgeons frontaux
innerves par leur source normale d'innervation: le nerf trijumeau. Des greffes
orthotopiques ont done ete realisees (Fig. 3). Sur 24 greffons etudies, 20 etaient
innerves et dans 17 cas des corpuscules s'etaient developpes. La presence de
terminaisons nerveuses est done indispensable au developpement des corpuscules de Herbst et de Grandry.
Si le nerf trijumeau permet l'histogenese des corpuscules, qu'en est-il d'autres
sources d'innervation?
Innervation de bourgeons frontaux par des nerfs mixtes {greffes
he'te'rotopiques, Tableaux 2 et 3)
Elle a ete obtenue en realisant des greffes dans le flanc (innervation par un
nerf cutane troncal) et sur le bourgeon de membre (innervation par le plexus
brachial). Des corpuscules sensoriels ont ete observes dans 112 cas sur 148
greffons innerves etudies (Fig. 10).
Le developpement de corpuscules sensoriels peut done etre obtenu en presence
d'une source d'innervation heterotopique et meme xenoplastique (entre le Poulet
et le Canard).
Le role de l'ectoderme propre du greffon a ete etudie en greffant du mesenchyme de bourgeon frontal de Canard sur le bourgeon de membre d'embryons
de Canard (Tableau 3). Dans ces experiences, le mesenchyme, qui est toujours
FIGURES
5-8
Figs. 5, 6. Morphologie comparee du corpuscule de Herbst a l'eclosion dans le bee
du Canard (Fig. 5) et du Poulet (Fig. 6). Trichrome de Masson.
Le corpuscule de type' bee de Canard' (Fig. 5) est de forme ovoide, de dimensions
constantes a un stade donne; son bulbe interne comprend une vingtaine de noyaux,
l'espace interne a une structure lamellaire: x450. Le corpuscule de type 'bee de
Poulet' est de forme allongee, de dimensions variables a un stade donne; le bulbe
interne des corpuscules de grande taille (Fig. 6) comprend generalement une cinquantaine de noyaux, son espace interne est moins structure que celui du corpuscule de
type ' bee de Canard': x 360.
Fig. 7. Demi-bourgeon frontal et ganglion de Gasser d'embryon de Canard de 6 jours
associes en greffe coelomique. Fixation 21 jours apres l'association. Le tissu cutane
du bee contient des corpuscules de Herbst et de Grandry (voir Fig. 9). Coupe longitudinale. Trichrome de Masson, x 16.
Fig. 8. Demi-bourgeon frontal et portion ventrale de tube neural d'embryon de
Canard de 6 jours associes en greffe coelomique. Fixation 21 jours apres l'association.
Dans ce type d'association, aucun corpuscule ne s'est forme dans le bee. Aspect
histologique. Trichrome de Masson, x 40.
b, bee; bi, bulbe interne; ex, espace interne; g, ganglion; n, nerf; tn, tube neural.
