role des facteurs écologiques dans l`évolution

LYSANDRE LANDRY
ROLE DES FACTEURS ÉCOLOGIQUES DANS
L'ÉVOLUTION PARALLÈLE DU GRAND COREGONE
(COREGONUS CLUPEAFORMIS MiTCHILL.)
Mémoire présenté
à la Faculté des études supérieures de l'Université Laval
dans le cadre du programme de maîtrise en biologie
pour l'obtention du grade de Maître es Sciences (M. Se.)
DÉPARTEMENT DE BIOLOGIE
FACULTÉ DES SCIENCES ET DE GÉNIE
UNIVERSITÉ LAVAL
QUÉBEC
JUIN 2006
Lysandre Landry, 2006
RÉSUMÉ
La sélection naturelle est un des facteurs dominants lors de l'évolution répétée et parallèle
observée notamment chez les poissons des régions tempérées du Nord. Ainsi, au sein des
populations de Coregonus clupeaformis, l'écotype nain s'est différencié plusieurs fois à
partir d'un écotype normal, notamment dans six lacs du bassin versant de la rivière St-Jean
(Maine, USA et Québec, CA). Cette étude porte sur les caractéristiques de l'habitat ainsi
que sur la disponibilité des ressources et leurs variations temporelles influençant le niveau
de différenciation atteint entre les écotypes de ces populations. Les résultats appuient les
hypothèses théoriques faisant intervenir le rôle des fluctuations environnementales
(biomasse et structure des ressources) dans la variation des pressions sélectives et le rôle de
la compétition pour les ressources (disponibilités réduites) dans l'établissement et le
maintien d'un degré de différenciation. Le rôle de d'autres interactions trophiques comme
les relations prédateurs-proies semble aussi impliqué dans ce mécanisme de divergence.
ABSTRACT
Natural sélection is one of the dominant factors in repeated parallel évolution observed
notably in north temperate fish populations. In Coregonus clupeaformis populations located
in six lakes of the St-John's.river watershed (Maine, USA and Québec, CA), a dwarf
ecotype has differentiated from a normal ecotype many times. Hère we study habitat and
resource features, it temporal variations in relation to the observed level of differentiation
between écotypes of thèse populations. The results support the hypothèses that
environmental fluctuation (zooplankton community structure and biomass) cause variation
in sélective pressure and that the resource compétition (availability of habitat and
resources) influence the establishment and persistence of a degree of differentiation.
Trophic interactions such as predator-prey relationships seem also to be involved in giving
rise to this divergence.
11
AVANT-PROPOS
De l'exaltation de mes premiers pas dans le laboratoire du docteur Louis Bernatchez,
jusqu'à la fin de ce très long et cahoteux chemin, j'ai rencontré une multitude de personnes
merveilleuses et généreuses avec qui j'ai grandi et sans qui je n'y serais jamais arrivée. Je
veux d'abord remercier Louis Bernatchez pour sa patience et sa confiance en moi ainsi que
Sean M. Rogers et David Campbell; les premiers qui m'ont fait vibrer par leur passion pour
la biologie évolutive. Ensuite et non moindrement, merci aux personnes qui ont fait et qui
font encore partie de l'équipe du projet corégone, sans oublier Vicky Albert sans qui je
n'aurais jamais fait partie de ce projet. Vive la plus belle «gang» évolutive au monde!!!
Je veux remercier aussi à mon co-directeur Warwick F. Vincent pour son soutien et ses
encouragements ainsi que les membres de son laboratoire : Sébastien Roy, Leira Rétamai,
Marie-Josée Martineau et Milla Rautio pour l'aide en limnologie.
Toute ma gratitude à Gesche Winkler qui m'a soutenue, rassurée et aidée dans le choix des
meilleurs protocoles pour traiter les données d'invertébrés lacustres, pour les discussions
écologiques et plus encore. Merci à Julian J. Dodson et aux gens de son laboratoire qui ont
toujours été là quand j'en avais besoin.
Merci à Robert St-Laurent sans qui les gens qui m'ont aidé et accueilli sur le terrain
n'aurait jamais été aussi heureux, mais aussi pour son aide avec le matériel de terrain et
avec l'échantillonnage, et pour les discussions passionnées qui m'ont permis de continuer.
Merci à la contribution généreuse des biologistes du «Maine Department of Inland
Fisheries and Wildlife»; M. David Basley et ses heureux acolytes Derrick Cote et Frank O.
Frost, qui m'ont permis d'obtenir des invertébrés à observer et des échantillons à analyser.
Je veux remercier aussi les aubergistes du Lac de l'Est pour nous avoir accueilli et permis
d'utiliser leur espace de vie pour les observations et analyses sur le terrain.
Merci à mes joyeux compagnons de terrain, de tri et d'identification : Indi Noël, Robin
Martel, Julie Breton, Justin Roy, Guillaume Côté et Tanguy Castric qui ont survécu à mes
angoisses benthiques et bien sûr, à Lucie Papillon pour sa compréhension et son sens de
l'organisation.
111
Merci aux «cracs» des statistiques, des mathématiques et de la réflexion logique: Pierre
Duchesne, Julie Béliveau, Sophie Baillargeon, Scott McCairns, Mathieu Cusson, Milla
Rautio et David Véliz.
Je veux remercier particulièrement Guillaume Côté, Mélissa Lieutenant-Gosselin, Scott
McCairns, Julien April et Anne-Marie Gale ainsi que ma petite soeur Mylène et mon père
Jacques Landry pour leur patience et leur contribution généreuse à l'amélioration de ce
mémoire.
Finalement, je veux remercier encore Sylvain Gutjahr, Suzy Tremblay, Guillaume Côté,
Mélissa Lieutenant-Gosselin, Scott McCairns, Marie-France Barrette, Véronique Thériault,
Pierre-Philippe Dupont, Vincent Bourret, Vanessa Viera, Sean Rogers, David Campbell,
David Véliz, Catherine Lippe, Dylan J. Fraser, Mélanie Dionne, Dany Garant, Mathieu
Cusson, Catherine Potvin, Marc Ringuette et Frédéric Lecomte pour les discussions
scientifiques et personnelles passionnantes, pour leurs conseils et leur confiance en moi. Je
veux remercier ma mère Paule Croteau, mes sœurs Mylène et Marie-Christine, mon père
Jacques Landry et Kerstin Bellmann pour le soutien et l'affection.
L'article qui compose le cœur de ce mémoire a été soumit au journal Evolution. Le travail
de laboratoire et l'analyse des données ont été réalisés par L. Landry sous la supervision du
directeur, L. Bernatchez et du co-directeur, W. F. Vincent. Une partie du travail de
laboratoire a été fait avec l'aide de R. Martel. La rédaction a été effectuée avec l'aide et les
critiques de L. Bernatchez et de W. F. Vincent. De plus, j'ai également participé à une
étude sur la spécialisation alimentaire des écotypes nains et normaux du Grand Corégone à
l'aide d'isotopes stables. Le travail de laboratoire et l'échantillonnage ont été réalisés par
N. Pelletier et l'analyse des données par L. Landry. La rédaction de ces travaux sera
effectuée par L. Landry sous la supervision du directeur L. Bernatchez. J'ai aussi effectué
des travaux sur la faune benthique dont le travail au laboratoire a été fait avec l'aide de
Julie Breton et de Indi Noël. Je ferai l'analyse de ces données et je participerai à la
rédaction d'une publication sur celles-ci avec l'aide de L. Bernatchez. Finalement, L.
Landry a été soutenu financièrement par le groupe de recherches inter-universitaires,
Québec-Océan.
«Les choses que je sens et que j'imagine ne sont
peut-être rien du tout hors de moi et en ellesmêmes». Descartes, Deuxième méditation
V
TABLE DES MATIÈRES
RÉSUMÉ
i
ABSTRACT
i
AVANT-PROPOS
n
TABLE DES MATIÈRES
v
LISTE DES TABLEAUX
vu
LISTE DES FIGURES
INTRODUCTION GÉNÉRALE
La radiation adaptative
La sélection naturelle et la divergence populationnelle
Compétition
L'opportunité écologique
Niche
Chance et contingence historique
Impératifs à la divergence ou à la différenciation des populations
Mécanisme potentiel de la divergence populationnelle
Les facteurs stochastiques versus déterministes
Les lacs et les poissons des régions tempérées du nord
Relation phénotype-environnement
Opportunité écologique
Le grand corégone
Relation phénotype-environnement
Opportunité écologique
Objectif principal
CHAPITRE 1
THE RÔLE OF HABITAT AND PREY COMMUNITY IN THE PARALLEL
EVOLUTION OF LAKE WHITEFISH DWARF ECOTYPES
Résumé
Abstract
Introduction
Materials and Methods
Study Sites
Limnological Variables
Zooplanktonic Variables
Statistical Analyses
Results
Limnological Différences Between Lake Groups
Resource Availability and Spatio-Temporal Stability
Resource Stucture and Stability
VII
1
2
3
3
4
4
5
6
7
7
8
8
9
11
11
12
12
14
15
16
17
20
20
20
22
23
25
25
26
26
VI
Discussion
Parallelism in Abiotic Features and Levels of Ecotypic Differentiation
Parallelism in Prey Availability and Ecotypic Differentiation
Acknowledgments
CONCLUSION GÉNÉRALE
La sélection naturelle
L'évolution en parallèle
Prémisses à la différenciation des populations
Le paysage de sélection
Fluctuation des pressions de sélection
Les grands corégones
Objectifs et résultats
Réduction des ressources disponibles et différenciation populationnelle élevée
Variation temporelle et différenciation populationnelle faible
Spécialisation et paysage de sélection
Interaction écologique et paysage de sélection
Nuance et hypothèses alternatives
Paysage de sélection
Composition taxonomique
Maintenance versus promotion de la différenciation
BIBLIOGRAPHIE
27
28
30
33
44
45
45
45
46
46
47
47
48
48
49
49
50
50
51
51
53
Vil
LISTE DES TABLEAUX
TABLE 1. Characteristics of the six study lakes with high (A) or low (B) differentiation of
dwarf and normal Lake whitefish ecotypes
34
2. Dominant taxa in each size class (0.3 mm to up to 2.5 mm) of lake groups A and
B and for each month (June and August)
36
TABLE
LISTE DES FIGURES
1. Location map of sampling sites in the St.-John river watershed in southeasthem
Québec (Canada) and northeasthern Maine (United States)
38
FIGURE
2. Oxygen profiles of each lake nested by lake groups A and B in June and August
2002 and 2003
39
FIGURE
3. Principal component analysis of abiotic factors explaining différences between
lake group A and B
40
FIGURE
FIGURE4. Top panels: Comparisons of biomass between months in lake group A and B.
Bottom panels: Comparisons of biomass by month (June and August) between lake
groups
41
5. Comparison of size class (mm) of zooplanktonic communities in terms of
biomass and density between lake groups
FIGURE
42
6. Relative biomass and density of zooplankton by taxon in lake group A and B for
each month
43
FIGURE
INTRODUCTION GÉNÉRALE
La compréhension des mécanismes qui maintiennent et génèrent la biodiversité est au cœur
des préoccupations de la recherche fondamentale et appliquée actuelle. D'ailleurs, la
Radiation adaptative récemment revue par Schluter en 2000 est une théorie évolutive et
écologique permettant d'acquérir des connaissances au sujet du maintien et de la promotion
de la divergence populationnelle menant ultimement à la formation d'espèce (sensu Mayr
1942; voir Schluter 1996; Taylor 1999). Bien que selon cette théorie le contexte écologique
joue un rôle aussi prépondérant que l'histoire évolutive, peu d'études se sont penchées sur
la caractérisation et la quantification des facteurs écologiques en milieu naturel. Dans cette
étude, cette question sera abordée en utilisant comme modèle une espèce de poisson des
régions tempérées du nord; le grand corégone (Coregonus clupeaformis Mitchill.), ayant
divergé en deux écotypes à plusieurs reprises, sous un patron parallèle, dans plusieurs lacs
du bassin versant de la rivière St-Jean (Maine, États-Unis et Québec, Canada) (Chouinard
étal. 1996;Bernatchezera/. 1999).
LA RADIATION ADAPTATIVE
La radiation adaptative étudie les mécanismes écologiques de spéciation découlant de
divergences populationnelles. Elle se définit par la diversification rapide d'une lignée
évolutive en plusieurs espèces, suite à la différenciation de traits reliés à l'exploitation de
différents habitats et/ou de ressources disponibles (revu par Schluter 2000). Cette
divergence populationnelle est observée notamment chez plusieurs groupes taxonomiques
du règne animal tel que les oiseaux (Grant et Grant 2002; Benkmann 2003), les poissons
(revu par Schluter et McPhail 1993; Robinson et Wilson 1994), les lézards (Losos et al
1998) mais aussi les bactéries en laboratoire (Rainey et Travisano 1998; MacLean et Bell
2003). Selon cette théorie, trois processus écologiques sont responsables de l'origine et de
la maintenance de la divergence populationnelle : 1) la sélection naturelle divergente, 2) la
compétition pour les ressources par le déplacement de caractère ou le relâchement des
caractères, et l'opportunité écologique, et enfin, 3) la spéciation écologique (revu par
Schluter 1996; Schluter 2000). Cette introduction portera sur les deux premiers processus,
mais l'emphase sera mise sur l'opportunité écologique puisqu'il s'agit du thème central du
chapitre de ce mémoire.
