Epidémiologie des maladies contagieuses, écologie des
publicité
Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 1993,12 (1), 219-234 Epidémiologie des maladies contagieuses, écologie des mammifères, santé, gestion et biologie de la conservation de la nature : remarques de conclusion M. ARTOIS * Résumé : En conclusion des Actes du Symposium sur la santé et la gestion des mammifères en liberté (tenu à Nancy, France, en 1991), l'auteur présente une revue de la littérature sur l'écologie des maladies des mammifères sauvages. Cette discipline ported la fois sur l'écologie des agents pathogènes et sur celle de leurs hôtes. L'écologie d'un agent pathogène peut être considérée comme synonyme d'épidémiologie, c'est-à-dire couvrir le mode de transmission et de circulation des parasites, leur origine, leurs modes d'invasion et leur persistance. L'écologie de l'hôte considère l'évolution de l'infection à différentes échelles, géographique et temporelle : a) impact sur la densité des populations et sur les peuplements, apprécié à l'échelle temporelle de l'«observateur», b) effet de l'infection sur la coévolution des hôtes et des agents pathogènes, apprécié à l'échelle temporelle de l'évolution. Cette présentation est illustrée par de nombreux exemples tirés d'études sur le terrain, ainsi que de modèles mathématiques. L'auteur conclut en examinant l'effet des agents pathogènes sur la diversité biologique, la santé humaine et la santé des animaux domestiques. MOTS-CLÉS : Animaux sauvages - Comportement - Diversité biologique Ecologie - Maladies animales - Mammifères - Revue de la littérature. INTRODUCTION Une des principales difficultés dans l'étude des maladies des mammifères en liberté (voir ci-dessous les remarques sur ces termes) est la m é t h o d e de quantification de la morbidité et de la mortalité. Un autre problème est d'attribuer la mortalité à un agent causal spécifique (75). Il est difficile de déterminer, d'après l'observation d'un cas isolé, si la mauvaise condition physique de l'individu a facilité l'action du pathogène ou si elle résulte de celle-ci. Pour le pathologiste ou le clinicien habitués à traiter des cas uniques, une approche des problèmes de maladie faite à l'échelle de la population est généralement considérée * Centre national d'études vétérinaires et alimentaires, Laboratoire d'études sur la rage et la pathologie des animaux sauvages (CNEVA-LERPAS), B.P. 9,54220 Malzéville, France. 220 comme trop ambitieuse. Cette approche est tout aussi difficile pour des biologistes ou des écologistes qui ont l'expérience de l'analyse d'écosystèmes complets, car les effets néfastes du parasite sont impossibles à décrire en termes de transferts d'énergie. Par conséquent, ces problèmes ont rarement été pris en compte dans un passé récent. Par chance, la prise en compte des agents pathogènes dans la description des écosystèmes, grâce au concept de pathobiocœnose (9) ou pathocœnose (40), ont focalisé l'attention sur le mode de vie parasitaire qui est un des plus communément adoptés à l'intérieur du règne animal (3). L'importance des agents pathogènes dans les populations naturelles p e u t désormais être étudiée de façon plus précise. E n soulignant l ' i m p o r t a n c e du parasitisme dans différents peuplements de mammifères, B a r b e h e n n (12) fut un des premiers à suggérer que l'impact des parasites était plutôt qualitatif que quantitatif, ouvrant ainsi la voie à des recherches ultérieures fécondes. L ' a p p r o c h e écologique de la maladie peut être subdivisée en deux branches : l'écologie du parasite (ou simplement l'«épidémiologie») et l'écologie de l'hôte (c'est-àdire des vecteurs, réservoirs et victimes du parasite). Nous suivrons cette dichotomie en examinant, tout d'abord la transmission et la circulation des parasites parmi leurs hôtes (origine, invasion, persistance) et ensuite l'impact écologique de la maladie sur la population hôte, à différentes échelles de temps. Remarques sur la terminologie Le terme de maladie est utilisé ici dans son sens le plus large d'infection, sans être nécessairement associé avec la notion de symptômes. Le terme de parasite fait référence aux micro-organismes capables de spolier leur h ô t e d ' é n e r g i e ou d e composants biologiques aussi bien que de détruire des cellules ou des tissus. Il est d'usage de distinguer les microparasites (c'est-à-dire virus, bactéries, protozoaires) dont la petite taille ne permet pas un décompte précis des individus, des macroparasites (c'est-à-dire helminthes, arthropodes), qui peuvent être étudiés individuellement. La notion de mammifères en liberté recouvre toutes les espèces de mammifères dont les mouvements ou la reproduction ne sont pas sous le contrôle direct de l'Homme, au moins dans u n e partie de leur aire de répartition. Par c o n s é q u e n t , cette définition s'étend par exemple du chat du désert de Chine, qu'aucun scientifique n'a vu vivant, au chat errant domestique. Aucune mention ne sera faite des problèmes liés aux maladies non contagieuses ou à l'écologie des intoxications dues aux plantes. Ce dernier domaine a de nombreuses similarités avec l'étude des agents pathogènes. Pour une introduction aux maladies des mammifères, voir aussi Davis et Anderson (24) et Davis et coll. (25). ÉCOLOGIE DES PARASITES Modes de transmission Le parasite doit faire face à une contrainte u n i q u e afin de survivre : son e n v i r o n n e m e n t , l'hôte, est un écosystème discontinu destiné à p é r i r (31). En conséquence, le parasite (ou sa descendance) doit quitter son hôte et être transmis à un a u t r e . Ce passage peut nécessiter une forme de vie passive ou active dans l'environnement extérieur. 