Canard, 10 et 12
jours
Poulet, 8 a 13 jours
6,5 jours
Poulet, 8 a 14 jours
Canard
8 a 18 jours
20 a 24 jours
Poulet, 5,5 jours
Canard
5 a 14 jours
Donneur
Hote
Flanc de Poulet
de 2 jours
Bourgeon frontal
de Poulet de
3,5 jours
Bourgeon frontal
de Canard de
4 a 4,5 jours
Membrane chorioallantoidienne
Combinaisons
7
4
3
1
5
11
13
7
4
0
0
24, 30
17ai9
27 a 29
19
22 a 30
27 a 33
25 , 26
24 a 25
27 , 3J
26 a 2T
21 , 23
22 a 26
Age du greffon
Nombre de cas presentant des corpuscules
x age de l'hote ,
*
au moment de De Herbst
De Herbst
de type' bee
la fixation
de type' bee
de Canard'
Innerves
(jours)
de Poulet'
De Grandry
4
30
36
A
Nombre de cas
Etudies
histologiquement
,
Tableau 2. Greffes de bourgeon frontal et de bee d'embryons de Poulet et de Canard sur la membrane chorio-allanto'idienne,
sur le bourgeon frontal {greffe orthotopique) et dans leflanc {greffe heterotopique) d'embryons de Poulet et de Canard
o
X
to
Bourgeon de membre
de Poulet de 3,5 jours
Poulet, 5,5 a 9,5 jours
Canard
5,5 a 9,5 jours
15 , 17
24 a 26
25
25
2
1
9
22 , 41,5 *
18,5 a 21+ 16
23,5 , 32 ,35
25 28 + 5 a 23
34,5 , 41,5
16 a 23
26 , 30,5 *
22,5 "28+1
23 , 23
18 a 21
28 , 30
26 a 25
0
0
9
24
64
13
0
0
0
0
7
5
35
10
0
0
0
0
0
0
0
0
3
4
Age du greffon
De Herbst
age de l'hote
De Herbst
de type' bee
au moment de la de type ' bee
fixation (en jours) de Canard' De Grandry de Poulet'
Nombre de cas presentant des
corpuscules
* Nombre de jours d'incubation + nombre de jours apres Peclosion.
t Ces experiences (greffes heterochrones) seront analysees en detail dans une autre publication.
5
8
Canard
5 joursf
14joursf
I Membre de Canard
j de 14 jours
12
43
80
108
56
14
3
4
Innerves
18
4
5
Etudies
histologiquement
Mesenchyme frontal
de Canard de 5 a 8
jours
19 a 24,5 jours
Bourgeon de membre
de Canard de 4,5 jours
(Bourgeon de membre
I de Poulet de 3,5 jours
Bourgeon de membre
' de Canard de 4,5 jours
3 a 16,5 jours
Hote
Donneur
Combinaisons
Nombre de cas
Tableau 3. Greffes de bourgeon frontal et de bee d'embryons de Poulet et de Canard sur le bourgeon de membre
et le membre d'embryons de Poulet et de Canard {greffes heterotopiques)
00
•-4
bo
3
§
89
OS
f
I
iS
288
R. SAXOD
recouvert par l'ectoderme du membre, induit la formation d'un bee, generalement tres reduit, mais presentant une symetrie bilaterale. Des corpuscules se
sont developpes dans le greffon en l'absence de son ectoderme propre. Celui-ci
n'est done pas necessaire, aux stades etudies, a la differentiation des corpuscules
de Herbst et de Grandry.
Dans un autre groupe d'experiences, j'ai etudie l'innervation d'un demibourgeon frontal droit ou gauche de Canard de 6 jours a 6,5 jours d'incubation,
greffe sur un bourgeon de membre d'un embryon de Poulet de 3,5 jours, dont
seule la moitie distale avait ete excisee. Les fixations ont ete realisees tous les
deux jours (19 cas innerves).
Apres deux jours de greffe, l'ectoderme de l'explant et celui du bourgeon de
membre sont parfaitement raccordes. L'innervation, qui est alors limitee a la
zone basale du greffon, est plus developpee au 4eme et 6eme jour de l'experience.
C'est 8 a 9 jours apres la greffe que la partie distale du greffon montre une riche
innervation, tandis que la zone basale est legerement colonisee par des fibres
musculaires striees de l'hote. Au 12eme jour de l'experience, de nombreuses
terminaisons nerveuses sont visibles dans la zone sous-epidermique du greffon.
Apres 17 jours de greffe, l'innervation est tres abondante et les corpuscules du
greffon et de l'hote sont bien developpes. En conclusion, la prise de la greffe de
bourgeon frontal sur le bourgeon de membre est tres rapide. Deux jours apres
la greffe, les nerfs de l'hote ont deja commence leur penetration dans le greffon.