LA SÉLECTION NA TURELLE ET LA DIVERGENCE POPULA TIONNELLE
La sélection naturelle dite divergente a lieu lorsque chacun des points sur le gradient
phénotypique d'une ressource impose aux espèces consommatrices des pressions de
sélections distinctes favorisant des combinaisons de traits spécifiques pour leurs
exploitations efficaces (Schluter 1996). Premièrement, cette sélection a lieu dans la
population s'il y a une variation phénotypique sur les traits reliés à l'exploitation de la
ressource sur laquelle il y a aussi une variation phénotypique. Par exemple, une variété de
largeur de bec existant pour l'exploitation d'une variété de taille de graine disponible (Boag
et Grant 1981; Smith 1993; Benkman et al. 2003). En se référant à la métaphore du paysage
de sélection de Simpson (1953); représenté par des collines de fitness élevés et des vallées
de fitness plus bas, les différentes opportunités écologiques peuvent représenter plusieurs
pics sélectifs potentiellement adaptatifs (i.e. : le génotype qui exploite cet opportunité à un
plus haut fitness que les génotypes qui exploitent d'autres opportunités (sensu William
1966; Kawecki et Ebert 2004)). La hauteur du pic correspond par exemple à la disponibilité
des graines et l'étendue correspond à la taille des graines. Deuxièmement, il doit aussi y
avoir un avantage à l'exploitation d'un pic de ressource pour certain individu de la
population possédant le ou les traits relié(s) à son exploitation efficace. Pour ce dernier cas,
il est possible d'établir un paysage adaptatif illustrant cette situation. Ainsi, dans le paysage
adaptatif correspondant, l'étendue du paysage de pics représente le phénotype des individus
et la hauteur représente le fitness correspondant dans l'environnement étudié (Simpson
1953). Finalement, il y a sélection naturelle seulement si le, ou les traits reliés à
l'exploitation efficace ont une composante héréditaire. Ces trois facteurs sont des prérequis
pour que la sélection naturelle ait lieu (Darwin 1859; revu par Harder 2001).
COMPÉTITION
La compétition pour les ressources peut se manifester de deux façons : par déplacement des
caractères ou par le relâchement des caractères. La première propose que lorsque deux
espèces très similaires entrent en contact dans un environnement où les ressources sont
limitées, les deux espèces seront fortement en compétition. Cette forte compétition amènera
une des deux espèces à disparaître par exclusion compétitive ou à utiliser une ressource
alternative (Brown et Wilson 1956; revus par Schluter et McPhail 1992; Grant 1994;
Robinson et Wilson 1994; Losos 2000; Day et Young 2004) qui avec le temps favorisera un
déplacement de caractère par sélection naturelle divergente (Schluter et McPhail 1992;
revus par Grant 1994; Robinson et Wilson 1994; Losos 2000). Le relâchement de caractère
est sensiblement similaire; il se produit lorsqu'une espèce qui se trouvait en sympatrie avec
une espèce similaire se retrouve en allopatrie (revus par Robinson et Wilson 1994). Ainsi, il
se produira un relâchement de caractère causé par la compétition intraspécifïque pour la
ressource anciennement utilisée (Smith and Skùlason 1996; Bolnick 2001; 2004), si une
ressource alternative est présente. Enfin, la compétition est vue comme le principal agent
promoteur de la différenciation ou de la divergence des populations (Simpson 1953;
Schluter 2000).
L'OPPORTUNITÉ ÉCOLOGIQUE
Cette ressource alternative et disponible est appelée opportunité écologique (Simpson
1953). Brièvement, l'opportunité écologique est la chance de faire face à une niche
«ouverte», ou d'être en contact avec une ressource alternative et sous-utilisée (Schluter
2000).
Niche
Une niche «ouverte» est traditionnellement définie par le concept de Grinell (1917-1924
dans
Schluter
2000)
et
est
caractérisée
par
l'ensemble
des
caractéristiques
environnementales utilisables pour une espèce dans un habitat donné possédant des
caractéristiques biotiques et abiotiques particulières (Schluter 2000). Puisque la niche ne
peut pas être en elle-même ouverte parce qu'elle fait intervenir les caractéristiques de
l'espèce à laquelle elle appartient et les caractéristiques de l'environnement dans lequel elle
habitent, une alternative à l'appellation «niche ouverte» serait de décrire la niche en
associant les définitions de «Grinell (1917-1924)-d'Hutchinson (1952)» et «d'Elton (1927)MacArthur et Levin (1967)», comme suggéré par Leibold (1995) (voir aussi Robinson et
Wilson 1994). Ainsi, Leibold (1995) définit la niche écologique d'une espèce comme étant
le résultat de compromis effectués par des espèces qui interagissent dans un milieu pour
assurer leur coexistence. La source du compromis est l'ensemble des conditions abiotiques
et biotiques ainsi que les interactions entre toutes ces composantes qui permettent à
l'espèce de maintenir un fitness absolu égal à zéro.
En somme, la différence entre ces deux définitions réside dans le fait que les
caractéristiques environnementales disponibles pour une espèce sont le résultat de sa propre
coexistence avec les autres organismes qui habitent dans un milieu possédant des
caractéristiques propres qui peuvent, elles aussi, être modifiées par ses habitants. Peu
importe la définition de niche exacte employée, on conçoit qu'il puisse exister dans un
nouvel environnement ou qu'il puisse se libérer dans son environnement une nouvelle
«opportunité» d'exploitation, autrement dit, une niche «ouverte».
Chance et contingence historique
Par la nature de la définition de niche, il est maintenant clair que la chance ou
«l'opportunité» d'avoir accès à une nouvelle ressource ou à un nouvel habitat fait intervenir
l'histoire évolutive individuelle et l'histoire évolutive de la communauté dans laquelle
l'espèce se retrouve. L'histoire évolutive individuelle, ou populationnelle, façonne au fil du
temps l'architecture génétique des individus qui expriment chacun un certain phenotype et
procure une certaine variation dans le phenotype à l'intérieur d'une population (Gould et
Lewontin 1979). L'histoire évolutive individuelle détermine, en partie, le niveau de
flexibilité de l'expression d'un ou de phénotypes dans différents environnements. Ce
niveau de flexibilité favorise ou limite l'exploitation de nouvelles ressources ou de
nouveaux habitats par les individus et donc, par la population.
Parallèlement, la chance fait aussi intervenir l'histoire évolutive de la communauté. Cette
dernière fait référence à la sommation des histoires évolutives et donc, de l'expression
phenotypique, à un moment donné, de l'ensemble de la communauté dans laquelle l'espèce
étudiée coexiste. Cela revient à dire que l'histoire évolutive de la communauté façonne,
maintient ou modifie ce qui est accessible à l'espèce dans un environnement, à un moment
donné (ex. contingence historique; Gould et Lewontin 1979; Robinson et Wilson 1994;
Tyerman et al. 2005; Day et Young 2004). Conséquemment, la chance semble jouer un rôle
essentiel en établissant les contraintes évolutives et donc aussi les caractéristiques de la
niche. Ces dernières jouent donc un rôle important en déterminant la nature de la
divergence possible, c'est-à-dire la nature de la sélection agissant sur les espèces
(Travisano et al. 1995; Rainey et Travisano 1998; Losos et al. 1998; Taylor et McPhail
2000; Pigeon et al. 1997; Langerhans et DeWitt 2004).
Plus simplement, l'opportunité écologique est constituée des ressources et des
caractéristiques de l'environnement qui imposent certaines contraintes à l'atteinte d'un
fitness plus grand ou égal à zéro. Celles-ci permettent (ou limitent) la divergence dans le
contexte de la théorie de la radiation adaptative. Elle est donc vue comme l'agent régulateur
responsable de l'étendue de la divergence ou de la différenciation des populations (Schluter
2000) puisque responsable de la sélection naturelle divergente.
IMPÉRATIFS À LA DIVERGENCE OU À LA DIFFÉRENCIATION DES POPULATIONS
Pour qu'il y ait divergence populationnelle, la sélection naturelle doit respecter certaines
particularités en plus des prérequis mentionnés précédemment. D'abord, il doit y avoir une
certaine variation sur un trait phénotypique reliée à des bases génétiques différentes et
héritables, et non à la variation d'expression d'un seul génotype dans un environnement
possédant des caractéristiques particulières. Ainsi, la variation dans l'expression
phénotypique d'un génotype reliée aux changements de l'environnement (ou plasticité
phénotypique) doit être associée à des coûts et des contraintes (revu par Kawecki et Ebert
2004). Ensuite, il doit y avoir une faible variation temporelle dans la disponibilité de
l'opportunité écologique pour qu'en tout temps, il soit préférable pour un individu adapté à
un pic dans le paysage sélectif d'exploiter ce pic (ex. avantage des individus spécialistes :
Futuyma et Moreno 1988; revus par Kawecki et Ebert 2004). Une forte variation de
l'opportunité écologique sur un pic ou sur plusieurs pics permet un fitness plus élevé des
individus adaptés à plusieurs pics (ex. avantage des individus généralistes) défavorisant
ainsi la divergence populationnelle. Aussi, les couples doivent aussi se former et se
reproduire à l'intérieur d'un même pic adaptatif; assortative mating (revus par Kawecki et
Ebert 2004). C'est-à-dire qu'un flux de gènes élevé entre les individus d'une population
soumise à différentes forces sélectives empêcherait la divergence en deux sous-populations
chacune adaptée à un pic sélectif (revus par Kawecki et Ebert 2004; mais voir St-Laurent et
Bernatchez 2003; Hendry et Taylor 2004). Il doit y avoir aussi, en plus de ce flux de gènes
restreint, une sélection forte contre les individus adaptés à un pic sélectif pour l'exploitation
d'un deuxième et moyenne contre les individus adaptés aux deux pics. Une sélection trop
forte sur un pic par rapport à un autre empêcherait la divergence en limitant l'exploitation
éventuelle de pics alternatifs ou d'environnements potentiellement alternatifs (Kawecki et
Ebert 2004). Enfin, les différences de qualité et de taille des habitats doivent être minime
pour qu'il puisse y avoir divergence populationnelle. En ce sens, un mécanisme de
divergence populationnelle suggérant l'influence de la compétition interspécifique à
d'ailleurs été étudié dans des populations au laboratoire.
MÉCANISME POTENTIEL DE LA DIVERGENCE POPULA TIONNELLE
En effet, différentes théories et études ont proposé que la réduction de la compétition
interspécifique dans l'environnement où habitent une population ou dans un environnement
nouvellement colonisé par une espèce permettrait exploitation de ressources alternatives et
donc la divergence populationnelle (Smith et Skùlason 1996; Rainey et Travisano 1998).
D'autre part, l'augmentation de la compétition interspécifique pour une ressource
anciennement utilisée qui deviendrait limitante serait aussi un agent promoteur de la
différenciation dans un environnement possédant un gradient de ressource disponible
(Bonick 2001; 2004). Ainsi, la réduction du fitness causée par l'exploitation massive d'une
ressource jadis adaptative pourrait amener à l'exploitation d'une ressource alternative qui
est initialement moins avantageuse mais dont les coût reliés à son utilisation deviennent peu
à peu moins élevés que l'utilisation de la ressource initialement exploitée (ex. compétition
intraspécifique élevée ou fréquence dépendante). Un milieu donc où deux ou plusieurs
ressources sont de qualité et de taille similaire. La sélection favoriserait ainsi certains
individus avantagés par cette ressource alternative et donc, à plus long terme, la
spécialisation de la population, par l'augmentation de l'efficacité d'utilisation de cette
seconde ressource (Bolnick 2001; 2004).
LES FACTEURS STOCHASTIQUES VERSUS DÉTERMINISTES
Bien que les facteurs déterministes comme la sélection naturelle semblent les plus
importants dans la divergence des populations, plusieurs études ont mis en évidence, le
potentiel des facteurs stochastiques tels que la contingence historique à expliquer ces
phénomènes. Par contre, de multiples observations réalisées en milieu naturel portant sur
8
des événements de divergence populationnelle en parallèle potentiellement reliés à
l'exploitation de ressources similaires pointent les facteurs déterministes comme moteur le
plus probable. Enfin, même dans un cadre stochastique, la force de la sélection pourrait
avoir un effet sur le degré de divergence (Travisano et al. 1995) entre les différentes
populations ayant divergé en parallèle.
LES LACS ET LES POISSONS DES RÉGIONS TEMPÉRÉES DU NORD
Les paires d'espèces sympatriques limnétiques-benthiques des lacs des régions tempérées
du Nord sont des exemples de divergences populationnelles répétées, indépendantes et
parallèles chez les vertébrés. Elles ont été observées chez plusieurs familles de poissons tels
les salmonidés (Griffiths 1994; Bernatchez 2004), les gastrosteidés (Schluter et McPhail
1992), les centrarchidés (Robinson et al. 2000) et les osmeridés (Taylor et Bentzen 1993).