221 Transmission au moyen d'un «comportement normal» de l'hôte Dans certains cas, la transmission du parasite suit les comportements «normaux», mais complexes de l'hôte (par exemple, le parasitisme des renards par les tiques en relation avec le mode d'occupation des terriers) (8). Il est donc indispensable de bien connaître l'écologie de l'hôte afin de comprendre comment un parasite peut passer d'un individu à un autre. La transmission de la trichinellose, qui est causée par un parasite monoxène, est accomplie seulement par prédation, cannibalisme ou nécrophagie. Les études épidémiologiques ont d é m o n t r é l'importance du renard comme réservoir de Trichinella sp. Le r e n a r d n'est pas c o n n u p o u r des t e n d a n c e s cannibales ; des tests conduits par Macdonald ont montré que les renards répugnent à consommer la chair d'autres renards (52). Toutefois, Rossi et coll. ont montré lors du Symposium de Nancy que le froid hivernal peut tuer des renards dans les régions montagneuses, et la famine peut pousser les r e n a r d s survivants à m a n g e r ces carcasses (72). La rage canine a également été évoquée au Symposium de Nancy, n o t a m m e n t dans la contribution de Wandeler et coll. (90). Cette étude démontre la variabilité des réseaux de diffusion et de persistance des zoonoses et montre que les connexions entre classes d'individus et entre espèces différentes (chiens et h o m m e s ) , interviennent souvent à plusieurs niveaux d'organisation (c'est-à-dire culturel, comportemental, alimentaire). L'interruption des cycles parasitaires s'est donc révélée plus difficile à réussir que ne l'avaient espéré les autorités sanitaires. Moyens defaciliter la transmission Les parasites a d o p t e n t g é n é r a l e m e n t des stratégies d é m o g r a p h i q u e s de type «r» (fondées sur la prolifération des formes de diffusion, telles que les œufs, les larves et les kystes). Toutefois, C o m b e s a m o n t r é que de n o m b r e u s e s espèces modifient ou provoquent des comportements de l'hôte qui favorisent la transmission (22). E n raison de l'infection par le parasite, les mouvements de l'hôte sont orientés en direction de points favorables au contact entre l'hôte et le parasite. Ou bien encore, l'infection par le parasite crée des situations de contre-mimétisme qui facilitent l'ingestion d'un parasite ou d'un hôte parasité par un prédateur. De nombreuses études ont confirmé, par exemple, q u ' u n rongeur infesté par des larves de Trichinella ou Toxoplasma a d o p t e r a un c o m p o r t e m e n t qui facilitera sa capture par un prédateur. Toutefois, la disponibilité de proies affaiblies par l'action du parasite pose un dilemme au prédateur : en effet, un prédateur peut soit capturer une proie affaiblie afin de d é p e n s e r moins d ' é n e r g i e , mais il court le risque de devenir infecté, soit dépenser de l'énergie en essayant de capturer une proie saine, mais il risque alors de mourir de faim (58). D ' a u t r e s exemples de changements de c o m p o r t e m e n t induits par les parasites sont illustrés par l'augmentation des niveaux d'activité (46), la réduction de la vitesse des d é p l a c e m e n t s (67, 68) ou bien la p e r t e des réflexes de néophobie (47). Le rythme biologique des microfilaires, qui migrent à l'intérieur du corps en traversant le réseau des capillaires sous-cutanés, est lié au rythme de l'activité nycthémérale du vecteur, un moustique piqueur (11,19,45). Ces types de comportement résultent-ils automatiquement de la spoliation ou des lésions tissulaires induites p a r la p r é s e n c e du p a r a s i t e (par exemple, les élans lourdement infestés par des larves hépatiques d'Echinococcus granulosus sont plus facilement capturés par les loups) (55), ou bien le comportement est-il modifié de façon à favoriser la transmission à l'aide de médiateurs chimiques (c'est-à-dire : hormones, neuromédiateurs), dont la sécrétion serait modifiée par le parasite ? Les trypanosomes modifient la sécrétion de serotonine, ce qui change le rythme circadien de campagnols 222 du genre Microtus (76). Des essais sur des hamsters dorés mâles (Mesocricetus auritus) suggèrent q u e l'infection par Schistosoma mansoni produit u n e augmentation différentielle de l'activité Opioide endogène. Ces Opioides influent sur la régulation du comportement alimentaire et sur l'agressivité (49). P e u d ' a t t e n t i o n a été p o r t é e à ces aspects dans le cas de microparasites. Il est seulement connu que quelques Carnivores infestés par des agents pathogènes voient leurs déplacements désorganisés, ce qui pourrait favoriser, par exemple, la transmission de la tuberculose chez le blaireau (20) et de la rage chez le renard (Vulpes vulpes) (7). Modèles épidémiques simples Les progrès de la modélisation m a t h é m a t i q u e ont considérablement clarifié la compréhension de l'écologie des maladies contagieuses. Admettant qu'une population hôte peut être hétérogène et avoir une démographie variable, les modèles déterministes d'Anderson et May (2) et de May et Anderson (54) ont ouvert une voie particulièrement intéressante qui est toujours explorée aujourd'hui. L'intérêt de ces modèles est leur simplicité. Néanmoins, à différents stades de développement d'une maladie, le hasard peut jouer un rôle essentiel : en phase d'initiation ou d'extinction d'une maladie au sein d ' u n e population h ô t e de petite taille, ou lorsque la distribution de l'infection est hétérogène, des modèles stochastiques plus sophistiqués sont indispensables (59) mais ceux-ci sont moins accessibles aux biologistes. La population peut être divisée en compartiments homogènes, en fonction du stade de l'infection, ce qui permet de simuler chaque événement pour chaque individu. La transition d'un c o m p a r t i m e n t (ou d'un stade) au suivant, est calculée p o u r chaque période de temps par des ajustements successifs, déterminés par les observations ou les estimations qui sont faites. D a n s le cas des microparasites, les compartiments sont constitués par les classes de la population hôte (c'est-à-dire : individus sensibles, individus à différents stades de l'infection, individus malades). Dans le cas de macroparasites, les différents stades de la population du parasite (les œufs, les larves de différents stades et les adultes) sont simulés aux fur et à mesure de leur apparition chez les hôtes ou dans l'environnement extérieur. U n e fois connus l'effectif de la population et son taux d'accroissement, un modèle nécessite seulement quelques paramètres de base. Dans sa forme déterministe, l'équation de base donne le nombre d'hôtes infectés par unité de temps de la façon suivante (5) : dY = (ßX-d)Y dt où : Y = densité des hôtes infectés ; X = densité des hôtes susceptibles ; ß = coefficient de transmission ; 1/d = espérance de vie d'un h ô t e infecté, d é t e r m i n é e p a r les taux de mortalité de l'hôte et de guérison de l'infection. L'amplitude de « R » , le taux reproductif de base, est d'une importance cruciale. Dans le cas d'un microparasite, R est le nombre de cas secondaires par unité de temps (c'est-à-dire le nombre d'hôtes infectés par un cas initial). La tuberculose du blaireau en fournit un bon exemple (4). D a n s le cas d'un macroparasite, R est la descendance moyenne d'un