Le pourcentage de greffons innerves diminue cependant assez regulierement
lorsque l'age des embryons donneurs croit (Tableau 3), les nerfs semblant
penetrer et cheminer difficilement dans les tissus differencies. Une mauvaise
innervation des greffons a aussi ete constatee lors des greffes de bourgeon frontal
sur le membre de Canard de 14 jours d'incubation (Tableau 3). La differentiation
de corpuscules n'a jamais ete obtenue dans ce groupe d'experiences.
Si l'innervation de bourgeons frontaux par des nerfs mixtes permet le developpement de corpuscules, est-ce la fibre sensitive ou motrice qui est necessaire ?
Ou les deux types de fibres ont-elles les memes capacites? Et qu'en est-il des
fibres sympathiques ?
Developpement de bourgeons frontaux associes a diverses sources
isolees d'innervation {greffes ccelomiques, Tableau 4)
Dans ce groupe d'experiences, seuls ont ete retenus pour l'analyse des resultats
les greffons fixes sur le mesentere intestinal de l'embryon hote et done exempts
d'innervation somatique.
Bourgeon frontal greffe seul. Dans une premiere serie experimentale temoin,
nous avons realise des greffes ccelomiques de bourgeon frontal seul. Sur les 24 cas
etudies, 8 presentaient une faible innervation sympathique d'origine mesenterique. Tous etaient depourvus de corpuscules sensoriels.
Bourgeon frontal associe a des ganglions sympathiques. La formation de corpuscules n'a jamais ete observee dans les associations bourgeon frontal-ganglion
13
8
26 , 29
25 a 38
24, 33
23 a 28+ 4
0
0
8
11
27 , 30
25 , 29
23 a 27
0
0
0
0
25 , 33 t
24 a 28 + 4
22 , 32 t
20 a 28 + 2
23 , 27
20 a 25
26, 27
25 a 26
* Tres faible innervation sympathique d'origine mesenterique.
t Nombre de jours d'incubation + nombre de jours apres l'eclosion.
% Des corpuscules de Merkel ont ete observes dans cinq greffons.
18
9
8
11
19
11
6
14
5
8*
9
18
5
24
Innerves
0
0
4
11
0
0
0
0
0
8J
0
0
0
0
0
0
De Herbst
De Herbst
de type' bee
de type' bee
de Canard' De Grandry de Poulet'
Nombre de cas presentant des
corpuscules
I
or
rv
sr
Ci
Oi
3S
\
?^
,3
? Gra
Canard, 5 jours
Poulet, 5 et 6 jours
5 et 6 jours
Ganglion sympathique de
Canard de 7 jours ou de
Poulet de 8 jours
/Ganglion de Gasser ou
ganglion spinal de Canard
de 6 jours
Ganglion de Gasser ou
ganglion spinal de Poulet
\ de 6 jours
Ganglion de Gasser de
Canard de 6 jours
Ganglion spinal d'embryon
de Souris de 12 jours ou
de Souris de 4 jours
Ganglion de Gasser de
Canard de 6 jours
Tube neural de Canard de
6 jours ou de Poulet de
7 jours
0
Etudies
histologiquement
Age du greffon
age de l'hote
au moment de
la fixation
(en jours)
' corpu.
5 jours
5 a 14 jours
0
Canard
6 a 14 jours
Combinaisons
Bourgeon frontal ou bee + source d'innervation
Nombre de cas
Tableau 4. Greffes de bourgeon frontal d'embryons de Poulet et de Canard associe a diverses sources
d"innervation dans le ccelome d'embryons de Canard de 4 jours
e deve
289
R. SAXOD
Le developpement des corpuscules de Herbst et de Grandry
291
sympathique. Ces experiences completent ainsi les greffes temoins de bourgeon
frontal isole. Les fibres nerveuses sympathiques ne permettent pas la differenciation des corpuscules de Herbst et de Grandry; il est done possible d'etudier
en greffe coelomique leur developpement en presence de diverses sources isolees
d'innervation.
Bourgeon frontal associe a du tube neural. L'innervation somato-motrice du
greffon a ete obtenus en associant des bourgeons frontaux et des moities ventrales
de tube neural. Aucun des 14 greffons innerves ne possedaient de corpuscules
sensoriels (Fig. 8).