Dans le cas des paires d'épinoches à trois épines (Gasterosteus aculeatus) et de grands
corégones (Coregonus clupeaformis) d'Amérique du Nord la colonisation des lacs s'est
effectuée suite au retrait des glaciers du Winconsinien et le scénario de la double
colonisation ne peut être écarté dans presque tous les cas (Taylor et McPhail 2000; Lu et al.
2001). Cependant, une partie de la divergence phénotypique qui a eu lieu ou qui se
maintient actuellement s'est déroulée (ou se déroule) en sympatrie.
Relation phénotype-environnement
La divergence chez ces paires «d'espèces» est reconnue comme étant liée à l'utilisation de
l'environnement pélagique par un écotype et de l'environnement épibenthique par l'autre.
L'environnement pélagique est caractérisé par la disponibilité de proies de plus petites
tailles et la présence de prédateurs alors que l'environnement épibenthique présente des
proies plus grosses (Robinson et Wilson 1994; Kahilainen et al. 2004). Ces caractéristiques
de l'environnement utilisé sont reliées à des caractéristiques morphologiques, (ex. : le
nombre de branchicténie et leur longueur, Schluter et McPhail 1993; Bernatchez et al.
1999; Amundsen et al. 2004a; 2004b), comportementales (ex. : la position dans la colonne
d'eau et l'activité natatoire, Rogers et al. 2002) et physiologiques (ex. : la croissance,
Rogers et Bernatchez 2005 et expression différentielle de gènes, Derome et al. 2006). De
plus, chez les paires d'espèces d'épinoches à trois épines et de grands corégones, un degré
de différenciation morphologique et/ou génétique propre à chacun des lacs a été observé
(Lu et Bernatchez 1999; Taylor et McPhail 2001). L'intensité de la sélection naturelle
divergente causée par les opportunités écologiques semble être la principale cause de la
variation dans la divergence parallèle en sympatrie de ces paires d'espèces (Lu et al. 2001).
Opportunité écologique
Les causes environnementales de la divergence des paires d'espèces des lacs des régions
tempérées du nord semblent être la pauvreté en espèces et l'hétérogénéité des habitats
disponibles dans les lacs (Hindar et Jonsson 1982; Taylor 1999). Les écosystèmes dits
pauvres sont associés à des événements de perturbations et d'extinctions dus aux multiples
événements de glaciations survenus en Amérique du Nord (Taylor 1999). On retrouve donc
une faible diversité en espèces de poissons réduisant les interactions compétitrices et
prédatrices.
De plus, un gradient physique élevé peut être observé à l'intérieur de chacun des lacs (ex.
profondeur, température, développement des bordures, substrats) et associé à une variation
dans les espèces de proies ou la taille des proies retrouvées dans l'habitat (Taylor 1999). On
observe aussi une variation au niveau de la morphométrie, de la productivité et de la
physico-chimie entre les lacs pouvant résulter en des compositions différentes en espèces et
en abondance de proies, ainsi qu'en des différences dans leur cycle saisonnier (Griffith
1994; Robinson et al. 2001; Nosil et Reimchen 2005; Hindar et Jonsson 1982; Malmquist
et al. 1992). Ces différences au niveau des proies pourraient agir comme des pressions de
sélection différentes sur les communautés de poissons puisque chacune des espèces a un
contenu calorique différent (Oison et al. 2003) et est potentiellement manipulée et assimilée
de façon différente (revu par Futuyma et Moreno 1988) leur donnant des avantages
différents au niveau énergétique.
Les différences au niveau des facteurs physico-chimiques pourraient aussi influencer les
dynamiques évolutives. En effet, la majorité des lacs des régions tempérées du Nord sont
dimictiques c'est-à-dire qu'ils présentent deux périodes de mélanges et deux périodes de
stratification thermique par année (Wetzel 2001). Ainsi, durant la saison estivale la
stratification amène l'observation de température différente en fonction de la profondeur
10
influençant différemment les caractéristiques abiotiques et biotiques rencontrés selon les
strates (i.e. : épilimnion, métalimnion et hypolimnion) et ainsi les poissons s'alimentant
plus ou moins profondément dans la colonne d'eau sont soumis à différentes
caractéristiques de leur environnement. De plus, ces différentes caractéristiques peuvent
aussi être influencées par le niveau trophique des lacs (ex. : eutrophe, oligotrophe,
dystrophe) permettant d'émettre l'hypothèse voulant que différentes caractéristiques de la
limnologie des lacs puissent influencer les communautés qui y vivent (ex. : Carpenter et al.
1985; Tessier et Woodruff 2000) et donc les pressions de sélection qui agissent
potentiellement sur le niveau de différenciation atteint entre les populations. En somme,
deux environnements peuvent grossièrement subdiviser les lacs: le pélagique et le
benthique. Cette subdivision constitue une cause potentielle de l'évolution répétée des
formes naines pélagiques et «normales» épibenthiques (Robinson et Wilson 1994). À un
niveau plus fin, les différentes variations dans les facteurs écologiques pourraient être la
cause des variations dans les pressions sélectives qui agissent sur les poissons. À leur tour,
les variations dans les pressions de sélection pourraient expliquer le degré de divergence
génétique et morphologique observé entre les écotypes à l'intérieur des populations.
Cependant, les lacs des régions tempérées dans lesquels vivent les diverses formes
sympatriques de poissons ont fait l'objet de peu d'études quant aux facteurs écologiques
incluant la disponibilité des ressources ou «opportunité écologique». Par contre, Schluter et
McPhail (1992) ont fait la quantification des ressources et de sa fluctuation saisonnière en
utilisant les contenus stomacaux. De plus, Robinson et ses collaborateurs (2000) ont aussi
fait la quantification des ressources écologiques par les contenus stomacaux et la
caractérisation de certaines particularités de l'environnement qui serait potentiellement
reliées à la divergence populationnelle. Néanmoins, même si quelques études suggèrent que
l'opportunité écologique joue un rôle clé dans la divergence des populations sympatriques
de poissons (Taylor et McPhail 2000; Lu et al. 2001), aucune a traité directement des
ressources disponibles dans l'environnement, de leurs variations temporelles et des
caractéristiques abiotiques globales différenciant des environnement possédant des
populations ayant divergé en parallèle de façon répétée.
11
LE GRAND CORÉGONE
Le grand corégone (Coregonus clupeaformis Mitchill.) est l'un des modèles animal
permettant d'étudier le rôle de l'opportunité écologique lors de divergence populationnelle.
L'évolution répétée de l'écotype nain à partir de l'écotype normal dans plusieurs lacs
d'Amérique du Nord, et plus précisément dans les lacs d'origine post-glacière du bassin
versant de la rivière St-Jean, porte à postuler en faveur de l'importance de la sélection
naturelle divergente par le biais de l'opportunité écologique pour l'initiation et le maintien
du degré de divergence entre les écotypes de grand corégone en sympatrie (Lu et
Bernatchez 1999; Bernatchez et al. 1999).
Relation phénotype-environnement
L'écotype nain et l'écotype normal du grand corégone sont reconnus pour leur utilisation
quasi exclusive de l'environnement pélagique et épibenthique respectivement (Bernatchez
et al. 1999). Ces écotypes montrent aussi une association phénotype-environnement à ces
deux environnements (Bernatchez et al. 1999; Rogers et al. 2002). Par exemple, les nains
ont une plus petite taille à l'âge adulte, un taux de croissance plus faible et mature
sexuellement en plus bas âge comparativement à l'écotype normal (revus par Scott et
Crosmann 1974; Chouinard et al. 1996). Ces caractéristiques de l'écotype nain sont
d'ailleurs reliées à celles qui caractérisent les espèces de poissons planctonivores (voir
Robinson et Wilson 1994). De plus, lors des expériences en laboratoire en conditions
contrôlées, l'écotype nain maintient une position plus élevée dans la colonne d'eau et nage
plus activement par rapport à l'écotype normal (Rogers et al. 2002). Au niveau
morphologique, le trait qui est le plus discriminant entre les écotypes est la possession
d'une plus grande quantité de branchicténies chez les nains. L'augmentation en nombre de
ces dernières semblent aider à la rétention des proies de plus petite taille (Budy et al. 2005;
revu par Schluter et McPhail 1993; Robinson et Wilson 1994; mais voir Langeland et Nost
1995) en régulant la dynamique des fluides à l'intérieur de la cavité buccale (Sanderson et
al. 2001; Brainerd 2001). L'augmentation de l'efficacité de capture des petites proies
pourrait favoriser l'accroissement de l'efficacité de conversion énergétique (Whiteley et al.,
en préparation; Robinson et Wilson 1994; Lu et Bernatchez 1999; pour un point de vue
inverse voir Trudel et al. 2001). De plus, Bernatchez (2004) a démontré que le nombre de
12
branchicténies est sujet à la sélection directionnelle chez les nains mais pas chez les
normaux. Cela permet d'émettre l'hypothèse voulant que la disponibilité des proies
planctoniques, la structure de taille disponible chez les proies et leur composition
taxonomique, soient responsables de la force et de la direction de la sélection naturelle
divergente chez les populations de grand corégones.
Opportunité écologique
Un autre argument en faveur d'une divergence causée par l'opportunité écologique provient
du fait que les nains sont toujours retrouvés en sympatrie avec les normaux dans les lacs où
le cisco de lac, C. artedii, est absent. Ce dernier représente un compétiteur direct potentiel
qui limiterait l'exploitation de la niche planctonique (Davis et Todd 1998; Trudel et al.
2001). Bien que d'après la littérature l'habitat pélagique est similaire dans les différents
lacs, une corrélation négative entre le degré de chevauchement de la diète des nains par
rapport au normaux et l'étendue du flux de gènes entre les ecotypes de différents lacs est
observée (Bernatchez et al. 1999). De plus, une corrélation négative entre l'étendue de la
spécialisation morphologique entre les ecotypes et l'étendue du flux de gènes diffèrent
entre les lacs (Lu et Bernatchez 1999). Conséquemment, on peut émettre l'hypothèse que
les différents lacs représentent différents degrés d'opportunité écologique résultant d'un
nombre possible de facteurs tels que les caractéristiques physico-chimiques des lacs, la
disponibilité des ressources et leurs stabilités. Ces facteurs détermineraient la force et la
direction des forces sélectives (Bernatchez et al. 1999; Lu et al. 2001).
OBJECTIF PRINCIPAL
Cette étude propose d'approfondir nos connaissances sur la différence dans la disponibilité
et la stabilité des caractéristiques biotiques et abiotiques présente entre deux groupes de
trois lacs du bassin versant de la rivière St-Jean. Le premier groupe de lacs présente un
degré élevé de divergence morphologique et génétique entre les ecotypes nains et normaux
de grand corégone et le deuxième groupe un degré de différenciation faible (Lu et
Bernatchez 1999). L'objectif principal est de vérifier l'hypothèse selon laquelle le degré de
divergence observé actuellement entre les ecotypes nains et normales est causé par les
particularités de l'opportunité écologique dans chacun des lacs. J'émets aussi la prédiction
13
qu'une plus grande opportunité écologique ainsi qu'une faible variabilité temporelle de
celle-ci, soient liées à un degré de divergence plus élevé.
CHAPITRE 1
THE ROLE OF HABITAT AND PREY COMMUNITY IN THE PARALLEL EVOLUTION
OF LAKE WHITEFISH DWARF ECOTYPES
15
RÉSUMÉ
Les populations sympatriques de poissons habitant les régions tempérées du nord
permettent d'étudier les processus de divergence populationnelle et de radiation
adaptative. En dépit de l'intérêt considérable porté à l'étude de ses systèmes,
l'identification des caractéristiques abiotiques et biotiques de l'habitat et des
ressources ainsi que leur stabilité temporelle a été négligée. L'identification de ces
caractéristiques pourrait permettre une meilleure compréhension des processus
responsable du degré de différenciation écologique et morphologiques observé dans
les cas répétés de divergence populationnelle. Le grand corégone, Coregonus
clupeaformis (Mitchill.), est un organisme idéal pour obtenir ce type d'information
puisque l'évolution parallèle et sympatrique de l'écotype nain à partir de l'écotype
normal s'est produite dans plusieurs lacs post-glacières. Dans cette étude, 19
caractéristiques biotiques et abiotiques ont été comparées entre deux groupes de trois
lacs où l'on peut y observer un degré élevé ou faible de différenciation
morphologique et génétique entre les écotypes. Les résultats montrent que les lacs,
possédant les populations les plus différenciées, sont caractérisés par une diminution
plus prononcée de l'oxygène retrouvé dans l'hypolimnion. Ces lacs montrent aussi
une variation saisonnière plus faible de la biomasse des proies zooplanctoniques que
les lacs possédant des écotypes sympatriques moins différenciés. Enfin, les lacs
possédant des écotypes sympatriques plus différenciés montrent une biomasse des
proies zooplanctoniques plus faible au mois d'août et une distribution de leurs tailles
plus étroite. Ces résultats indiquent qu'une différentiation plus élevée entre les
écotypes se produit dans les lacs où la disponibilité de l'habitat est réduite, ce qui
suggère une augmentation de la compétition pour les ressources. La variation
saisonnière plus élevée dans les ressources ainsi que la distribution des tailles de la
communauté des proies zooplanctoniques pourraient être des
composantes
déterminantes du paysage sélectif influençant la divergence des traits phénotypiques
tels que les branchicténies entre les écotypes. Cette étude a identifié un lien entre le
métabolisme des lacs, les interactions trophiques et la structure de l'opportunité
écologique qui pourrait être déterminant dans l'évolution des populations de grands
corégones. Ces observations pourraient représenter un pas dans l'établissement d'un
lien entre les théories écologiques fondamentales telles que les cascades trophiques
et les théories évolutives fondamentales telles que la radiation adaptative.