parasite (5). R est donné par : 0 0 0 0 R = ß/d 0 223 Les considérations qui vont suivre c o n c e r n a n t la diffusion et la persistance des maladies des mammifères, ainsi que l'impact des parasites sur les populations et les peuplements, sont dans une large mesure inspirées par les modèles d'Anderson et May, déjà mentionnés (2,5,53,54) et par quelques autres. Diffusion et persistance L'origine des maladies A l'origine, t o u t e maladie se p r o p a g e en suivant un processus d'invasion. C e t t e invasion résulte de changements brutaux dans les relations hôte-parasite, qui rendent le parasite pathogène pour l'hôte. Le changement peut être d'origine endogène, dû à une modification génétique de l'hôte (qui devient sensible) ou du parasite (qui devient pathogène) ; le c h a n g e m e n t p e u t être exogène, m e t t a n t en contact un h ô t e et un parasite qui étaient auparavant séparés. La p r e m i è r e origine est p e u probable, mais existe en tant que processus de l'évolution. La seconde origine était é g a l e m e n t improbable avant que l'Homme ne perturbe la biosphère en modifiant les écosystèmes et en mettant en contact les pathobiocœnoses de la planète. Il existe peu d'études portant sur l'origine lointaine des maladies de la faune, mais une revue des parasitoses de l ' H o m m e , faite p a r C o m b e s (21), est à cet égard très instructive. Cet auteur compare l'histoire évolutive de l'Homme et des macroparasites, suggérant que les faunes parasitaires des proies ou des symbiotes de l ' H o m m e sont devenues capables de coloniser ce d e r n i e r c o m m e nouvel h ô t e , à la suite de changements dans le comportement humain. Ensuite ces parasites étrangers ont infecté l'Homme, à la faveur de nouvelles adaptations génétiques mutuelles. Invasion Les modèles déterministes (30) précisent que le succès d'une invasion repose sur le fait qu'un agent pathogène doit avoir accès à un groupe suffisamment dense d'individus sensibles. Différentes stratégies permettent aux parasites envahisseurs de contrecarrer l'effet d'une densité trop faible d'hôtes sensibles : transmission verticale (de la mère à la descendance), contournement des défenses immunitaires (variabilité antigénique des influenzavirus et des rétrovirus), diffusion par des vecteurs, etc. Néanmoins, dans le cas de cycles h e t e r o x è n e s , le succès de l'invasion nécessite également des conditions favorables p o u r la survie et la p r o p a g a t i o n des hôtes intermédiaires. Les modèles indiquent que les macroparasites, qui ont un cycle direct, sont de bons envahisseurs, puisqu'ils nécessitent u n e densité critique seuil basse, et que les stades adultes des parasites donnent naissance à un grand nombre de stades infestants ayant une longue durée de vie. D e façon opposée, les microparasites à transmission horizontale, qui sont très pathogènes ou qui permettent une guérison rapide avec une immunité durable, sont de mauvais envahisseurs. Persistance Afin de persister au sein d'une population, un envahisseur a besoin d'un n o m b r e suffisamment élevé d'hôtes. Pour cette raison, la persistance de maladies sur de petites îles est difficile (par exemple la rage en Corse ou la rougeole en Islande). Les stratégies employées pour contrebalancer l'effet de populations hôtes insuffisantes impliquent la prolongation de la durée de vie des stades infectants (par exemple, de longues périodes 224 d'incubation des virus lents) et le recours à des réservoirs ou à des formes de survie extérieures (par exemple, des spores). Le nouvel équilibre entre le parasite et ses hôtes peut être stable ou fluctuant (53). Les microparasitoses ont t e n d a n c e à faire varier l'incidence ou les effectifs de la p o p u l a t i o n h ô t e , car elles p r o v o q u e n t soit u n e forte m o r t a l i t é , soit u n e immunité durable, accompagnées p a r un renouvellement périodique des individus sensibles. Pour des raisons exactement inverses, l'action des macroparasites tend à instaurer des équilibres plus stables. On observe souvent dans la nature des variations de l'incidence d'un parasite au sein de sa population hôte. L'image statique de ce qui est observé à un moment et en un lieu donnés est la résultante du pouvoir pathogène du parasite et de la charge parasitaire. L'impact du parasite a u g m e n t e lorsque son taux de r e p r o d u c t i o n dépasse celui de l'hôte. L'amplitude de l'effet régulateur sera déterminée par un facteur qui tient compte de l'aggrégation du parasite au sein de la population hôte. ÉCOLOGIE DES HÔTES Impact sur les populations Les populations réduites par les parasites n'atteignent généralement pas le seuil d'extinction. Les effets de la mortalité dépendent de la densité des individus sensibles. Ces effets sont moins dramatiques lorsque la population décroît ou s'immunise. L'équilibre hôte-parasite peut donc demeurer plus ou moins stable. Les facteurs de stabilité dérivent de l'absence de spécificité du parasite (hôtes multiples) ou d'une mortalité qui augmente plus rapidement que la charge parasitaire. U n e réduction du taux de reproduction de l'hôte, provoquée par le parasite, la reproduction du parasite à l'intérieur de l'hôte et les retards de développement des stades de transmission, ont un effet déstabilisateur. L'influence de ces facteurs a été illustrée au Symposium de Nancy par des exemples tirés essentiellement de la faune d ' A m é r i q u e du Nord et d ' E u r o p e . Les parasites opportunistes peuvent exercer une pression démographique sur leur hôte, comme cela a été suggéré pour des infections virales non spécifiques chez les rongeurs, m ê m e en l'absence d'épidémie caractérisée (26,27,56), ou dans le cas de Capillaria hepatica (51, 77). Quarante ans après son introduction, le virus de la myxomatose continue à réguler les populations de lapins (Oryctolagus cuniculus) (33, 85), et vingt ans après son apparition en Suède, la gale sarcoptique maintient toujours les populations de renards à des niveaux inférieurs à la normale (60). Impact quantitatif sur les peuplements Les modèles déterministes d'Anderson et May (5) sont encore d'un grand intérêt pour étudier l'impact des maladies sur les peuplements d'au moins trois espèces : un parasite, un prédateur et une proie ou un compétiteur. Le Symposium de Nancy a accordé une place importante à l'étude des transferts de faune (92, 93) afin de m o n t r e r les conséquences de l'introduction, à l'intérieur d'un peuplement, de nouveaux hôtes potentiels