Les terminaisons nerveuses somato-motrices ne sont done pas capables
d'assurer le developpement des corpuscules sensoriels cutanes.
Bourgeon frontal associe a des ganglions somato-sensitifs. - Ganglions
spinaux et ganglions de Gasser de Canard et de Poulet. Dans tous les greffons
innerves (27 cas sur 39 etudies) des corpuscules se sont developpes (Figs. 7, 9,
13-16).
Les terminaisons nerveuses somato-sensitives sont done seules capables
d'assurer le developpement des corpuscules de Herbst et de Grandry, et ceci
meme en l'absence de connexions centrales.
- Ganglions spinaux de Souris. Un bon developpement de l'innervation a ete
obtenu dans 13 cas d'association bourgeon frontal de Canard-ganglion spinal
de Souris. La necrose immunitaire des greffons a ete generalement faible. Tous
les explants etaient depourvus de corpuscules sensoriels.
En conclusion, le declenchement de l'histogenese des corpuscules sensoriels
cutanes de Herbst et de Grandry, quel que soit le stade de prelevement du greffon,
ne se realise qu'en presence d'une terminaison nerveuse. Celle-ci est indispensable
au maintien de l'integrite structurale des corpuscules deja formes et a la poursuite de leur developpement.
FIGURES
9-12
Innervation homoplastique de bourgeons frontaux.
cG, corpuscule de Grandry; cH, corpuscule de Herbst; ep, epiderme; pmx, premaxillaire.
Fig. 9. Demi-bourgeon frontal et ganglion de Gasser d'embryon de Canard de 6 jours
associes en greffe coelomique. Fixation 20 jours apres l'association. Le greffon possede
de nombreux corpuscules de Grandry et des corpuscules de Herbst de type ' bee de
Canard'. Trichrome de Masson, x 280.
Figs. 10-12. Homogreffe de bourgeon frontal d'embryon de 6 jours (Fig. 10) et de
bee d'embryon de 10 jours (Figs. 11, 12) sur le bourgeon de membre d'embryon de
Canard de 4,5 jours. Fixation 20 jours apres l'implantation. Trichrome de Masson.
Fig. 10. Le greffon possede des corpuscules de Herbst de type 'bee de Canard'. Us
sont disposes dans la zone sous-epidermique et dans le derme profond au voisinage
du premaxillaire. x 170.
Fig. 11. Corpuscle de Herbst de type 'bee de Canard', x 720.
Fig. 12. Corpuscules de Grandry dans la zone sous-epidermique du greffon. x 640.
292
R. SAXOD
18
Le developpement des corpuscules de Herbst et de Grandry
293
Seules les terminaisons nerveuses somato-sensitives peuvent assurer le developpement des corpuscules sensoriels dans les associations heterotopiques et
xenoplastiques entre le Poulet et le Canard, et cela meme en l'absence de connexions centrales. Les fibres nerveuses sympathiques et somato-motrices ne
possedent pas ces proprietes.
Le developpement de corpuscules n'a cependant pas ete obtenu dans les
associations bourgeon frontal de Canard-ganglion spinal de Souris.
Specificite des corpuscules et de leur distribution
Le role respectif du territoire innerve et du nerf dans la determination des
types de corpuscules formes a ete analyse en realisant d'une part des greffes et
des associations homoplastiques et xenoplastiques de bourgeons frontaux de
Canard et de Poulet, et d'autre part des greffes orthotopiques et heterotopiques
(Tableaux 2-4).
Les resultats se fondent sur la presence ou l'absence dans le greffon de corpuscules de Herbst de type 'bee de Poulet' et 'bee de Canard', et de corpuscules
de Grandry.