16
ABSTRACT
Sympatric fish populations observed in many north temperate lakes are among the
best models to study the processes of population divergence and adaptive radiation.
Despite the considérable research interest that has been devoted to such Systems,
little is known about the environmental conditions that favour ecological and
morphological divergence. In this study we examined the biotic and abiotic
properties of postglacial lakes in which Lake whitefish, Coregonus clupeaformis
(Mitchill.), occurs as a derived dwarf ecotype in sympatry with an ancestral normal
ecotype. We compared 19 limnological variables between two groups of lakes with
either high or low levels of morphological and genetic differentiation between the
dwarf and normal ecotype. Oxygen was the primary variable separating the two lake
groups, with the most divergent populations observed in the lakes with the greatest
hypolimnetic oxygen depletion. At a lower level of significance, thèse lakes also had
less monthly variation of prey biomass, lower zooplankton densities and a narrower
distribution of the prey length in the plankton food resources. Thèse results indicate
that the highest differentiation between sympatric ecotypes occurs in lakes with
reduced habitat availability that could increase compétition for resources. They also
suggest that temporal stability of resources during the growing season and the lengthdistribution of prey are additional components of the sélective landscape that
influence phenotypic divergence between ecotypes. This study therefore revealed
that parallelism in the extent of phenotypic divergence among sympatric fish
population is associated with parallelism in adaptive landscape in ternis of
différences in limnological characteristics, as well as availability and structure of the
zooplanktonic community. Studies of this type represent a first step in 'evolutionary
limnology' towards bridging the gap between aquatic ecological (e.g., trophic
cascades), and evolutionary théories (e.g., adaptive radiation).
17
INTRODUCTION
Divergent natural sélection for the exploitation of différent resources and habitats is
considered a key process in population divergence and adaptive radiation (Smith and
Skùlason 1996; Schluter 2000). This gênerai hypothesis has been supported by many
empirical studies that hâve documented parallel phenotypic évolution in independent
lineages under similar ecological conditions (Schluter and McPhail 1993; Smith and
Skùlason 1996; Ruzzante et al. 2003; Chiba 2004). Divergent natural sélection can only
arise if there is an alternate ecological opportunity (sensu Simpson 1953) associated with
the availability of "open niches"; i.e., underused habitats and resources which can fulfill the
requirements for a species to complète its life cycle (Grinell 1917, 1924 in Schluter 2000).
Although chance and history also play a rôle (Travisano et al. 1995), biotic and abiotic
properties of the environment are thought to be the primary forces shaping phenotypic
divergence (Travisano et al. 1995; Losos et al. 1998; MacLean and Bell 2003; Langerhans
and DeWitt 2004). Thèse niche characteristics and their temporal variation will likely
détermine the strength of sélection acting on phenotypic évolution (Kawecki and Ebert
2004). High variability in sélective régimes due to fluctuations in temporal ecological
opportunity may occur through changes in abiotic or biotic conditions in the environment
(Grant and Grant 2002; Hjelm and Johansson 2003; Svanbâck and Persson 2004). This, in
turn, may constrain divergence because potential changes in fïtness through the exploitation
of alternative ecological resources would not occur.
Progress in understanding divergent phenotypic évolution is best achieved by the study of
young lineages in which rapid phenotypic divergence and reproductive isolation are still in
action, and that lend themselves to comparative studies (Schluter 2000). Such idéal
conditions for rapid divergence likely prevailed in north temperate lakes that hâve been
cyclically affected by glacial expansions and retreats during the Pleistocene, perhaps as
many as 20 times (Martinson et al. 1987). Members of the north temperate freshwater and
anadromous fish fauna share several attributes that corroborate the predicted effect of
postglacial ecological opportunity in priming rapid divergence, and make them putative
candidates for studying the process of population divergence and adaptive radiation. Of
particular interest is the occurrence of sympatric forms that predominate in salmonid fishes,
18
but that also exist in phylogenetically remote families, including Gasterosteidae,
Osmeridae, Centrarchidae and Catostomidae (reviewed in Robinson and Wilson 1994;
Smith and Skùlason 1996; Taylor 1999; Robinson and Schluter 2000). Despite the
considérable interest that has been devoted to studying such Systems, little attention has
been paid to documenting the "limnological landscape", which may be the key towards
understanding the origin of ecological and morphological différences in diverging
freshwater fish populations (Bernatchez et al. 1999; Lu et al. 2001).
Lake whitefish, Coregonus clupeaformis (Mitchill.), is well-suited for studying the rôle of
ecological opportunity in population divergence. The parallel évolution of a dwarf ecotype
derived from an ancestral normal ecotype has been documented in several postglacial lakes
of the St. John River basin (Maine, USA), where dwarf whitefish are only found in
sympatry with a normal population (Chouinard et al. 1996; Pigeon et al. 1997; Lu and
Bernatchez 1999). Dwarf and normal sympatric ecotypes mainly use pelagic and epibenthic
habitat, respectively (Bernatchez et al. 1999), and thèse forms also exhibit phenotypeenvironment associations with their respective niches (Bernatchez et al. 1999; Rogers et al.
2002; Rogers and Bernatchez 2005; Derôme et al. 2006). The dwarf forms hâve smaller
size at maturity, slower growth rates and an earlier âge at maturation relative to normal
ecotype (Rogers et al. 2002), as is typical for planktivorous fishes in gênerai (Robinson and
Wilson 1994). Both ecotypes also differ in their swimming behavior, whereby the dwarf
ecotype typically swims more actively and prefers higher positioning in the water column
in expérimental laboratory conditions (Rogers et al. 2002). At the morphological level, the
most discriminating trait between ecotypes is the gill-raker apparatus (Lu and Bernatchez
1999), where the dwarf ecotype typically has more numerous and less separate gill-rakers
than the normal population, probably to facilitate rétention of smaller, planktonic prey
(Robinson and Wilson 1994; Sanderson et al. 2001; Kahilainen et al. 2004; Budy et al.
2005). It has also been suggested that divergent sélection has played an important rôle in
driving divergence in gill-raker characteristics (Rogers et al. 2002), and that sélection has
acted more strongly on the dwarf relative to normal ecotype (Bernatchez 2004).
Most North American temperate lakes where cases of parallel phenotypic évolution hâve
been reported in fishes typically show poor fish species diversity (review by Taylor 1999;
19
Schluter 2000). For example, dwarf whitefish strictly occur in sympatry with the normal
ecotype, and in the absence of the Lake cisco, C. artedii, a direct competitor species that
may limit exploitation of the planktonic niche (Davis and Todd 1998; Trudel et al. 2001;
Bernatchez 2004). However, the absence of Lake cisco cannot explain in itself the amonglake variation in niche utilization and level of divergence between dwarf and normal
whitefish ecotypes. For instance, Bernatchez et al. (1999) documented a négative
corrélation between the degree of planktonic/benthic diet overlap and the level of gène flow
between them, as well as a négative corrélation between the extent of gène flow and the
morphological specialization between ecotypes in différent lakes (Lu and Bernatchez
1999). Indeed, thèse observations raise the hypothesis that différent lakes represent
différent degrees of, or simply différent, ecological opportunity, due to variation in lakespecific physico-chemical characteristics (Griffiths 1994; Hindar and Jonsson 1982;
reviewed by Taylor 1999), resource (trophic and spatial) availability (reviewed by Smith
and Skùlason 1996) and stability (reviewed by Kawecki and Ebert 2004). Ail of thèse
factors could potentially affect the strength and direction of the sélective forces (e.g.,
Robinson et al. 2000; Nosil and Reimchen 2005) acting on the dwarf ecotype. To our
knowledge, however, no study on fïsh sympatric populations has assessed the relative
importance of temporal variation of spécifie abiotic and biotic environmental factors in
explaining patterns of fish population divergence in replicate adaptive radiations.
In the présent study, we first postulated that the observed variability in the extent of
morphological differentiation observed between sympatric dwarf and normal whitefish
ecotypes could be linked to limnological characteristics distinguishing lake groups.
Secondly, we tested the hypothesis that différences in patterns of divergence observed in
the gill-raker apparatus between sympatric dwarf and normal ecotypes is associated with
lake-to-lake variation in ecological opportunity and/or stability, whereby higher levels of
divergence between ecotypes would be positively associated with a more pronounced and
temporally more stable availability of alternative ecological opportunity. Thirdly, we tested
the hypothesis that planktonic community structure (size distribution and taxonomic
composition) and stability could be reflective of the sélective landscape acting on the dwarf
ecotype in différent lakes. We addressed thèse hypothèses by comparing 19 biotic and
abiotic characteristics of two groups of lakes located within the same watershed. Ail of the
20
lakes had sympatric dwarf and normal populations, and the groups were separated
according to either high or low levels of morphological and genetic differentiation.
MA TERIALS AND METHODS
Study Sites
Six dimictic lakes in the S t.-John River watershed (Fig. 1) were selected for this study on
the basis of prior work in the région. As previously documented by Lu and Bernatchez
(1999), three contained Lake whitefish with highly divergent, sympatric populations of the
two ecotypes (group A lakes: Cliff Lake (CL), Indian Pond (IP) and Webster Lake (WL))
and three had a low level of differentiation (group B lakes: Crescent Pond (CP),
Témiscouata Lake (TL) and East Lake (EL)). Lake cisco (C. artediî) is absent from ail six
lakes, but ail harbor healthy populations of two whitefish predators: Lake trout (Salvelinus
namaycush) and Burbot (Lota Lota; except in CP). Five sampling stations were randomly
selected in each lake between the depths of 5 m and 25 m, where both whitefish ecotypes
are most commonly found. Both forms are known to avoid warm waters of the littoral zone
( < 5 m) during the growing season (Bernatchez, unpublished observations). Sampling
stations were located using a géographie positioning system (GPS) and bathymétrie maps
and were sampled at two différent times of the year (16-26 June, 20-28 August) in 2003.
Limnological Variables
For the lakes in Maine (USA), altitude, fetch, volume (V), surface area, mean depth
(Zmoy), maximal depth (Zmax) (Wetzel 2001) were obtained from topographical and
bathymétrie
maps
and
from
information
available
on
the
PEARL
website
(http://pearl.spatial.maine.edu). For the lakes in Québec, altitude and Zmax were
interpreted from maps, whereas volumes, surfaces and Zmoy were obtained from
bathymétrie maps imported as images in a vector-based Géographie Information System
(GIS) software package Arc GIS 8.3 and georeferenced on a 1:50000 Arc GIS map
(National Topographie Data Base (NTDB), Natural Resources Canada (NRC). Using the
perimeter and area fonction of this software, data were obtained for each 6.1 m (20 ft) depth
interval. Lake volume was then estimated by the method of summation of the frusta of a
séries of truncated cônes of the strata (Wetzel 2001). Shoreline development (DL) of each
21
lake was calculated following Wetzel (2001) and with data obtained from perimeter values
calculated in Arc GIS software.
Chemical and physical characteristics of ail lakes were measured at the deeper station of the
lake, when the Zmax was less than 25 m, for both June and August with a 5 L Go-flow
bottle. For total phosphorus (TP), colored dissolved organic matter (CDOM), Chlorophyll a
(Chl a) and dissolved inorganic carbon (DIC), bottles were washed and samples were
preserved following the NLET (National, Laboratory for Environmental Testing,
Burlington (Ontario, Canada)) standard protocols. Water transparency, or Secchi depth (ZSecchi), was measured using a 20-cm Secchi disk (Wetzel and Likens 1979). Température
and oxygen were measured every 0.5 m with an oxygen meter (YSI model 58). Oxygen
concentrations were measured in mg L"1 and transformed to percent saturation (%)
following Wetzel and Likens (1979). Température and oxygen profiles were obtained at the
same stations in 2002 and 2003. Oxygen saturation (02-hypolimnetic) and water
température values (Tmax-z) at the bottom of the lakes in August were the two variables
considered for more detailed statistical analyses. The epilimnion and metalimnion of each
lake were defined as in Hutchinson (1957). Two water samples were taken in each stratum
for Chl a, CDOM, DIC and TP analyses. Following sampling, Chl a samples were filtered
onto 25 mm Whatman glass fiber filters (grade GF/F) and preserved in cryogénie vials in
liquid nitrogen until laboratory analysis. In the laboratory, Chl a analysis were performed
following Nusch (1980) with a Cary Eclipse spectrofluorometer. Prior to sample analyses, a
standard curve was generated using a standard Chl a solution {Anacystis nidulans, Sigma
Biochemical Co.). Concentrations were calculated using Jeffrey and Welschmeyer's (1997)
équation. CID samples were analyzed by Gran titration on the evening of the date of
sampling with the method as in Wetzel and Likens (1979); pH was measured with a Hanna
instruments pH-meter (HI 8424 Microcomputer). TP samples were acidified to pH 2 with
1M H2SO4 the same day of sampling and were analyzed at the NLET laboratory
(Environment Canada, Burlington, ON). CDOM samples were stored in the dark at 4°C and
then filtered through 0.2 um cellulose acétate membrane prior to absorbance measurements
at 320 nm with a Ultrospec 2000 (Pharmacia Biotech) spectrophotometer (Williamson et al.