pour les agents pathogènes. Premièrement, si l'hôte qui est introduit est sain et «naïf», il sera incapable de résister à l'attaque par des agents pathogènes indigènes ; Mihok et coll. (57) illustrent cette 225 possibilité par l'exemple du rhinocéros (Diceros bicornis). U n autre exemple est la disparition de douze couples de campagnols de Sundevalle (Clethrionomys rufocanus) : introduits dans un enclos, ils sont morts des suites de l'infestation massive par des tiques (Ixodes trianguliceps), bien que le campagnol indigène (C. glareolus) soit très rarement affecté (88). Deuxièmement, si un «nouvel» hôte héberge des parasites, comme c'est souvent le cas, il p e u t c o n t a m i n e r d ' a u t r e s espèces de son nouvel habitat lorsqu'elles lui sont proches sur le plan taxinomique. Les modèles prédisent que, dans ces conditions, l'hôte résidant (H1) peut s'éteindre du fait de l'attaque par le nouveau parasite, introduit avec un hôte exogène ( H ) , si : 2 - le parasite peut persister dans des populations peu denses de H ; - le pouvoir pathogène du parasite est élevé pour H1 ; - la transmission croisée de H vers H1 est efficace. 2 2 Un exemple bien connu de telles invasions est la disparition du caribou (Rangifer tarandus) des provinces maritimes du Canada à la suite de l'attaque par un parasite méningé (Parelaphostrongylus tenuis) introduit en m ê m e temps que le cerf à q u e u e blanche (Odocoileus virginianus) (1). Toutefois, l'hypothèse que ce parasite méningé provoque un déclin des p o p u l a t i o n s d'élans (Alces alces) est toujours un sujet de controverses, puisque l'espèce persiste dans les zones d'enzootie (36,63,64). Woodford et Rossiter (93) ont donné de nombreux autres exemples de risques liés aux transferts de faune. Q u a n d un parasite a t t a q u e deux espèces qui sont en compétition, l'infection de l'espèce d o m i n a n t e p e u t faciliter la coexistence de la seconde espèce qui était auparavant dominée par la première. Les proportions de lièvres et de lapins ont été inversées à la suite de l'apparition de la myxomatose. Cet exemple est le seul connu, parmi les mammifères, de l'influence d'un agent p a t h o g è n e sur deux c o m p é t i t e u r s potentiels, quoiqu'il ne s'agisse pas à p r o p r e m e n t parler d'un cas de compétition directe. Barnes et Tapper (13) expliquent que l'augmentation du couvert végétal qui a suivi la diminution de la p o p u l a t i o n de lapins, p e u t s i m p l e m e n t avoir amélioré les chances de survie des levrauts nouveau-nés. L ' i n t r o d u c t i o n d'un p a r a s i t e p e u t é g a l e m e n t déstabiliser l'équilibre e n t r e un prédateur et sa proie. L'infection de la proie peut conduire à une réduction du n o m b r e des p r é d a t e u r s lorsque leur r e p r o d u c t i o n d é p e n d de l ' a b o n d a n c e de la proie. P a r exemple, la myxomatose n'a pas affecté les prédateurs généralistes, tels que les renards, qui ont reporté leur activité prédatrice sur les campagnols, mais la maladie a affecté certaines espèces de prédateurs spécialistes (33, 81). Un des effets de la régression de la peste bovine dans les parcs africains a été l'augmentation spectaculaire de plusieurs grands prédateurs du gnou (15, 29). Toutefois à l'intérieur du Serengeti, par exemple, cette augmentation s'est produite plus ou moins rapidement selon les habitats (61). La présence d'une maladie chez un p r é d a t e u r p e u t conduire à stabiliser, voire à augmenter les effectifs de ses proies. Il existe une intéressante confirmation de cette prédiction dans le cas de l'impact de la gale du renard sur la densité des populations de lièvres en Suède (23). D a n s les secteurs où la prévalence de la maladie est faible, les populations de lièvres ont continué à fluctuer, comme dans le passé. Mais à l'opposé, dans les secteurs de forte prévalence, les fluctuations ont cessé et les populations de lièvres ont augmenté de façon significative. 226 Généralement, une espèce donnée subit l'agression de plusieurs agents pathogènes, qui interagissent entre eux. Ces interactions ouvrent un vaste champ d'investigation scientifique particulièrement complexe, dans lequel des parasites peuvent se neutraliser les uns les autres, entrer en compétition ou agir de façon synergique. B o a g (17) a montré, par exemple, que la myxomatose provoque une augmentation saisonnière de l'infestation des lapins par les helminthes. D a n s leur contribution au Symposium de Nancy, Stenvers et coll. (80) mentionnent la coinfection de morbillivirus et herpèsvirus chez des phoques. Bien que l'effet réel de cette coinfection sur la mortalité de masse en Mer du Nord ne soit pas encore clarifié, la mortalité de masse des p h o q u e s (Phoca vitulina) le long des côtes du nord de l'Europe en 1988, a soulevé des interrogations sur l'influence de ces infections sur la dynamique des populations de mammifères marins. Harwood et Hall (44) arrivent à la conclusion que cette mortalité de masse peut jouer un rôle plus important dans la dynamique des populations de plusieurs espèces, que les facteurs qui dépendent de la densité. COÉVOLUTION : IMPACT GÉNÉTIQUE MUTUEL Il est généralement admis que l'établissement d'un équilibre entre un hôte et un agent pathogène tend à affaiblir le pouvoir pathogène du parasite. Ceci est contredit par des observations de terrain et par les modèles d'Anderson et May (3). En réalité, les résultats de cette confrontation d é p e n d e n t à la fois de la virulence et du taux de transmission. La coexistence de l'hôte et du parasite peut provoquer une diminution ou une perte de la virulence (faible effet pathogène) si le succès évolutif du parasite dépend de la survie de l'hôte : plus longtemps survivra l'hôte, meilleures seront les chances du parasite d'être transmis. En revanche, si la transmission ne dépend pas de la survie de l'hôte, les passages successifs du parasite peuvent augmenter sa virulence pour l'espèce hôte. La réponse fondamentale d'un changement dans la virulence du parasite est un changement symétrique dans la sensibilité de l'hôte, mais chez les mammifères le temps de génération de l'hôte est infiniment plus long que celui du parasite. Cette réponse adaptative de l'hôte se produira donc beaucoup plus lentement. En conséquence, il est difficile de trouver de bons exemples d'adaptations mutuelles de mammifères hôtes et d'agents pathogènes dans les cas d'invasions récentes, telles que la rage ou la m y x o m a t o s e , et ceci en dépit