Les corpuscules de Grandry n'existant que dans le bee de Canard, aucun
risque de confusion specifique n'est done possible. II n'en est evidemment pas
de meme pour le corpuscule de Herbst. En effet, si les deux types sont assez
dissemblables chez le Canard et le Poulet adultes et le jeune oiseau, leur distinction est parfois malaisee aux stades embryonnaires, en particulier lorsque
FIGURES
13-18
cG, corpuscule de Grandry; cH, corpuscule de Herbst; cM, corpuscule de Merkel;
ep, epiderme; sa, cellule satellite; se, cellule sensorielle; tn, terminaison nerveuse.
Figs. 13-18. Innervation xenoplastique de bourgeons frontaux.
Figs. 13, 14. Demi-bourgeon frontal d'embryon de Poulet de 5 jours et ganglion de
Gasser d'embryon de Canard de 5 jours associes en greffe coelomique. Fixation 21
jours apres l'association. Trichrome de Masson.
Fig. 13. Les corpuscules de Herbst du greffon sont de type 'bee de Poulet'. x 350.
Fig. 14. Le greffon possede des corpuscules de Merkel entre les digitations de
l'epiderme. x 1000.
Figs. 15, 16. Demi-bourgeon frontal d'embryon de Canard de 6 jours et ganglion
de Gasser d'embryon de Poulet de 6 jours associes en greffe coelomique. Fixation
22 jours apres l'association. Trichrome de Masson.
Fig. 15. Presence d'un corpuscule de Grandry dans la zone sous-epidermique du
greffon et d'un corpuscule de Herbst de type' bee de Canard' dans le derme profond.
x 330.
Fig. 16. Detail du corpuscle de Grandry de la Fig. 15. x 1200.
Figs. 17, 18. Greffe de demi-bourgeon frontal d'embryon de Canard de 5 jours sur
le bourgeon de membre d'embryon de Poulet de 3,5. Le greffon possede des corpuscules de Grandry dans la zone sous-epidermique. Trichrome de Masson, x 800.
19
EMB 27
294
R. SAXOD
l'orientation des coupes n'est pas favorable. II est alors parfois necessaire de
comparer l'ensemble des corpuscules de Herbst du greffon. C'est pour cette
raison que nous avons fixe les greffons aussi tard que possible, parfois meme
apres l'eclosion de l'embryon hote.
Les types de corpuscules formes dans les explants sont toujours conformes a
l'origine du bourgeon frontal ou du fragment de bee greffe: formation de corpuscules de Herbst de type 'bee de Canard' et de corpuscules de Grandry, dans
un greffon Canard (Figs. 9-12, 15-18), et de corpuscules de Herbst de type 'bee
de Poulet' (et de corpuscules de Merkel) dans un greffon Poulet (Figs. 13, 14).
L'innervation peut provenir de la branche maxillaire du trijumeau (greffe sur
bourgeon frontal et association bourgeon frontal-ganglion de Gasser, Figs. 7,9),
du plexus brachial (greffe sur bourgeon de membre, Figs. 10-12), ou d'un
nerf cutane troncal (greffe dans le flanc et association bourgeon frontal-ganglion spinal) et meme etre d'origine heterospecifique (entre le Poulet et le Canard,
Figs. 13-18) sans que la differenciation des corpuscules soit modifi.ee. Des corpuscules de Herbst a bulbe interne bifurque ont cependant ete observes dans les
greffons Canard innerves par un ganglion de Gasser de Poulet.
La nature specifique du greffon conditionne non seulement le type de corpuscules formes mais egalement leur nombre et leur mode de repartition:
corpuscules de Herbst peu nombreux et de taille variable dans les greffons
Poulet, corpuscules de Herbst assez abondants disposes dans la zone sousepidermique meles aux corpuscules de Grandry, et dans le derme profond,
dans les greffons Canard (Figs. 9, 10).
Dans le cas des greffes de mesenchyme frontal pur, les resultats ne sont pas
affectes par l'absence de l'ectoderme propre du greffon. Celui-ci n'est done pas
necessaire, aux stades etudies, a la differenciation des corpuscules de Herbst et
de Grandry.