1999; Belzile et al. 2002). Mean values of thèse limnological variables were calculated for
22
each lake from ail data collected throughout the summer, for both the epilimnion and
metalimnion.
Zooplanktonic Variables
Zooplankton were collected at each station, in June and August of 2003, using a 12 cm
Wisconsin plankton net with 80 \im. mesh size. Vertical hauls, at approximately 1 m s"1,
were made starting at 0.5 m from the bottom to the surface. S amples were preserved in 95
% ethanol until laboratory analyses (Rodriguez et al. 1993). The depth of the vertical hauls
was used to calculate the total water volume filtered at each lake. In the laboratory, samples
were filtered onto a 300 iam sieve. Ail individuals were counted and identified to genus or
family except for copepods, which were assigned as either calanoid, cyclopoid, harparticoid
or nauplii catégories (Thorp and Covich 1991). For each sample, individuals of a given
taxonomic group were pooled in an Eppendorf tube and preserved in 95 % ethanol until
length measurements were made. Twenty individuals of each taxon in each sample were
measured following Culver et al. (1985) to the nearest 0.025 mm using either a dissecting
microscope with an ocular micrometer. Thèse samples were then divided into 0.1 mm
length classes spanning a range from 0.3 mm to 2.5 mm. The organisms that measured 2.5
mm or more were put in the same length class because they represented less than 1 % of ail
the biomass and density in a sampling station. Absolute numbers of individuals of each
length class were transformed to density (mean number per class) by multiplying the
frequency of individuals of a given taxon in a length class by the number of individuals per
liter of this taxon at a given station.
Dry weight (DW) of each measured individual was calculated using the following lengthweight régressions: Laçasse and Magnan (1991) for Bosminidae (named as taxon 5),
Ceriodaphnia spp. (taxon 17), Daphnia spp. (taxon 6), Sididae (taxon 7), Polyphemus
pediculus (taxon 9), Leptodora kindii (taxon 13) and Holopedium spp. (taxon 4) ; Dumont
et al. (1975) for calanoids (taxon 1), cyclopoids (taxon 2) and Rotifera (taxon 11); Culver et
al. (1985) for copepoda nauplii (taxon 3), Johnston and Cunjak (1998) for Chaoboridae
(taxon 10) and Chironomidae (taxon 19); Meyer (1989) for Ephemeroptera (taxon 15),
Coleoptera (taxon 12) and Hydracarina (taxon 8); and Rahklola et al. (1998) for
Asplanchna spp. (taxon 16). The total biomass (g DW L'1) was estimated following the
23
same procédure as for density. For Annelida (taxon 14) biomass was not estimated and so
not included in the biomass estimation.
Statistical Analyses
Limnological différences between lake groups
AU limnological variables were included in the analyses to avoid the loss of information
(Rodriguez et al. 1993). Logarithmic transformations log (x + 1) were applied to ail
environmental variables except pH in order to reduce skew distribution (Weckstrom et al.
1997) and to better approximate assumptions of normality and homoscedasticity. Sélection
of the most informative variables for discriminating lake groups A and B was made using a
stepwise ANOVA (STEPDISC procédure, a =0,05). Statistical différences between the
two lake groups for each selected variable were further assessed by Student t-tests. AH of
thèse statistical analyses were completed using SAS (v. 8.2, SAS Institute). Principal
component analsysis (PCA) was then performed using PRIMER-E (v. 5, PRIMER-E Ltd.,
Plymouth, UK) to evaluate similarities and différences among lakes and aposteriori
différences between the two lake groups, after removal of corrélations between variables
(Weckstrom et al. 1997).
Prey availability and variation in density and biomass
Lake group différences in resource availability, both in terms of density and biomass, were
analyzed using a two factor (month and lake group) mixed procédure (Littell et al. 2004).
Individual lakes represented the basic sampling unit for this statistical test. Mean density
and biomass values were calculated over the five stations surveyed in each lake, which was
nested in its respective lake group and then considered as a random factor.
Spatial variability in biomass and density were measured as the coefficient of variation (CV
= 100 * (standard déviation / mean)) for each lake, where stations were the sampling units
(see for temporal stability; Caldeira et al. 2005). A mixed procédure with CV oï biomass
and density as response variables was then performed as above in order to test for
différences between the two lake groups. Biomass and density values were log-transformed
to satisfy the assumptions of normality and homocedasticity of error terms.
24
Availability and spatio-temporal variation inprey diversity and size
A repeated measure ANOVA using a mixed procédure was applied to evaluate lake group
différences for différent classes of prey length and between months. Although repeated
measures models are more typically used for a response variable measured repeatedly over
time in an expérimental unit, they can also be applied to variables distributed through space
(Little et al. 2001). In this analysis, the response variables were density and biomass, the
expérimental unit was lake (random components) nested within lake group (treatments that
are fixed component) and subject was the lake by month interaction. For each lake,
individuals of ail taxa were summed for a given month within a size class. The 23 response
measurements were taken at each of the five stations and were averaged prior to analysis.
Since the response measurements for the 23 size classes were measured on the same
community in each lake, the independence assumption on the error ternis for the ANOVA
was likely violated (Littell et al. 2001). Consequently, the error term was assumed as
normally distributed with constant variance, and the dependence expressed with a
covariance structure of size class. Log-transformed values of biomass and density were
analyzed to satisfy the normal distribution and homocedasticity of error terms assumption.
The appropriate covariance structure was determined to be first order auto régressive (AR
(1)) for density and first order auto régressive heterogeneous (ARH (1)) for biomass over
ail covariance structures examined using the AIC and SBC (Littell et al. 2001). Ail analyses
were performed using procédures available in SAS.
Spatial vanability in community biomass was measured as the CV of biomass per size
class, measured over ail five stations in each lake. The CV of community biomass can be
expressed as: V [(Zvariance + Icovariance) / Sbiomass] where the denominator is the
average community biomass of the five stations (Caldeira et al. 2005). Hère, total variance
(Evariance) was the sum of the variances of community biomass for ail size class over the
five stations of each lake. Total covariance (Icovariance) was the sum of covariances
between ail pair of size class over the five stations of each lake. The above équation
provided a tool for understanding how thèse three components (total variance, total
covariance and total biomass) affect the spatial vanability of biomass production of the
communities and how spatial vanability varies with size class. High total variance and
25
covariance indicate high spatial variability (Caldeira et al. 2005). The same mixed
procédure was applied for measuring the CVof biomass and density as response variables.
A similarity matrix was used, ANOSIM, to test for différences between zooplanktonic
assemblages in terms of species composition relative to biomass and density. The resulting
R statistic provided the estimated différences of mean rank between and within
assemblages. Thèse assemblages were considered to be différent when similarities were
greater within than those observed between. R values were interpreted as showing a strong
différence at R >0.75, an intermediate différence at R >0.5, a small différence at R >0.25,
and a random grouping at R =0. A similarity of percentages routine, SIMPER, was used to
assess the contributions of différent taxa to observed assemblage dissimilarities. ANOSIM
and SIMPER were performed using the PRIMER-E v.5 program. Calculation of dominant
taxa of each lake group and by month for biomass and density response variable were
performed in order to provide global estimâtes of community structure (Winkler et al.
2005).
RESULTS
Limnological Différences Between Lake Groups
The limnological characteristics of the six study lakes are summarized in Table l.The
stepwise ANOVA revealed significant limnological différences différences between lake
groups and the strongest discriminator was hypolimnetic oxygen saturation in August (O2hypolimnetic; F = 204.49, P = 0.0001). Additional variables in decreasing order of
explanation were: mean depth (Zmoy; F = 15.55, P =0.029), dissolved organic matter
(CDOM; F = 25.50, P =0.037) and total phosphorus (TP; F = 504.27, P = 0.028).
However, Student t-tests performed between iake groups on the individual variables
revealed a significant différence for O2-hypolimnetic only (F = 204.49, P = 0.0001). Lakes
in group A (high divergence between Lake whitefish ecotypes) were characterized by more
pronounced oxygen depletion with increasing depth than lakes in group B during August,
that is, during the late summer period of maximum stratification (Fig. 2). Moreover, the
ANOVA with three factors (lake groups, months, years) showed no significant différence
for oxygen saturation (O2-hypolimnetic) between years 2002 and 2003 in the month-by-
26
year-by-lake group interaction (F = 0.06, P - 0.815) where lakes was nested within the two
lake groups. The différence between months was significant in the mixed model of monthby-lake group interaction (F - 31.02; P - 0.0001) (Fig. 2). Although thèse trends were not
significant (P >0.05), group B lakes were characterized by higher mean depth, lower
CDOM and lower total phosphorus compared to group A. PCA analysis also showed that
hypolimnetic oxygen saturation was the best variable explaining différences between lake
groups (Fig. 3).
Resource Availability and Spatio-Temporal Stability
No significant différence was observed between lake groups A and B, either in terms of
variation of total biomass and density between months (F =5.45, P = 0.080 and F = 3.45, P
= 0.137 respectively) or between lake groups only (months pooled) (F = 2.62, P = 0.181; F
= 0.02, P = 0.897). We therefore performed an additional ANOVA for each variable
separately (total biomass and density, log-transformed) in order to test for différences in
variation between months within each lake group, and for différences in variation between
lake groups within each month. For the first analysis, lake group B showed a significant
différence between months where the total biomass variable (F = 15.13, P = 0.0177) was
higher in August than June. (Fig. 4). For the second analysis, a highly significant différence
in total biomass was observed between lake groups in August, where total biomass was
higher in group B lakes (F = 33.16, P - 0.0045; Fig. 4). There was no significant
différence in spatial heterogeneity in terms of the coefficients of variation between the two
lake groups, either for biomass (F = 0.20, P = 0.676) or density (F = 0.0, P = 0.957).
Resource Stucture and Stability
A highly significant différence between the two lake groups was observed in size structure
of planktonic prey communities for both biomass (F = 2.97, p <0.0001) and density (F =
1.96, P = 0.009; Fig. 5). The lake groups differed for the size classes 1.6-2.0 mm in terms
of both biomass (p <0.05) and density (p <0.001). For smaller size classes, a significant
différence was only observed for biomass of the 1.1 mm size class (P = 0.020). Overall,
group B lakes, were characterized both by a higher biomass and density of larger prey
compared to group A lakes. Moreover, the range of prey size distribution was broader in B
27
lakes relative to A. No significant temporal variation in size structure was observed since
complète interactions in the model were not significant. Similarly, no significant spatial
heterogeneity in ternis of coefficient of variation was observed in community size structure
for both indépendant variables (total biomass, F = 0.05, P = 0.835 and total density, F =
0.27, P = 0.632).
Calanoid copepods were the dominant prey type in ternis of total density and total biomass
in both lake groups and at ail times. For both years, the second most abundant taxa were
cyclopoid in June and Daphnia sp. in August (Fig. 6). Thèse taxa also predominated in size
classes that differed significantly between lake groups (Fig. 5; Table 2). Species
contribution to similarity, (using SIMPER and ANOSIM) was assessed in ternis of withinassemblage and between assemblage similarity, both between lake groups and between
months in each lake group. The calculated ANOSIM R (and P in %) where - 0.078 (75.8
%) and 0.096 (19.3 %) for density and biomass respectively, indicating the absence of
significant différence of taxonomic diversity between lake groups. When comparing
sampling months within lake group, ANOSIM R (and P in %) were - 0.037 (80 %) and
0.259 (20 %) for density (A and B lake groups) and - 0.111 (60 %) and 0.63 (10 %) for
biomass (A and B lake groups). Thus, a significant différence between month
zooplanktonic assemblages for both density and biomass was observed for B type (low
divergence) but not A type (high divergence) lakes. Ail SIMPER analyses showed that
calanoids accounted for ail dissimilarities between assemblages as well as similarities
within assemblage.
DISCUSSION
Compétition has been considered as the key ecological déterminant of population
divergence (Robinson and Wilson 1994). Namely, interspecific compétition between
closely related species may impede differentiation. In Coregonus, there is strong évidence
that the présence of Lake cisco, C. artedii hampered the évolution of the dwarf Lake
whitefish ecotype (Davis and Todd 1998; Trudel et al. 2001; Bernatchez 2004). Yet, the
absence of this competitor has not systematically resulted in phenotypic differentiation and
population divergence for occupying the pelagic niche by the dwarf ecotype (McPhail 1994
in Bernatchez et al. 1999; but also Schluter and McPhail 1992; Robinson et al. 2000).
28
Thèse latter observations suggest that factors other than a réduction of interspecific
compétition are involved in the process of population divergence in whitefish. Random
processes are difficult to rule out as a possible explanation. However, a pattern of repeated
parallel phenotypic évolution in many lakes suggests that divergence is unlikely to occur in
the absence of deterministic processes, which could include intraspecific compétition
(Bolnick 2001, 2004) and/or the présence of similar ecological pressures (Smith and
Skùlason 1996; Schluter 2000). Below, we address the hypothesis that différences in
abiotic and biotic characteristics we observed between lakes translate into différent
ecological landscapes, which in tum may influence the potential for compétitive
interactions and the level of divergence observed between whitefish sympatric ecotypes.