des tentatives de d é m o n t r e r cette coévolution. Carey et McLean (18) ont montré comment le virus de la rage contourne la résistance potentielle d'une espèce hôte, en passant à une autre (par exemple, du chien au renard et à la mouffette), mais ils ne trouvent aucune évidence de l'atténuation de la virulence du lyssavirus, ni d'une augmentation de la résistance de l'hôte. Blancou et coll. (16) ont suggéré l'existence de biotypes du virus r a b i q u e qui, en accord avec les prédictions du modèle, tendraient à devenir plus pathogènes et plus virulents pour l'hôte qui leur est homologue. Compte tenu de ce mode de transmission (excrétion d ' u n e g r a n d e q u a n t i t é de virus, bien que très peu de virus soit nécessaire pour la contamination), la maladie peut être maintenue facilement à condition qu'un renard enragé puisse infecter, en m o y e n n e , un a u t r e animal sensible (ou l é g è r e m e n t plus q u ' u n , c'est-à-dire R > 1) (10). D a n s le cas de la rage, la survie de l'hôte n'est pas nécessairement liée à celle du virus, et on se place donc dans un mode de coexistence antagoniste, conforme aux prédictions d'Anderson et May (3). 0 Dans le cas du virus de la myxomatose, il existe cinq degrés de virulence. Les souches de virulence intermédiaire (et non les niveaux de virulence les plus faibles) sont celles 227 qui persistent le mieux p a r c e qu'elles s e m b l e n t avoir la meilleure efficacité de transmission, du moins lorsque le vecteur principal est un m o u s t i q u e . Le développement d'une résistance innée parmi les lapins reste un sujet de controverses. Ross et Sanders (71) ont mis en évidence une augmentation progressive de la résistance innée chez des lapins de garenne (comparativement aux lapins de laboratoire, chez qui la résistance d e m e u r e inchangée). Williams et coll. (91) n ' o n t pas pu confirmer ces résultats lorsqu'ils ont comparé la résistance de lapins dans des zones bioclimatiques différentes d'Australie, mais Sobey et Conolly (79) ont suggéré que le fondement de cette résistance n'était pas génétique, même si elle était transmissible. Comme le concluent Anderson et May (3), le polymorphisme génétique extrême des populations animales naturelles pourrait être expliqué dans une large mesure par la pression sélective des parasites. L'exemple de la diversité génétique du mouton Soay sur l'île de Saint-Kilda (41) confirme cette h y p o t h è s e , puisque les p r é d a t e u r s et compétiteurs sont absents de cette île. On y a en effet détecté un lien entre le génotype, la survie et la résistance des moutons, ce qui suggère que les nématodes peuvent jouer un rôle important dans le maintien de la diversité génétique du mouton de Saint-Kilda. CONCLUSION : SANTÉ, GESTION ET BIOLOGIE DE LA CONSERVATION Il existe de nombreuses applications, en santé humaine et animale, des connaissances scientifiques portant sur l'écologie des maladies des mammifères en liberté. Dans son introduction (non publiée) au Symposium de Nancy, le Professeur Rioux a souligné l'intérêt de la connaissance de l'histoire naturelle des maladies humaines transmises par des vecteurs ou de celles dont le réservoir appartient à la faune sauvage (par exemple la leishmaniose au Maroc) (69). L'étude écologique d'une zoonose est plus facile lorsque celle-ci est transmise par un vecteur, facteur clé de la répartition de la maladie chez l'Homme. Dans les cas où un ou deux hôtes du cycle sont des mammifères sauvages et que ce cycle comporte une phase de survie dans le milieu extérieur, la recherche des descripteurs de l'environnement devient plus difficile, comme l'illustre l'exemple de l'échinococcose multiloculaire (14,32,65) et l'on progresse alors avec lenteur. En E s p a g n e , A r r i o l a b e n g o a Igarza et coll. (6) ont m o n t r é que les chiens errants ruraux étaient davantage parasités que leurs homologues urbains, sans doute en raison des différences de leur régime alimentaire (carcasses d'ovins et de l a g o m o r p h e s ) . Jouent-ils p o u r a u t a n t un rôle plus i m p o r t a n t dans la transmission des zoonoses à l'Homme, comme cela a été suggéré dans le cas de l'échinococcose (66) ? Dans les pays tropicaux, les grandes espèces domestiques sont souvent élevées de façon extensive et sont peu médicalisées. D e ce point de vue, leur statut n'est pas très différent de celui des mammifères sauvages en totale liberté. Ces derniers posent des problèmes aux animaux domestiques, parce qu'ils peuvent être une source d'agents pathogènes ou un foyer p e r m a n e n t d'infection p e r s i s t a n t e ( d e r m a t o p h i l o s e du dromadaire) (37), ou e n c o r e parce qu'ils sont responsables de la r é a p p a r i t i o n de certaines infections (pleuropneumonie contagieuse bovine) (62). La situation est compliquée par le fait que les animaux sauvages sont souvent accusés d'être des réservoirs d'infections transmissibles au cheptel domestique, voire m ê m e à l'Homme (34,39,48,73,82). 228 Existe-t-il donc des moyens de conserver des ressources durables de faune sauvage, tout en contrôlant ces maladies ? Les modèles mathématiques apportent une aide précieuse dans le choix des mesures appropriées (59). Le bétail doit-il être vacciné et le «réservoir» détruit ou bien devrait-on vacciner les deux populations ? En effet, il existe désormais des possibilités de vacciner ou de traiter les réservoirs sauvages (42,70,74), alors que le tir des animaux infectés, ou de ceux qu'on considère comme nuisibles, peut s'avérer plus néfaste qu'utile (38,43). Dans le cas de mammifères en liberté, le succès de ces mesures nécessite un effort proportionnel à la densité des animaux. En effet, toute intervention de grande ampleur pose d'énormes problèmes financiers. Le coût de telles stratégies de contrôle, en relation avec le problème de la rage du renard, a été étudié par Trewehella à l'occasion du Symposium (84). Les maladies de la faune sauvage ont de n o m b r e u s e s autres caractéristiques intéressantes, en rapport avec la conservation d'espèces naturelles ; une revue en est donnée par Scott (75). Les espèces i n t r o d u i t e s par l ' H o m m e à l'intérieur des écosystèmes insulaires entraînent souvent la destruction de la végétation et causent une grave érosion des sols (chèvre, lapin, vache) ; ou bien, s'il s'agit de prédateurs (chien et chat), ils exterminent la faune indigène. Souvent, ces espèces de p r é d a t e u r s h é b e r g e n t très peu d'agents pathogènes