C'est done le mesenchyme dermique qui determine le mode de repartition et
le type de corpuscules formes. Cette determination est tres precoce. Elle se
manifeste en effet lors des greffes de territoire presomptif de bourgeon frontal
d'embryon de Canard de 3 jours d'incubation. De plus, elle est encore capable
de s'exprimer dans un fragment de bee preleve sur un embryon age, greffe sur
un hote de 4,5 jours et innerve a nouveau (Tableau 3).1
DISCUSSION
Les experiences montrent que l'histogenese des corpuscules sensoriels cutanes
de Herbst et de Grandry ne peut se faire qu'en presence d'une terminaison
nerveuse, et que celle-ci est par ailleurs indispensable au maintien de leur
integrite structurale.
Ces resultats completent les etudes realisees chez le Canard adulte (Boeke,
1
Les resultats des greffes heterochrones (ecart d'age important entre le greffon et l'embryon
hote) seront analyses en detail dans une autre publication.
Le developpement des corpuscules de Herbst et de Grandry
295
1926; Klein, 1932; Dijkstra, 1933; Quilliam & Amstrong, 1961), qui ont montre
que les corpuscules degenerent apres enervation et se reforment apres regeneration des nerfs. Des resultats comparables ont ete obtenus, apres section des
nerfs afferents chez l'adulte, pour les bourgeons du gout et les organes sensoriels
de la ligne laterale des Poissons et des Batraciens, et pour les cellules gustatives
des Mammiferes (voir a ce sujet les revues de Wright, 1951; Zelena, 1964;
Hughes, 1968; Guth, 1969b).
Les corpuscules de Herbst et de Grandry montrent done une dependance
totale a l'egard de l'innervation, quel que soit le stade de prelevement du greffon.
Ces resultats relatifs aux corpuscules des Oiseaux different de ceux qui ont ete
obtenus pour certains Vertebres chez lesquels l'histogenese des corpuscules
sensoriels est, a un moment donne du developpement embryonnaire ou larvaire,
independante de l'innervation. C'est le cas en particulier pour les primordia de
la ligne laterale des Amphibiens qui, preleves de bonne heure, peuvent se developper en l'absence d'innervation, la dependance a son egard ne se manifestant
que vers la metamorphose (voir la revue de Hughes, 1968). Chez le Rat par
contre, le greffon doit etre preleve a un stade post-foetal pour que les bourgeons
du gout se developpent en l'absence d'innervation (Torrey, 1940).
Les experiences realisees chez le Poulet et le Canard montrent que seules les
terminaisons nerveuses somato-sensitives peuvent assurer le developpement des
corpuscules de Herbst et de Grandry et que les fibres nerveuses sympathiques et
somato-motrices n'en sont pas capables.
Nos associations en greffes ccelomiques ont aussi prouve que ce developpement peut etre obtenu en l'absence de connexion nerveuse centrale. Kamrin &
Singer (1953) ont montre qu'il en etait de meme pour les bourgeons du gout
des Poissons.
Une source heterotopique et meme xenoplastique de fibres nerveuses (a condition que les especes soient assez proches systematiquement) peut assurer le
developpement des corpuscules. Des resultats comparables ont ete obtenus pour
les bourgeons du gout du Triton (Poritsky & Singer, 1963). Chez le Rat par
contre, leur maintien ne peut etre assure que par des nerfs gustatifs (Whiteside,
1927; Guth, 1958, 1963; Zalewski, 1969). La plupart des experiences realisees
sur les organes terminaux ont cependant montre que ceux-ci ne peuvent etre
maintenus que par des fibres nerveuses appartenant a la meme categorie que
celles qui les innerve normalement: nerfs sensitifs pour les organes des sens, nerfs
moteurs pour les plaques motrices. II semble que le role du nerf dans le maintien
de l'integrite des organes des sens peripheriques soit neurotrophique (Parker,
1932; Speidel, 1948; Jones & Singer, 1969). Une fonction neurotrophique comparable a aussi ete envisagee pour le maintien de l'integrite du tissu musculaire
strie et pour la regeneration des membres chez les Amphibiens (voir a ce sujet
les revues de Singer, 1960; Hughes, 1968; Guth, 1969c, b). Certains auteurs
cependant, Olmsted (1920) et Guth (1958) pour les bourgeons du gout, Devillers
(1948) pour les organes sensoriels de la linge laterale, ont envisage un role
19-2
296
R. SAXOD
inducteur des terminaisons nerveuses. Mais peu d'etudes ont ete consacrees a
ce problems.