Parallelism in Abiotic Features and Levels ofEcotypic Differentiation
A given Iake may vary in its physical and chemical gradients (Hindar and Jonsson 1982;
Taylor 1999), and also differ from other similarly structured lakes in terms of trophic
levels, morphometric parameters and other limnological features (Griffiths 1994; Wetzel
2001). Most studies hâve used a candidate approach to identify abiotic variables that could
be correlated with levels of differentiation or diversification (Griffith 1994; Robinson et al.
2000; Nosil and Reimchen 2005). To our knowledge, the présent study is the first to be
based on a "global variable searching" approach in order to identify the most déterminant
environmental factors that may influence differentiation or the potential for compétitive
interactions between sympatric forms of freshwater fishes. Such a multivariate approach
allows the identification of factors that discriminate lacustrine différences separately or
together, with ecotypic differentiation, and the ability to illustrate what proportion of the
effect that can be attributed to each factor (Rodriguez and Magnan 1995). Hère, we
identified several abiotic characteristics potentially associated with ecological opportunity
and distinguishing two groups of lakes lakes harboring sympatric dwarf and normal
whitefish ecotypes that evolved in parallel in each Iake and showing high and low level of
phenotypic and genetic divergence, respectively (Lu and Bernatchez 1999). We observed
that the three lakes harboring the most divergent sympatric populations (Cliff L., Webster
L., Indian P.) were characterized by lower mean depth, higher dissolved organic matter
(CDOM) and a higher total phosphorus concentration compared to those lakes harboring
29
less differentiated populations (Crescent P., East L., Témiscouata L.). However, the
primary variable differentiating the two lake groups was oxygen: the Iakes harboring the
most divergent populations were characterized by significantly more pronounced oxygen
depletion in the hypolimnion relative to the other three Iakes during the period of highest
observed thermal stratification. The observed importance of hypolimnetic oxygen depletion
is particularly interesting since this is the most integrative variable that reflects primary
production and microbial activities relative to lake morphometry throughout the growing
season (Hutchinson 1957). It also has major implications for habitat availability. Oxygen
depletion in August would likely reduce the water volume available for whitefish
populations since, as for any salmonid species, coregonines need well-oxygenated water
(Scott and Crossman 1974). Limnetic ecotypes of the European whitefish (C. lavaretus) are
known to preferentially inhabit the lake bottom in daytime (Kahilainen et al. 2004; Mayr
2002 in Kahilainen et al. 2005) to escape predators. Previous fish studies hâve also
documented a possible association between habitat size and the level of phenotypic
differentiation. For instance, Robinson et al. (2000) reported that phenotypic polymorphism
in the pumkinseed sunfish (Leptomis gibbosus) was more pronounced in Iakes
characterized by smaller volume of open water habitat. It is noteworthy that, as in our
study, total lake volume was not in itself a factor significantly linked to the observed level
of phenotypic differentiation. However, an aposteriori analysis revealed that the réduction
in the proportion of available habitat between 5 to 25 m depth in August relative to June,
was significant only for Iakes harbouring the most differentiated sympatric whitefish forms
(P <0.0001). However, the volume of available habitat was not différent between lake
groups (P — 0.230). In summary, the observed parallelism observed in the extent of
phenotypic divergence was paralleled by différences in limnological characteristics of the
Iakes. Namely, the occurrence of the most differentiated forms of C. clupeaformis in Iakes
showing the lowest oxygen saturation suggests that hypolimnetic oxygen depletion reduces
habitat availability that in turn increases the potential for both intraspecific (intra-ecotypic)
and/or interspecific (inter-ecotypic) compétitive interactions.
30
Parallelism in Prey Availability and Ecotypic Differentiation
Just as beak morphology in relation to seed size exploitation is a key feature in the
phenotypic differentiation of finches (Boag and Grant 1981; Smith 1993; Grant and Grant
2002; Benkmann 2003), many studies on the adaptive divergence of northern temperate
particulate feeding fishes hâve identified gill raker characteristics as a key trait between
diverging populations (Schluter and McPhail 1993; Robinson and Wilson 1994; Lu and
Bernatchez 1999). Gill raker numbers and spacing is believed to détermine the efficiency of
the rétention of small prey (Budy et al. 1995; Schluter and McPhail 1993; Robinson and
Wilson 1994) by potentially regulating fluid dynamics in the buccal cavity (Sanderson et al.
2001). In Coregonus, Kahilainen et al. (2004; 2005) reported a link between gill-raker
numbers, the length distribution of taxa preyed upon, and the available taxa in one given
lake. Others hâve also associated gill raker characteristics and taxa found in stomach
contents or in the environment, again in a single lake (see Hindar and Jonsson 1982;
Malmquist et al. 1992; Kahilainen et al. 2003). To our knowledge, however, this study is
the first to provide évidence that parallelism in the extent of phenotypic divergence among
sympatric fish populationis is paralleled by différences in availability and structure of the
zooplanktonic community (but see Robinson et al. 2000).
Namely, our results revealed a monthly variation of biomass and taxonomic composition in
lake groups exhibiting the lowest ecotypic differentiation only. The fact that sympatric
ecotypes with the lowest level of differentiation occur in lakes characterized by more
pronounced seasonal variation in zooplankton availability and in the planktonic taxa
arrangement, potentially conferring differential energetic advantage (Oison et al. 2003),
corroborâtes the hypothesis that temporal fluctuation in trophic resources availability is
likely to favor less specialist phenotypes (Hjelm and Johansson 2003; Kawecki and Ebert
2004; Hindar and Jonsson 1992). This also brings support to our working hypothesis that
temporal variation in resource, and potentially variation in sélective régime in thèse lakes
may contribute to maintaining a lower level of differentiation between sympatric ecotypes,
which tend to be phenotypically less specialized in those environments (Lu and Bernatchez
1999).
31
We also observed that lakes harboring the most divergent sympatric populations were
characterized by lower prey biomass on average. Hère, the lower availability of planktonic
prey and the réduction of habitat availability in August could contribute to increase the
potential for compétitive interactions. For instance, Hindar and Jonsson (1992) showed that
food limitation could promote ségrégation in type of exploitation, which in turn may
potentially play a rôle in the intensity of population differentiation by selectively favoring
the more specialized planktivorous individuals within a population in environments where
food is always in limitative condition (see Bolnick 2001; 2004). The présent study also
revealed that lakes harboring Lake whitefish populations with the highest level of ecotypic
differentiation were also characterized by a narrower range of planktonic prey length
potentially available to the dwarf ecotype. Hère, a narrower and smaller length distribution
of the planktonic invertebrate community could resuit from a higher prédation rate by
planktivorous species (Brook and Dodson 1965), such as the dwarf whitefish ecotype. Such
a zooplanktonic structure has also previously been interpreted as évidence for resource
limitation, that may increase the potential for compétition and potentially resuit in a higher
relative fitness of individuals with a higher efficiency in planktonic prey rétention (Werner
1986 in Magnan 1988). This in turn, could possibly resuit in a higher level of
differentiation in gill raker characteristics between sympatric dwarf and normal whitefish
populations.
As for the rôle of seed size in beak differentiation in finches (Boag and Grant 1981; Grant
and Grant 2002; Benkmann 2003), variation in availability of resources and distribution of
lengths of the planktonic prey community during the growing season are important aspects
of the sélective landscape that could influence the observed level of divergence in gill
rakers between sympatric whitefish ecotypes. In this way, a lower availability in range of
prey size could increase sélective pressures for a more eficient exploitation of the
zooplanktonic prey and thus resuit in a more pronounced specialization characterized by a
higher number of gill raker numbers, as well as narrower spacing between rakers. Indeed,
increase in length and number of gill rakers hâve been previously associated to an increase
in planktonivorous feeding behavior (see Magnan 1988). An increased number of gillrakers would be predicted to evolve if they resulted in reduced mean spacing of gill rakers
and an increased feeding efficiency on smaller prey (Trudel et al. 2001, Bernatchez 2004).
32
This hypothesis is currently being tested by means of bioenergetic modelling (Whiteley et
al. in préparation).
Admitedly, an évaluation of the size structure of the zoobenthic prey, as well as a
characterization of the overlap between the planktonic and the benthic prey over many
years will be required to more rigorously define the sélective landscape and its rôle in
shaping patterns of differentiation observed in each lake between whitefish ecotypes
(Benkmann 2003). Hère, we hypothetize that in lakes harbouring the most differentiated
sympatric populations, the landscape of prey size distribution between zooplankton and
zoobenthos will be more discontinuous then in lakes harbouring less differentiated
sympatric forms. This, in turn would allow to test the hypothesis that limitation in benthic
trophic resources may also promote population differentiation by increasing the advantage
of exploiting planktonic prey as an alternate resource (Wilson and Turellli 1986 in Bolnick
2001). Moreover, knowledge on the ecological processes driving whitefish population
divergence would be improved by comparing the limnology of ail lakes studied hère with
other neighbouring ones where only the ancestral normal whitefish occurs.
To conclude, this study illustrâtes the usefulness of comparing ecological features across
many environments in improving our understanding of the rôle of adaptive landscape on
population divergence. Hère, this approach revealed that parallelism in the extent of
phenotypic divergence among sympatric fish population is associated with parallelism in
adaptive landscape, both in ternis of différences in limnological characteristics, as well as
availability and structure of the zooplanktonic community. This allowed to establish a link
between lake metabolism and trophic interactions. Such a link produces particular niche
opportunities that may be déterminant in the évolution of Lake whitefish populations, and
possibly of other fish species complexes. Evolution is conspicuously lacking as a thème in
limnological
textbooks
(Livingstone
2002)
yet
hère
is
a
natural
convergence between evolutionary and limnological perspectives on aquatic ecosystems.
Studies of the type undertaken hère may represent a first step towards bridging the gap
between evolutionary (e.g. adaptive radiation; Schluter 2000) and aquatic ecological
théories (e.g. trophic cascades; Carpenter et al. 1985).
33
ACKNOWLEDGMENTS
We are grateful to David Basley, Derrick Cote and Frank 0 . Frost of the Department of
Inland fisheries and wildlife (Maine), as well as R. Saint-Laurent for field sampling,
constructive exchange, and great cooking. We also thank R. Martel and S. Roy for
assistance in the laboratory, and S. Baillargeon for assistance with statistical analyses. We
also thank G. Winkler, J. Landry, S. McCairns, G. Côté, M. Lieutenant-Gosselin, A.
Whiteley, A.-M. Gale, M. Dionne, S.M. Rogers, DJ. Fraser, M. Cusson, M. Rautio, L.
Rétamai, P. Duchesne and J J . Dodson for their very constructive inputs. Research was
supported by from grants from the Natural Sciences and Engineering Research Council of
Canada (NSERC), Canada Research Chair in conservation genetics of aquatic resources to
L.B and the Canada Research Chair in aquatic ecosystem studies to W.F.V. L.L. was
financially supported by Québec-Océan (Groupe interinstitutionnel de recherches
océanographiques du Québec).
34
TABLE 1. Characteristics of the six study lakes with high (A) or low (B) differentiation of dwarf and normal Lake whitefîsh ecotypes.
Abiotic variables describe limnological characteristics of each lake (see Materials and Methods for détails on abbreviations). Biotic variables
relate to planktonic invertebrates communities in each lake. Numbers identify taxa présent in each lake as well as the dominant taxon in terms
of biomass and density. (see Materials and Methods for détails on taxonomic identification by numbers). Data for morphological and genetic
differentiation between Lake whitefîsh ecotypes in each lake are from Lu and Bernatchez (1999).
Data type
Variable
Month
CL
Lake group A
IP
WL
CP
Lake group B
TL
EL
8.04
3.99
1.32
6.65
17.44
17.61
6.00
11.15
2.09
10.68
8.30
19.81
5.33
2.05
294.13
46.40
69.25
7.83
21.94
1.44
6.48
9.02
9.37
6.00
2851
4.89
7.81
12.10
15.85
5.83
2.00
286.51
46.26
69.29
9.17
6.23
1.26
6.29
9.91
23.71
3.22
13.19
2.00
5.63
8.00
13.41
6.59
2.00
27158
46.16
69.08
54.24
5.53
1.03
6.47
6.62
10.18
4.75
9.25
1.25
5.94
7.30
20.73
7.38
1.84
370.64
46.42
69.61
86.04
6.88
1.76
7.45
17.76
11.28
5.25
2511.26
79.84
14.06
12.40
74.68
38.93
3.35
148.80
47.60
68.75
76.05
4.93
0.84
6.81
5.81
20.94
4.25
132.88
8.85
6.36
6.60
30.48
16.92
2.17
320.10
47.18
6955
Limnological
O2-hypolimnetic (%)
TP
(Hg L'1)
Qûa
pH
CID
CDOM
Z-Secchi
Volume
Surface
Fetch
Tmax-z
Zmax
Zmoy
DL
Altitude
Latitude
Longitude
(^g L'1)
(mg C L 1 )
(m"1)
(m)
(10W)
(10W)
(103m)
(°Q
(m)
(m)
(m)
(m)
0
0
35
TABLE 1. Continuée.