spécifiques et ne subissent aucune contrainte démographique autre que la disponibilité de leurs proies. Ces prédateurs sont donc voués à disparaître après avoir totalement détruit leurs espèces proies. L'introduction volontaire d'agents pathogènes peut permettre le contrôle de ces espèces introduites (28, 51). L'étude de l'écologie des agents pathogènes et les prévisions des modèles mathématiques permettent de définir les conditions du succès de ces introductions. Il faut d o n n e r la préférence aux macroparasites qui ont un cycle direct (sans vecteur) et qui sont transmis par voie sexuelle (transmission monospécifique) (78). A ce jour, il existe peu d'exemples de ce type de contrôle biologique, en raison des résistances de l'opinion publique. Toutefois, l'introduction du virus de la panleucopénie féline a permis un contrôle spectaculaire des populations de chats dans l'île Marion en Antarctique (86), bien qu'il ait été nécessaire de compléter ces mesures par le tir de quelques animaux (87), afin de réussir à améliorer les chances de survie des pétrels (famille des Procellaridae). Les maladies sont bien évidemment un sujet de préoccupation lorsqu'il s'agit de réintroduire des animaux qui ont disparu de leur habitat naturel. D e nombreux risques sanitaires sont associés à ces opérations, qui font l'objet d'une revue détaillée dans cet ouvrage (93). Enfin, dans le cas de l'extrême raréfaction d'une espèce, il est possible qu'une épidémie puisse conduire à son extinction. La disparition du furet à p a t t e s noires (Mustela nigripes) en est l'illustration (83). L'arrivée de la maladie de Carré a conduit à l'extinction rapide de la dernière colonie libre de cette espèce dans le Wyoming. La rage ou la maladie de Carré constituent des menaces spécifiques pour la survie de carnivores comme le lycaon (Lycaon pictus) de Tanzanie (35), et d'autres morbillivirus peuvent avoir un impact d é v a s t a t e u r sur les mammifères marins (89). D a n s d'autres circonstances, une forte mortalité naturelle, liée à un parasite tel q u e Crassicauda boopis, peut menacer la survie d'espèces qui sont devenues aussi rares et dispersées que la baleine bleue (Balaenoptera musculus) (50). Dans ces conditions, il peut s'avérer profitable de sauver même quelques individus par la vaccination ou le traitement. 229 REMERCIEMENTS L ' a u t e u r s o u h a i t e r e m e r c i e r le D o c t e u r A. W a n d e l e r (Institut de r e c h e r c h e s vétérinaires, N e p e a n , C a n a d a ) et le D o c t e u r F. M o u t o u ( C e n t r e national d ' é t u d e s vétérinaires et alimentaires, Maisons-Alfort, France) p o u r leur c o m m e n t a i r e d ' u n e précédente version de ce manuscrit, ainsi que le Docteur R. Mack pour son aide à la traduction en anglais. * BIBLIOGRAPHIE 1. ANDERSON R . C . (1972). - The ecological relationship of meningeal worm and native cervids in North America. J. Wildl. Dis., 8,304-310. 2. ANDERSON R . M . & MAY R . M . (1979). - Population biology of infectious diseases. Part I. Nature, 280,361-367. 3. ANDERSON R . M . & MAY R . M . (1982). - Coevolution of hosts and parasites. Parasitology, 85, 411-426. 4. ANDERSON R . M . & TREWHELLA W. (1985). - Population dynamics of the badger (Meies meles) and the epidemiology of bovine tuberculosis (Mycobacterium bovis). Phil. Trans. R. Soc, Ser. B, 310, 327-381. 5. ANDERSON R . M . & MAY R . M . (1986). - The invasion, persistence and spread of infectious diseases within animal and plant communities. Phil. Trans. R. Soc, Ser. B, 314, 533-570. 6. ARRIOLABENGOA IGARZA A., LUCIENTES CURDI J., GORTAZAR SCHMIDT C. & CALVETE MARGOLLES C. (1992). - Parasitosis of stray dogs in north-eastern Spain. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 (4), 1047-1049. 7. ARTOIS M., AUBERT M.F.A., BLANCOU J., BARRAT J., POULLE M . L . & STAHL P. (1991). - Ecologie des comportements de transmission de la rage. Ann. Rech., vét., 22,163-172. 8. AUBERT M.F.A. (1975). - Contribution à l'étude du parasitisme du renard (Vulpes vulpes L.) par les Ixodidae (Acarina) dans le nord-est de la France. Acarologia, 17 (3), 452-479. 9. A U D Y J.R. (1958). - The localization of diseases with special reference to the zoonoses. Trans. R. Soc. trop. Med. Hyg., 52,308-334. 10. BACON P.J. & MACDONALD D.W. (1980). - To control rabies: vaccinate foxes. New Scientist, 28 August, 640-645. 11. BAIN O . & PETIT G . (1989). - Ecologie de la transmission des filaires. Bull. Ecol, 20 (4), 281-288. 12. BARBEHENN K.R. (1969). - Host-parasite relationships and species diversity in mammals: an hypothesis. Biotropica, 1 (2), 29-35. 13. BARNES R.W.F. & TAPPER S.Ç. (1986). - Consequences of the myxomatosis epidemic in Britain's rabbit (Oryctolagus cuniculus L . ) population on the numbers of brown hares (Lepus europaeus Pallas). Mammal Rev., 16,111-116. 230 14. BAUDOUIN M.-O. & AUBERT M . F . A . ( 1 9 9 3 ) . - Echinococcus multilocularis Leuckart, 1863 dans les Vosges, un parasite du renard (Vulpes vulpes Linnaeus, 1 7 5 8 ) dangereux pour l'Homme. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 12 ( 1 ) , 1 6 1 . 15. BERRY H . H . ( 1 9 8 1 ) . - Abnormal levels of disease and predation as limiting factors for wildebeest in the Etosha National Park. Madoqua, 12 ( 4 ) , 242-253. 16. BLANCOU J., AUBERT M.F.A. & ARTOIS M . ( 1 9 9 1 ) . - Fox rabies. In The natural history of rabies, 2 éd. ( G . M . Baer, édit.). CRC Press, Boca Raton, Floride, 2 5 7 - 2 9 0 . E 17. BOAG B . ( 1 9 8 8 ) . - Observation on the seasonal incidence of myxomatosis and its interactions with helminth parasites in the European rabbit (Oryctolagus cuniculus). J. Wildl. Dis., 24 ( 3 ) , 4 5 0 - 4 5 5 . 18. CAREY A . B . & MCLEAN R.G. ( 1 9 8 3 ) . - The ecology of rabies: evidence of co-adaptation. J. Ecol., 20,777-800. 19. CHABAUD A . , BAIN O., LANDAU I. & PETIT G. ( 1 9 8 6 ) . - La transmission des parasites par vecteurs hématophages : richesse des phénomènes adaptatifs. Vie des Sciences, 3 (5), 469-484. 20. CHEESEMAN C.L., JONES G . W . , GALLAGHER J. & MALLISON P.J. ( 1 9 8 1 ) . - The population structure, density and prevalence of tuberculosis (Mycobacterium (Meies meles) in south-west England. J. appl. Ecol, 18,795-804. bovis) in badgers 21. COMBES C. ( 1 9 9 0 ) . - D ' o ù viennent les parasites de l'homme ? Ann. Parasitol. hum. comp., 65,59-64. 22. COMBES C. ( 1 9 9 1 ) . - Ethological aspects of parasite transmission. Am. Naturalist, 138, 866-880. 