Dans toutes nos experiences, le type des corpuscules formes et leur mode de
repartition sont conformes a l'origine du tegument dans lequel ils se developpent,
et sont determines par la qualite specifique et regionale du mesenchyme dermique
innerve, Fectoderme propre du greffon ne semblant en effet jouer aucun role
dans leur histogenese. Ces resultats completent les travaux de Klein (1932) et
de Dijkstra (1933) relatifs a la regeneration des corpuscules chez le Canard adulte,
apres echange de territoires cutanes entre le bee et le pied (Dijkstra) ou apres
section du nerf trijumeau et reinnervation par celui-ci de la peau du bee ou de la
peau de la partie laterale de la tete (Klein). Des corpuscules regeneres de Herbst,
de type bee, et de Grandry ne s'observent en effet que dans la peau cireuse du bee.
Nos experiences montrent qu'il ne semble pas y avoir d'influence de la terminaison nerveuse sur la qualite de la differentiation. Tout au plus, avons-nous
pu noter un plus grand nombre de corpuscules de Herbst a bulbe interne
bifurque dans les greffons Canard innerves par un ganglion de Gasser de Poulet
que dans les associations inverses. Les corpuscules a bulbe interne double etant
exceptionnels dans le bee du Canard mais assez frequents dans le bee du Poulet,
il semble que cette particularity soit due a une propriete intrinseque des fibres
nerveuses.
L'etude experimentale de l'origine des differentes categories cellulaires du
corpuscule de Herbst que nous avons realisee en utilisant un marquage cellulaire
(Saxod, 1971) a montre d'une part que la majorite sinon la totalite des cellules
du bulbe interne, ainsi que vraisemblablement quelques cellules de l'espace
interne, sont d'origine ganglionnaire et accompagnent le nerf au cours de l'innervation, d'autre part que les cellules capsulaires, ainsi que la plupart des cellules
de l'espace interne sont fournies par le mesenchyme dermique.
La specificite du mesenchyme dermique, en ce qui concerne le type et la
repartition des corpuscules est done due a des cellules qui ne participent pas a
la partie la plus specialised, morphologiquement et sans doute physiologiquement, du corpuscule: le bulbe interne. Cette specificite est par ailleurs determinee
tres precocement (avant le 3eme jour d'incubation pour le territoire presomptif
du bourgeon frontal du Canard), elle semble concomitante de la formation du
mesenchyme sous-ectodermique. Elle est peut-etre due a la segregation precoce
de cellules d'origine particuliere (cretes neurales?).1
De l'ensemble de ces resultats, le schema suivant peut etre envisage pour le
mecanisme de la morphogenese du corpuscule de Herbst.
Des cellules du mesenchyme dermique, peut-etre apres avoir ete ' stimulees'
1
Nous avons tente de soumettre cette hypothese a l'experimentation en realisant, en greffe
coelomique des associations de ganglions spinaux provenant d'embryons assez ages (afin
d'eviter la presence, dans le ganglion, de cellules non differenciees) et de territoires presomptifs
de membres preleves avant et apres la migration des cretes neurales. Bien que nous ayons
obtenu un assez bon developpement des membres, toutes ces experiences ont ete negatives,
les nerfs ne s'etant pas developpes dans ces greffons non differencies.