Invertebrate
Taxa
l-8;10-12
;16;17
l-10;15-18
l-7;9-ll;13;
16;17
l-10;16;17
l-3;5-10;13
;16;17
1-7;13;14
June
August
1 (54.6)
1 (78.2)
1(81.0)
6 (36.0)
1 (51.4)
1 (39.2)
1 (83.9)
6 (39.2)
1 (59.5)
1 (59.1)
1 (58.6)
1 (57.4)
June
August
16 (42.6)
1 (53.8)
1 (83.6)
6 (42.8)
1 (50.0)
1(43.0)
1 (79.1)
1 (27.8)
1 (43.1)
1(41.2)
1 (58.5)
1 (45.7)
0.3-3.6
0.3-2.3
0.3-3.6
0.3-5.3
0.3-5.8
0.3-3.4
June
August
0.75 (0.03)
0.79 (0.04)
0.63 (0.04)
0.86 (0.09)
0.68 (0.10)
0.67 (0.02)
0.65 (0.06)
0.81 (0.10)
0.96 (0.08)
0.88 (0.05)
0.85 (0.04)
1.02(0.14)
5
biomass mg DW m" (std) June
J
mg DW m (std) August
63.5 (16.0)
10.1 (3.1)
18.3 (6.8)
10.2 (4.0)
12.6 (4.8)
17.7 (6.6)
17.9 (4.9)
35.7(16.1)
26.5 (8.3)
39.8 (7.8)
18.6 (10.6)
37.2 (15.9)
15.0(2.8)
2.9(1.0)
6.4 (2.9)
3.8(1.5)
3.3(1.1)
6.1 (2.0)
5.2(1.6)
8.0 (3.0)
3.4(1.2)
6.7(1.3)
3.6(1.5)
5.4 (32)
3.003
2.089
1.435
0.974
0.796
0217
0.256
0.392
0.140
0.188
0.084
0.039
0.058
0.079
0.041
0.085
0.020
0.019
Dominant taxa
biomass taxon(%)
taxon(%)
density taxon(%)
taxon(%)
Range size
mm
Mean size
mm (std)
mm (std)
Total
3
3
density 10 ind m (std)
j
10 ind m"J (std)
fish
morphology Différence
fish
genetic
0
Rst
eigenvalue
June
August
36
TABLE 2. Dominant taxa in each size class (0.3 mm to up to 2.5 mm) for lake groups A and B and for each month (June and
August). Panel Dominant taxa are given in terms of relative biomass (above) and relative density (below). Taxa explaining
significant différences between lake groups in terms of size classes (see Fig. 5) are bolded. "."; size class not represented.
Lake group
Length class (mm)
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
1.3
1.4
1.5
1.6
1.7
1.8
1.9
2.0
2.1
2.2
2.3
2.4
2.5 +
Taxa
A-June
Biomass ( %)
5
5
16
1
1
1
1
1
2
1
1
1
6
1
1
88.96
64.02
42.60
56.05
51.93
79.72
79.05
41.52
46.64
46.46
59.83
69.09
50.60
79.41
92.33
6
12
19
100.00
100.00
100.00
t
Taxa
A-August
Biomass (%)
Taxa
5
5
1
1
1
1
1
2
2
6
6
6
6
6
6
6
6
6
10
6
10
52.74
45.46
45.19
61.68
61.00
74.48
48.70
27.13
50.04
67.56
94.48
83.45
67.33
99.62
97.77
98.49
92.49
98.25
100,0
91.72
100.00
5
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
1
6
1
6
6
1
6
1
6
6
52.80
66.76
69.95
81.78
83.87
80.89
77.53
47.86
59.42
73.62
70.21
74.76
59.35
61.79
49.93
55.01
72.50
51.81
73.47
100.00
100.00
10
88.87
6
100.00
t
•
B-June
Biomass ( %)
m
Taxa
5
5
5
5
1
1
1
1
1
6
1
1
6
6
6
6
6
1
1
6
6
6
10
B-August
Biomass ( %)
77.19
50.74
40.74
28.19
31.55
86.22
87.08
66.20
47.38
48.97
73.52
61.06
80.90
61.29
72.33
81.77
66.32
53.26
70.18
99.29
98.80
98.90
96.64
37
TABLE 2. Continuée!.
Lake group
Lenght class (mm)
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9
1.0
1.1
1.2
1.3
1.4
1.5
1.6
1.7
1.8
1.9
2.0
2.1
2.2
2.3
2.4
2.5 +
Taxa
A-June
Density(%)
5
5
16
1
16
1
1
2
2
6
6
6
6
1
1
.
73.65
43.69
40.42
51.29
47.16
69.49
69.28
33.84
38.57
47.52
66.64
65.77
79.93
51.70
78.96
6
12
19
100.00
100.00
100.00
Taxa
A-August
Density(%)
Taxa
1
1
6
6
6
6
6
6
6
6
6
6
6
6
10
6
10
40.79
34.89
43.53
57.90
53.55
56.92
42.55
60.52
62.85
90.38
97.32
95.51
88.91
98.29
88.88
91.79
72.73
91.70
100.00
74.49
100.00
3
1
1
1
1
1
1
2
1
1
1
1
6
6
6
6
6
6
1
6
6
58.05
77.84
78.14
79.18
79.77
75.40
65.80
45.36
47.92
60.63
57.99
56.16
76.41
65.41
71.00
78.52
52.62
75.31
51.88
100.00
100.00
10
93.45
6
86.18
5
1
1
1
m
•
B-June
Density(%)
t
Taxa
5
5
2
17
17
1
1
1
6
6
6
6
6
6
6
6
6
6
6
6
6
6
10
B-August
Density(%)
49.17
26.87
23.60
24.87
30.14
81.55
80.80
48.43
47.24
72.90
49.28
60.33
91.91
82.30
87.96
91.94
83.67
67.21
53.71
97.54
94.10
93.62
96.87
38
Québec
(Canada)
Temiscouata
Lake
FIGURE 1. Location map of sampling sites in the St.-John river watershed in southeastem
Québec (Canada) and northeastern Maine (United States); Temiscouata Lake (TL), East
Lake (EL), Crescent Pond (CP), Cliff Lake (CL), Indian Pond (IP) and Webster Lake
(WL) The graphs illustrate phenotypic différences between dwarf (bold Unes) and normal
(thin Unes) obtained from the discriminant function analysis of eight meristic traits
(modified from Lu and Bernatchez 1999). Most of the variation was explained by gill
raker number. Arrows represent the centroids of the discriminant analysis in each lake.
2002
Oxygen concentration (%)
50
100
150
0
50
150
0
2003
.10
100
FIGURE 2. Oxygen profiles of each lake nested by lake groups A and B in June and
August 2002 and 2003. ANOVAs showed significant différence between lake groups by
month interaction (F =0.0001).
40
oo
-2
-2
-1
0
PC 1(48,7%)
FIGURE 3. Principal component analysis of abiotic factors explaining différences
between lake group A (high differentiation between ecotypes; triangles) and B (low
differentiation between ecotypes; circles). The proportions (in percent) of the variance
explained by the principal component are given within parenthèses. Open symbols
represent mean and SD for each lake group.
41
B
a
June
August
g
June
August
Month
June
August
o
m 70
60504030
20100-
T
0.722
I-L
I
1
^
1
Lake group
HGURE 4. Top panels: compansons of biomass between months in lake group A (high
differentiation between whitefish ecotypes) and B (low differentiation between
ecotypes). Bottom panels: comparison of biomass by month (June and August) between
lake groups. P values of the t-test are given in each panel. Histograms and error bars are
for means and SDs.
42
Size class (mm)
FIGURE 5. Comparison of size class (mm) of zooplanktonic communities in terms of
biomass and density between lake groups. White bars; Lake group A (high
differentiation
between whitefish ecotypes), Black bars; lake group B (low
differentiation). * P < 0.01, ** P < 0.005 and *** P < 0.001 for mixed ANOVAs where
the repeated factor was size class (mm) and the random factor was lake nested within
lake group. Back transformations of the explanatory variables and their SE are given.
43
June
August
1.61.1
10.3 •
1
14.8
,l
•H
^353
M 54.3
10F
F
un
1.81.5
11.6//
B
7.6^
138.2
9.8^
14.7^
5^C—y
18.1
Biomass (%)
B
I
H
OU
M
B
D
S
Calanoida
Cyclopoda
Nauplii (Copepoda)
Holopedium spp.
Bosminidae
Daphnia spp.
Sididae
Hydracarina
Asplanchna spp.
Ceriodaphnia spp.
Others
FIGURE 6. Relative biomass and density of zooplankton by taxon in lake group A (high
differentiation between whitefish ecotypes) and B (low differentiation) for each month.
Values represent the percent contribution of each taxon for a month in a lake group.
CONCLUSION GÉNÉRALE
45
LA SÉLECTION NATURELLE
La sélection naturelle est le point central de la théorie de la radiation adaptative (Schluter
2000). Elle agit sur les traits héréditaires reliés à l'exploitation des ressources et/ou d'un
habitat, où les multiples associations trait(s)-ressource(s) (ou habitat) confèrent un fitness
différent. L'exemple classique est celui des pinsons des îles Galapagos qui se sont
différenciés à des traits morphologiques (ex. les traits du bec) reliés à l'exploitation de
ressources (ex. taille des graines) (Boag et Grant 1981; Smith 1993; Benkman 2003). Les
facteurs environnementaux imposent des pressions de sélection sur les traits reliés à leurs
exploitations et lors d'événements de divergence populationnelle, ils pourraient être
responsable du niveau de différenciation atteint entre les populations.
L'ÉVOLUTION EN PARALLÈLE
Les espèces ayant subi une évolution répétée et parallèle permettent d'étudier le rôle de
facteurs écologiques dans la divergence (ex. les lézards; Losos et al. 1998; les poissons;
Schluter et McPhail 1993), car 1) l'histoire évolutive des populations et les phénomènes
stochastiques à eux seuls rendent improbable la répétition de l'évolution des populations en
parallèle qui semble plus probable en présence de facteur déterministe comme la sélection
naturelle et 2) puisque l'évolution en parallèle se produit dans des environnements
similaires, les variations entre les milieux semblent responsables des variations observées
dans les niveaux de divergence (Schluter 1996; Lu et al. 2001; MacLean et Bell 2003;
Tyerman et al. 2005). L'étude des systèmes caractérisés par des lignées évolutivement
jeunes où il s'est produit une divergence phénotypique rapide, de façon répétitive et
parallèle, et où l'isolation reproductive est encore en formation, tels les poissons des lacs
tempérée du Nord, semble être de bons candidats pour acquérir des connaissances sur les
processus de divergence populationnelle (Schluter 2000).
PRÉMISSES À LA DIFFÉRENCIATION DES POPULATIONS
À ce jour, les connaissances acquises dans ce domaine ont permis d'identifier des
conditions probables sous lesquelles la divergence populationnelle peut se produire.
46
Le paysage de sélection
Premièrement, les observations en nature et en laboratoire ont montré que la différenciation
phénotypique s'effectue en lien avec l'hétérogénéité structurale sur un gradient de l'habitat
ou des ressources exploitées (Rainey et Travisano 1998; Boag et Grant 1981; Benkman
2003). Par exemple, chez les pinsons, c'est la variation dans l'habitat de différentes
disponibilités de graines sur un gradient de taille qui réfère à l'hétérogénéité spatiale
disponible (Abbott et al. 1977; Boag et Grant 1981; Smith 1993; Benkman 2003). Ainsi, les
différentes disponibilités de tailles des graines sont exploitées grâces à des variations dans
la morphologie du bec. Ces gradients de disponibilité de graines en fonction de leurs tailles
peuvent être vus comme un paysage de sélection où chacune des hautes disponibilités pour
une taille de graines sur le gradient permet à un individu possédant un certain trait relié à
son exploitation d'atteindre un fitness plus élevé (Schluter et Grant 1992; Benkman 2003).
Du point de vue des poissons des lacs des régions tempérées du Nord, il semble que ce soit
les caractéristiques des branchicténies, c'est-à-dire leurs longueurs, leurs nombres et leurs
espacements qui augmenteraient l'efficacité de filtration et de rétention de taille de proies
benthiques ou planctoniques disponibles (Schluter et McPhail 1993; Robinson et Wilson
1994; Sanderson et al. 2001). Ainsi, la présente étude illustre que la structure de taille, la
disponibilité et l'avantage d'exploitation que confère différents arrangements taxonomiques
des proies pourraient être perçues comme des facteurs écologiques qui exercent des
pressions de sélection sur les traits reliés à l'exploitation des ressources au même titre que
les caractéristiques structurales des graines provenant de différents
arrangements
taxonomiques de plantes (Abbott et al. 1977).