23. DANELL K . & HÖRNFELDT B. ( 1 9 8 7 ) . - Numerical responses by populations of red fox and mountain hare during an outbreak of sarcoptic mange. Oecologia, 73,533-536. 24. DAVIS J . W . & ANDERSON R.C. (édit.) ( 1 9 7 1 ) . - Parasitic diseases of wild mammals. Iowa State Univ. Press, Ames, Iowa, 3 6 4 pp. (édit.) ( 1 9 8 1 ) . - Infectious diseases of wild mammals, 2 éd. Iowa State Univ. Press, Ames, Iowa, 4 4 6 pp. 25. DAVIS J . W . , KARSTAD L.H. & TRAINER D . O . E 26. DESCÔTEAUX J.-P. ( 1 9 9 2 ) . - Etude sérologique sur l'incidence de virus murins dans une population de petits rongeurs sauvages (Microtus pennsylvanicus Ord, 1815). In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 ( 4 ) , 1071-1077. 27. DESCÔTEAUX J.-P. & MIHOK S. ( 1 9 8 6 ) . - Serologic study on the prevalence of murine viruses in a population of wild meadow voles (Microtus pennsylvanicus). J. Wildl. Dis., 22,314-319. 28. DOBSON A.P. (1988). - Restoring island ecosystems: the potential of parasites to control introduced mammals. Conserv. Biol, 2 (1), 31-39. 29. DOBSON A.P. & HUDSON P.J. ( 1 9 8 6 ) . - Parasite diseases and the structure of ecological communities. Trends Ecol. Evol, 1 ( 1 ) , 11-15. 30. DOBSON A.P. & MAY R.M. (1986). - Patterns of invasions by pathogens and parasites. In Ecology of biological invasions of North America and Hawaii ( H . Mooney & J. A. Drakes, édit.). Springer Verlag, New York & Berlin, 6 8 - 7 6 . 3 1 . EUZET L. ( 1 9 8 9 ) . - Ecologie et parasitologic Bull. Ecoi, 20 (4), 277-280. 231 32. EWALD D., ECKERT J., GOTTSTEIN B . , STRAUB M. & NIGG H. (1992). - Parasitological and serological studies on the prevalence of Echinococcus multilocularis Leuckart, 1863 in red foxes (Vulpes vulpes Linnaeus, 1758) in Switzerland. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 (4), 1057-1061. 33. FLOWERDEW J.R., TROUT R.C. & Ross J. (1992). - Myxomatosis: population dynamics of rabbits (Oryctolagus cuniculus Linnaeus, 1758) and ecological effects in the United Kingdom. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11(4), 1109-1113. 34. FOWLER M.E. (1985). - Livestock diseases caused by wild mammals. In Parasites, pests and predators (S.M. Gaafar, W.E. Howard & R.E. Marsh, édit.). Elsevier Science Publishers, Amsterdam, 509-535. 35. GASCOYNE S.C., LAURENSON M.K., BURROWS R., LELO S. & BORNER M. (1991). - Outbreak of rabies and vaccination of wild dogs (Lycaon pictus) in the Serengeti ecosystem. In Symposium sur la santé et la gestion des mammifères en liberté, CNEVA-LERPAS, 14-17 octobre, Nancy, France. 36. GILBERT F.F. (1992). - Retroductive logic and the effects of meningeal worms: a comment. J. Wildl. Manag., 56 (3), 614-616. 37. GITAO C.G. (1992). - Dermatophilosis in camels (Camelus dromedarius Linnaeus, 1758) in Kenya. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 (4), 1079-1086. 38. GORTAZAR SCHMIDT C, CALVETE MARGOLLES C, LUCIENTES CURDI J. & ARRIOLABENGOA IGARZA A. (1993). - Estimation par deux méthodes différentes de la densité des populations de chiens errants dans le nord-est de l'Espagne. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 12 (1), 190. 39. GRETH A., CALVEZ D., VASSART M. & LEFEVRE P.-C. (1992). - Serological survey for bovine bacterial and viral pathogens in captive Arabian oryx (Oryx leucoryx Pallas, 1776). In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 (4), 1163-1168. 40. GRMEK M.D. (1983). - Les maladies à l'aube de la civilisation occidentale. Payot, Paris, 527 pp. 41. GULLAND F., ALBON S.D., PEMBERTON J.M., MOORCROFT P.R. & CLUTTON-BROCK T.H. (1991). - Parasite-associated polymorphism in a cyclic ungulate population (soumis pour publication). 42. HANLON C.A., BUCHANAN J.R., NELSON E., NIu H.S., DIEHL D . & RUPPRECHT C E . (1993). - A vaccinia-vectored rabies vaccine field trial: ante- and post-mortem biomarkers. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 12 (1), 99-107. 43. HARS J. & GAUTHIER D. (1984). - Suivi de l'évolution de la kératoconjonctivite sur le peuplement d'ongulés sauvages du Parc national de la Vanoise (département de la Savoie) en 1983. Trav. sci. Parc nat. Vanoise, 15,157-210. 44. HARWOOD J. & HALL A. (1990). - Mass mortality in marine mammals: its implication for population dynamics and genetics. Trends Ecol. Evol, 5 (8), 254-257. 45. HAWKING F. (1967). - The 24-hour periodicity of microfilariae: biological mechanisms responsible for its production and control. Proc. R. Soc. Lond., B., 169, 59-76. 46. HAY J., AITKEN P.P. & ARNOTT M.A. (1985). - The influence of congenital Toxoplasma infection on the spontaneous running activity of mice. Z. ParasitKde, 71, 459-462. 232 47. HUTCHINSON W . M . , AITKEN P.P. & WELLS B . W . ( 1 9 8 0 ) . - Chronic Toxoplasma infections and familiarity-novelty discrimination in the mouse. Ann. trop. Med. Parasitol., 74 (2), 145-150. 48. IRVIN A . D . ( 1 9 6 6 ) . - Some diseases of free-living wild mammals and their possible relationship to human and domestic animal health. Vet. Rec., 79 (25), 776-785. 49. KAVALIERS M . & PODESTA R. ( 1 9 8 8 ) . - Opioid involvement in parasite-induced behavioural modifications: evidence from hamsters infected with Schistosoma mansoni. Can. J. Zool., 66, 2 6 5 3 - 2 6 5 7 . 50. LAMBERTSEN R.H. (1992). - Crassicaudosis: a parasitic disease threatening the health and population recovery of large baleen whales. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 (4), 1131-1141. 5 1 . MCCALLUM H . I . (1993). - Evaluation of a nematode (Capillaria hepatica Bancroft, 1893) as a control agent for populations of house mice (Mus musculus domesticus Schwartz and Schwartz, 1 9 4 3 ) . In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 1 2 ( 1 ) , 83-93. 52. MACDONALD D . W . ( 1 9 7 7 ) . - On food preference of the red fox. Mammal Rev., 7 (1), 7-23. 53. MAY R . M . & ANDERSON R . M . ( 1 9 7 8 ) . - Regulation and stability of host-parasite population interactions. J. Anim. Ecol, 47,249-267. 54. MAY R.M. & ANDERSON R.M. (1979). - Population biology of infectious diseases. Part II. Nature, 280,455-461. 55. MEISSIER F., RAU M . E . & MCNEILL M . A . ( 1 9 8 9 ) . - Echinococcus granulosus (Cestoda: Taenidae) infections and moose-wolf population dynamics in southwestern Quebec. Can. J. Zool, 67, 2 1 6 - 2 1 9 . 56. MIHOK S., TURNER B.N. & IVERSON S.L. ( 1 9 8 5 ) . - T h e characterisation of vole population dynamics. Epidemiol. Monogr., 55 (4), 399-420. 57. MIHOK S., OLUBAYO R . O . & MOLOO S.K. ( 1 9 9 2 ) . - Trypanosomiasis in the black rhinoceros (Diceros bicornis Linnaeus, 1 7 5 8 ) . In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 ( 4 ) , 1169-1173. 