Le developpement des corpuscules de Herbst et de Grandry
297
par les nerfs en croissance, se trouvant au voisinage des terminaisons nerveuses
somato-sensitives, agiraient specifiquement sur celles-ci et sur les cellules qui les
accompagnent et les rendraient capables d'edifier le bulbe interne du corpuscule
de Herbst (formation de lamelles, arrangement spatial des cellules du bulbe
interne). C'est ensuite par l'interaction des cellules mesenchymateuses qui se
multiplient et forment la capsule externe, et du bulbe interne, que se formerait
l'espace interne. Celui-ci se peuple alors, a la fois de cellules mesenchymateuses
et de cellules associees a la terminaison nerveuse. Apres l'achevement de
l'histogenese du corpuscule, 1"influence' de la terminaison nerveuse reste
cependant necessaire pour assurer son integrite structurale. Cette integrite est
sans doute liee au maintien de Forganisation des cellules du bulbe interne qui
proviennent de cellules accompagnant le nerf au cours de sa croissance et qui
ont sans doute, a l'egard de la fibre nerveuse, la meme dependance que les
cellules de Schwann.
Un mecanisme tout a fait comparable peut etre envisage pour la morphogenese
du corpuscule de Grandry.
Plusieurs points restent cependant a preciser. Les cellules mesenchymateuses
recoivent-elles une 'stimulation' de la part du nerf en croissance? Si cette
'stimulation' existe, s'exerce-t-elle sur l'ensemble des cellules mesenchymateuses,
ou, sur certaines d'entre elles, a origine et proprietes d'emblee particulieres ? A
partir de quel stade et pendant quelle duree les cellules mesenchymateuses
agissent-elles sur le nerf?
D'autres experiences sont encore necessaires pour etayer nos hypotheses et
etablir la sequence des interactions morphogenetiques necessaires a l'histogenese
des corpuscules sensoriels cutanes de Herbst et de Grandry.
RESUME
Des bourgeons frontaux ou des fragments de bee d'embryons de Canard et de Poulet ont
ete explantes sur la membrane chorioallantoidienne, transplantes en greffe homoplastique et
xenoplastique, dans le flanc, sur le bourgeon frontal et sur le bourgeon de membre de jeunes
embryons notes, ou associes, en greffe coelomique, a diverses sources isolees d'innervation.
Les resultats montrent que:
1. Le declenchement de l'histogenese des corpuscles sensoriels cutanes de Herbst et de
Grandry, quel que soit le stade de prelevement du greffon, ne se realise qu'en presence d'une
terminaison nerveuse. Celle-ci est indispensable au maintien de l'integrite structurale des
corpuscules deja formes et a la poursuite de leur developpement.
2. Seules les terminaisons nerveuses somato-sensitives peuvent assurer le developpement
des corpuscules, et cela meme en l'absence de connexions nerveuses centrales. Les fibres
nerveuses sympathiques et somato-motrices ne possedent pas ces proprietes.
3. Les types de corpuscules formes, ainsi que leur mode de repartition sont conformes a
l'origine du tegument dans lequel ils se developpent, et sont determines par la qualite specifique
et regionale du mesenchyme dermique innerve. La determination du territoire cutane est tres
precoce (avant le 3eme jour d'incubation pour le bourgeon frontal du Canard).
4. Une innervation heterotopique et meme xenoplastique du greffon, entre le Poulet et le
Canard, ne modifie pas la qualite de la differenciation. Le developpement de corpuscules n'a
cependant pas ete obtenu dans les associations bourgeon frontal de Canard-ganglion spinal
de Souris.
298
R. SAXOD
Ces resultats ont ete discutes en relation avec ce que Ton sait sur les organes des sens peripheriques des Vert6bres. Le probleme du mecanisme de la morphogenese des corpuscules a
ete aborde et un schema propose.
Ce memoire constitue une partie de la these qui sera presentee par l'auteur devant l'Universite Scientifique et Medicale de Grenoble en vue de l'obtention du grade de docteur es Sciences.
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WRIGHT,
{Manuscrit recu le 20 juillet 1971)