Fluctuation des pressions de sélection
Deuxièmement, la faible variabilité temporelle des pressions sélectives semble capitale
pour la promotion et la maintenance de la différenciation des populations (Hjelm et
Johansson 2003; Svanbâck et Persson 2004). Une grande variabilité dans les pressions
sélectives et donc dans la disponibilité de certaines caractéristiques du gradient de
ressources ou de l'habitat favoriserait les individus généralistes ou phénotypiquement
plastique sur les traits reliés à l'exploitation des ressources plutôt que spécialistes ou ayant
des traits fixés indépendants de l'environnement dans lequel les individus vivent (Futuyma
47
et Moreno 1988; revu par Kawechi et Ebert 2004). D'ailleurs, Hjelm et Johansson (2003)
ont démontré, à la suite d'une étude sur cinq ans, que les variations dans la disponibilité des
proies étaient associées à une plasticité phénotypique de la structure morphologique des
branchicténies. En ce sens, il est possible que des fluctuations dans la disponibilité des
ressources au cours d'une seule saison de croissance permettent d'identifier des facteurs qui
pourraient être la source du degré de divergence observé entre les écotypes d'une
population.
LES GRANDSCORÉGONES
Dans cette étude, le grand corégone provenant de six lacs du bassin versant de la rivière StJean a été utilisé comme modèle puisqu'à l'intérieur de ses populations l'ampleur de la
différenciation génétique et morphologique observée entre les paires sympatriques
d'écotypes nains et normales est différente. Au sein de ces populations, les branchicténies
sont reconnues comme étant le trait morphologique discriminant le plus les écotypes (Lu et
Bernatchez 1999). D'ailleurs, une étude a permis de montrer que les branchicténies étaient
aussi soumis à la sélection directionnelle mais seulement chez l'écotype nain (Bernatchez
2004). Ces informations, ajoutées aux observations des contenus stomacaux renseignant sur
la diète naine et normale respectivement et principalement constitué de zooplancton et de
zoobenthos (Bernatchez et al. 1999), ont permis d'envisager que les caractéristiques des
ressources zooplanctoniques était potentiellement les principaux facteurs écologiques
responsables des pressions de sélection sur les branchicténies. Conséquemment, les
communautés zooplanctoniques pourraient constituer l'opportunité écologique alternative
ou le principal paysage de sélection chez les populations de grands corégones. Les lacs
étant reconnu pour leurs caractéristiques similaires, telle la présence d'un habitat
planctonique et épibenthique pour les poissons ainsi que d'un gradient physique et
chimique (voir introduction), ont aussi permis d'envisager que certaines caractéristiques de
l'habitat pouvaient favoriser ou limiter la différentiation des populations.
OBJECTIFS ET RÉSULTATS
Cette étude portait sur la caractérisation abiotique et biotique et la variation temporelle dans
ses caractéristiques dans des lacs possédant une population naine et une normale de grand
48
corégone vivant en sympatrie. L'hypothèse principale était de vérifier si les différences,
dans les patrons de différenciations observés dans la structure morphologique des
branchicténies chez les nains et les normaux, étaient associées à une variation dans les
caractéristiques de l'opportunité écologique, soit les caractéristiques abiotiques et biotiques
observées.
Réduction des ressources disponibles et différenciation populationnelle élevée
En somme, cette étude a permis de montrer que les caractéristiques de l'opportunité
écologique étaient différentes dans les différents lacs. Premièrement, les lacs possédant des
populations avec une différence élevée entre les écotypes montraient une diminution des
ressources zooplanctoniques et de l'oxygène dans l'hypolimnion au mois d'août. Ces
résultats ont permis d'émettre l'hypothèse voulant que cette diminution de l'oxygène dans
l'hypolimnion puissent résulter en une diminution de l'habitat disponible pour les grands
corégones à ce moment. Cette diminution de l'habitat et des ressources pourrait affecter la
compétition pour les ressources entre les planctonivores et ainsi appuyer l'hypothèse
voulant que la compétition pourrait être potentiellement responsable de la promotion de la
divergence populationnelle. D'ailleurs, une étude similaire sur la compétition pour les
ressources entre les écotypes de crapets soleil a, elle aussi, établi une corrélation entre
l'augmentation du niveau de divergence phénotypique entre les écotypes et la réduction du
volume de l'habitat disponible (Robinson et al. 2000). Par contre, dans la présente étude,
aucune observation de la diversité en espèces de poissons potentiellement compétitives et
de leurs densités n'a été effectuée dans chacun des lacs et aucun relevé antérieur a été fait
ou est disponible pour tous les lacs. Ainsi, il est impossible d'émettre plus qu'une
hypothèse concernant une pression de compétition potentiellement plus élevée dans les lacs
où la divergence est élevée entre les écotypes par rapport aux lacs où la divergence est plus
faible.
Variation temporelle et différenciation populationnelle faible
Deuxièmement, les lacs possédant des populations avec une différence faible entre les
écotypes ont montré une variation temporelle dans la biomasse des proies zooplanctoniques
plus élevée ainsi qu'une fluctuation plus élevée dans les arrangements taxonomiques au
49
niveau de la densité et de la biomasse des proies. Ces résultats semblent aller de pair avec
l'hypothèse voulant que la fluctuation dans la disponibilité des ressources et ainsi des
pressions de sélection pouvait favoriser les individus généralistes plutôt que spécialistes, ou
la plasticité phénotypique (Kawecki et Ebert 2004). Chez le grand corégone, les études au
laboratoire, en conditions contrôlées, ont montré que le nombre de branchicténies avait une
base génétique (Rogers et al. 2002). Ces expériences n'ont pas été effectuées sur toutes les
populations des lacs de cette étude. Cependant, en admettant que ces résultats soient
véridiques pour tous les lacs, les individus ayant des caractéristiques intermédiaires pour
l'exploitation des proies disponibles pourraient être favorisés dans un habitat où les
ressources varient en disponibilité au niveau temporel.
Spécialisation et paysage de sélection
Finalement, une distribution de taille des proies disponibles plus étroite et comprenant de
plus petite proie a été retrouvée dans les lacs où la différenciation entre les écotypes
observés est élevée. Cette distribution pourrait représenter un paysage de sélection car
Bernatchez (2004) a démontré que le nombre de branchicténies est sous l'effet de la
sélection chez les nains. Par contre, pour le reconnaître, il faudrait aussi effectuer une étude
sur l'augmentation de l'efficacité de conversion énergétique avec l'augmentation du
nombre de branchicténie (Whiteley et al. en préparation) et accepter l'hypothèse voulant
que l'augmentation du nombre de branchicténies facilite effectivement la rétention de
proies de plus petite taille (voir Sanderson et al. 2001). La confirmation de ces hypothèses
indiquerait que les nains sont soumis à une pression de sélection plus forte dans les lacs où
la différenciation est élevée et que celle-ci favorise les individus plus spécialisés pour
l'exploitation de petites proies. À l'inverse, la distribution plus étendue de tailles de proies
disponibles comprenant de plus grosses proies favoriserait les individus plus généralistes,
ce qui expliquerait probablement le patron de divergence observé dans les lacs où la
différenciation entre les écotypes est faible.
Interaction écologique et paysage de sélection
Ce qui est intéressant dans ce concept de paysage de sélection potentielle est que plusieurs
études, dont celle réalisée par Brooks et Dodson (1965), ont observé un patron similaire de
50
la distribution de taille des proies zooplanctoniques dans des lacs où la prédation sur les
communauté zooplanctonique est élevée comparativement à ceux ou une pression de
prédation faible a été observé. Ceci a donc permis d'avoir une plus grande confiance en
l'idée que la compétition serait effectivement plus élevée dans les lacs possédant de plus
petite taille de proies zooplanctoniques et que cette compétition imposerait des pressions
sur les communautés de proies. En somme, un effet rétro-actif (prédateurs-proies) pourrait
augmenter la pression de sélection sur les individus moins spécialisés sur les proies de
petites tailles. Cet effet laisse aussi supposer, par la théorie des cascades trophiques
(Carpenter et al. 1985; Tessier et Woodruff 2002), que des particularités de
l'environnement abiotiques de chacun des milieux permettraient de favoriser des
événements de co-évolutions différentes entre les grands corégones et leurs proies dans des
environnements possédant des aspects différents et ainsi amener l'évolution de degré de
différenciation différent.
NUANCE ET HYPOTHÈSES ALTERNA TIVES
Paysage de sélection
Un des aspects à envisager pour soutenir les observations de cette étude serait
premièrement de considérer le paysage complet «de sélection» pour les populations de
grand corégone dans chacun des lacs, c'est-à-dire d'effectuer la quantification et la
caractérisation de la niche épibenthique. Plusieurs études ont montré que la limitation de la
niche la plus utilisée et donc l'augmentation de la compétition intraspécifique pour les
ressources pouvait résulter en une divergence populationnelle pour l'exploitation d'une
ressource alternative (Bolnick 2001; 2004). Dans le cas présent, une limitation de la niche
épibenthique plus prononcée dans les lacs où la différenciation entre les écotypes est élevée
pourrait appuyer cette hypothèse. D'un autre côté, il est possible que la différence entre le
niveau de différenciation entre les écotypes des différents lacs réside dans la différence
entre la distribution de l'étendue
des tailles des proies zooépibenthiques
et
zooplanctoniques dans chacun des lacs. En fait, il est plausible qu'une distribution plus
similaire des tailles du zooplancton et du zoobenthos limite l'étendue de la différenciation
observée entre les écotypes et qu'à l'inverse une distribution de tailles des proies plus
différentes entre les deux habitats favorise la différenciation. De plus, bien que ce paysage
51
ait été établi pour les pinsons dans deux études (Schluter et Grant 1992; Benkman 2003)
aucune étude à ce jour n'a envisagé de le faire pour mieux comprendre les facteurs qui
influencent le degré de divergence inter-écotypique dans des populations naturelles.
Composition taxonomique
Un des aspects intéressants de cette étude est que la variable biomasse semble montrer des
différences significatives entre les groupes de lacs (soit des lacs possédant une différence,
entre les écotypes, élevées ou faibles) contrairement à la variable de densité de proies. Il y a
par contre, une exception, c'est lorsqu'on observe la distribution des tailles des proies. Ces
résultats semblent anodins a priori, mais sachant que la biomasse est calculée à l'aide de
régression longueur-poids qui font référence à la composition taxonomique, il est plausible
que tous les résultats appuyant la distinction entre les lacs au niveau de la disponibilité des
ressources soient potentiellement reliés à une composante taxonomique. De plus,
l'exception concernant la distribution des tailles des proies peut être expliquée par la
relation entre la composition taxonomique des communautés zooplanctoniques et leurs
compositions en taille des proies (Rodriguez et Magnan 1993).
La composition taxonomique peut aussi influencer la quantité d'énergie qu'obtient un
prédateur lorsqu'il s'alimente sur un taxon en particulier. En effet, le temps de
manipulation de la proie et son contenu calorique sont des exemples d'éléments qui font
intervenir l'avantage qu'a un prédateur dans un certain environnement plutôt qu'à un autre
et/ou à un moment donné (voir aussi : Pike 1984; Futuyma et Moreno 1988). C'est
pourquoi, il serait intéressant d'effectuer une étude plus approfondie de l'alimentation des
grands corégones dans les différents lacs à l'étude et de reconstruire un paysage de
sélection à l'aide des proies sur lesquelles les grands corégones s'alimentent et à l'aide des
contenus caloriques des proies plutôt qu'avec leur biomasse. Ces dernières informations
permettraient potentiellement de voir un paysage de sélection plus précis que celui dépeint
dans cette étude.
Maintenance versus promotion de la différenciation
Cette étude porte sur les facteurs qui maintiennent actuellement la différenciation
morphologique observée dans l'étude de Lu et Bernatchez (1999). Ces facteurs sont
52
probablement liés à la présence d'une opportunité écologique dans chacun des lacs de
l'étude puisque dans chacun de ceux-ci il y eu divergence. Il est donc possible que ces
facteurs soient impliqués dans les événements ayant promu la divergence dans le passé. Par
ailleurs, la comparaison avec des lacs où aucune divergence s'est produite en l'absence de
cisco de lac pourrait être envisagée pour répondre à cette question et ainsi mieux
caractériser les facteurs constituant de l'opportunité écologique. De plus, bien que cette
étude suggère des facteurs qui pourraient être impliqués dans l'obtention des deux niveaux
de différenciation entre les écotypes, elle n'explique pas pourquoi dans les lacs différenciés
les normaux sont encore présents bien que l'oxygène dans l'hypolimnion soit réduit à la fin
de l'été, ou encore pourquoi il existe deux écotypes dans les lacs ou il y a des fluctuations
saisonnières dans la disponibilité des ressources. En ce sens, il est vrai que la majorité des
variables abiotiques observées entre les groupes de lacs étaient similaires et qu'il puisse
s'agir
de
composantes
déterminantes
dans
l'établissement
des
caractéristiques
environnementales requises pour l'observation d'événements de divergence populationnelle
chez les poissons et donc de l'opportunité écologique.
En somme, 1) la caractérisation du paysage de sélection complète incluant les aspects
spécifiques de spécialisation alimentaires observées au niveau des diètes des grands
corégones et 2) des études similaires à celle-ci dans des lacs où il n'y a pas eu de
divergence populationnelle même en l'absence de cisco de lac, pourraient permettre de
mieux comprendre le rôle des facteurs écologiques dans les processus d'évolution de la
divergence populationnelle chez les grands corégones.
53
BIBLIOGRAPHIE
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