58. MINCHELLA D . J . & SCOTT M . E . ( 1 9 9 1 ) . - Parasitism, a cryptic determinant of animal community structure. Trends Ecol. Evol, 6 (8), 250-254. 59. MOLLINSON D . (1987). - Population dynamics of mammalian diseases. Symp. zool. Soc, Lond., 58, 3 2 9 - 3 4 2 . 60. MÖRNER T. ( 1 9 9 2 ) . - Sarcoptic mange in Swedish wildlife. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 (4), 1115-1121. 61. MURRAY M . , CARO T. & DOBSON A. ( 1 9 9 2 ) . - The dynamics of Serengeti research. Trends Ecol. Evol, 7 ( 4 ) , 108-110. 62. NAWATHE D . R . (1991). - Resurgence of contagious bovine pleuropneumonia in Nigeria. In Symposium sur la santé et la gestion des mammifères en liberté, CNEVA-LERPAS, 14-17 octobre, Nancy, France. 63. NUDDS T.N. ( 1 9 9 0 ) . - Retroductive logic in retrospect: the ecological effects of meningeal worms. J. Wildl. Manag., 54 ( 3 ) , 396-402. 64. NUDDS T.N. ( 1 9 9 2 ) . - Retroductive logic and the effects of meningeal worms: a reply. J. Wildl. Manag., 56 (3), 617-619. 233 65. PESSON B . CARBIENER R. ( 1 9 8 9 ) . - Ecologie de l'échinococcose alvéolaire en Alsace, le parasitisme du renard roux (Vulpes vulpes L.). Bull. Ecol., 20 ( 4 ) , 295-301. 66. PETAVY A.F., DEBLOCK S. & WALBAUM S. ( 1 9 9 1 ) . - Life cycles of Echinococcus multilocularis in relation to human infection. J. Parasitol., 77 (1), 133-137. 67. RAU M.E. ( 1 9 8 3 ) . - The open-field behaviour of mice infected with Trichinella spiralis. Parasitology, 86, 3 1 1 - 3 1 8 . 68. RAU M.E. & PUTTER L. (1984). - Running responses of Trichinella spiralis-infected CD-1 mice. Parasitology, 89, 579-583. 69. R i o u x J., DEREURE J. & PERIERES J. ( 1 9 9 0 ) . - Approche écologique du «risque épidémiologique». L'exemple des leishmanioses. Bull. Ecol., 21 ( 1 ) , 1-9. 70. ROSATTE R.C., MACINNES C.D., POWER M.J., JOHNSTON D.H., BACHMANN P., NUNAN C.P., WANNOP C , PEDDE M. & CALDER L. ( 1 9 9 3 ) . - Tactics for the control of wildlife rabies in Ontario (Canada). In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 1 2 ( 1 ) , 9 5 - 9 8 . 71. Ross J. & SANDERS M.F. ( 1 9 7 7 ) . - Innate resistance to myxomatosis in wild rabbits in England. J. Hyg, Camb., 79,411-415. 72. Rossi L., POZIO E., MIGNONE W . , ERCOLINI C. & DINI V. ( 1 9 9 2 ) . - Epidemiology of sylvatic trichinellosis in north-western Italy. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 ( 4 ) , 1039-1046. 73. SALIKI J.T. & PASTORET P.-P. ( 1 9 8 5 ) . - Rôle de la faune sauvage dans l'épizootiologie de certaines infections virales du cheptel domestique en Afrique. Cah. Ethol. appl, 5 ( 1 ) , 71-102. 74. SCHELLING U., FRANK W . & Lucius R. ( 1 9 9 1 ) . - Control of alveolar echinococcosis by fox baiting with praziquantel. In Symposium sur la santé et la gestion des mammifères en liberté, CNEVA-LERPAS, 1 4 - 1 7 octobre, Nancy, France. 75. SCOTT M.E. ( 1 9 8 8 ) . - The impact of infection and disease on animal populations: implications for conservation biology. Conserv. Biol, 2 (1), 40-56. 76. SEED J.R. & KHALILI N . ( 1 9 7 1 ) . - T h e change in locomotor rhythms of Microtus montanus infected with Trypanosoma gambiense. J. interdiscipl. Cycle Res., 2 ( 1 ) , 91-99. 77. SINGLETON G.R. & MCCALLUM H.I. ( 1 9 9 0 ) . - The potential of Capillaria hepatica to control mouse plagues. Parasitol. Today, 6 ( 6 ) , 190-193. 78. SMITH G. & DOBSON A.P. ( 1 9 9 2 ) . - Sexually transmitted diseases in animals. Parasitol. Today, 8 ( 5 ) , 159-166. 79. SOBEY W.R. & CONOLLY D. ( 1 9 8 6 ) . - Myxomatosis: non-genetic aspects of resistance to myxomatosis in rabbits, Oryctolagus cuniculus. Aust. J. Wildl. Res., 13,177-187. 80. STENVERS O., ZHANG X.M. & LUDWIG H. ( 1 9 9 2 ) . - Herpesvirus infections in seals: a summary of present knowledge. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 ( 4 ) , 1151-1154. 81. SUMPTION K.J. & FLOWERDEW J.R. ( 1 9 8 5 ) . - The ecological effects of the decline in rabbits (Oryctolagus cuniculus L.) due to myxomatosis. Mammal Rev., 4 , 1 5 1 - 1 8 6 . 82. THOMSON G.R., VOSLOO W . , ESTERHUYSEN J.J. & BENGIS R.G. ( 1 9 9 2 ) . - Maintenance of foot and mouth disease viruses in buffalo (Syncerus caffer Sparrman, 1 7 7 9 ) in Southern Africa. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 11 (4), 1097-1107. 234 83. THORNE E . T . & WILLIAMS E. ( 1 9 8 8 ) . - Disease and endangered species: the black-footed ferret as a recent example. Conserv. Biol., 2 ( 1 ) , 66-74. 84. TREWHELLA W.J. (1991). - Density dependence? In Symposium sur la santé et la gestion des mammifères en liberté, CNEVA-LERPAS, 1 4 - 1 7 octobre, Nancy, France. 85. TROUT R.C., ROSS J. & Fox A.P. ( 1 9 9 3 ) . - Does myxomatosis still regulate numbers of rabbits (Oryctolagus cuniculus Linnaeus, 1 7 5 8 ) in the United Kingdom? In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 12 (1), 35-38. 86. VAN A A R D E R.J. & SKINNER J.D. ( 1 9 8 1 ) . - The feral cat population at Marion Island: characteristics, colonization and control. Com. nat. fr. Rech. antarctiques, 51,281-288. 87. VAN RENSBURG P.J.J. & BESTER M.N. ( 1 9 8 8 ) . - Experiments in feral cat population reduction by hunting on Marion Island. S. Afr. J. Wildl. Res., 18 ( 2 ) , 4 7 - 5 0 . 88. VIITALA J., KOJOLA T. & YLÖNEN H. ( 1 9 8 6 ) . - Voles killed by ticks: an unsuccessful attempt to introduce north Finnish Clethrionomys rufocanus into an enclosure in central Finland. Ann. Entomol. fenn., 52,32-35. 89. VISSER I.K.G., BRESSEM M.F. VAN, BILDT M.W.G. VAN DE, GROEN J., ÖRVELL C , RAGA J.A. & OSTERHAUS A.D.M.E. ( 1 9 9 3 ) . - Prevalence of morbilliviruses among pinniped and cetacean species. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 1 2 ( 1 ) , 1 9 7 - 2 0 2 . 90. WANDELER A.I., MATTER H.C., KAPPELER A. & BUDDE A. ( 1 9 9 3 ) . - The ecology of dogs and canine rabies: a selective review. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 12 ( 1 ) , 51-71. 91. WILLIAMS C.K., MOORE R.J. & ROBBINS S.J. ( 1 9 9 0 ) . - Genetic resistance to myxomatosis in Australian wild rabbits (Oryctolagus cuniculus L.). Aust. J. Zool., 38,697-703. 92. WOODFORD M.H. & KOCK R.A. ( 1 9 9 1 ) . - Veterinary considerations in re-introduction and translocation projects. Symp. zool. Soc, Lond., 62,101-110. 93. WOODFORD M.H. & ROSSITER P . B . ( 1 9 9 3 ) . - Disease risks associated with wildlife translocation projects. In Santé et gestion des mammifères en liberté. Rev. sci. tech. Off. int. Epiz., 1 2 ( 1 ) , 1 1 5 - 1 3 5 .
