Rapport bibliographique

Université de Bourgogne - Master STS – ETE- Spécialité Biologie des Organismes et des
Populations - Parcours Ecologie Comportementale et Conservation
Rapport bibliographique de Master deuxième année, année universitaire 2010-2011
Rôle de la dépression de
consanguinité dans le risque
d’extinction des petites populations
Par Céline De Fazio
Réalisé sous la direction de Xavier Fauvergue, Chargé de Recherche
Et Nicolas Ris, Ingénieur de recherche
Laboratoire d’accueil
Équipe Biologie des Population en Interaction
UMR INRA-CNRS-UNSA 1301 Interactions Biotiques et Santé Végétale
400 Route des Chappes, BP167, 06903 Sophia-Antipolis Cedex
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Remerciements
Je tiens à remercier Xavier Fauvergue, Nicolas Ris et Chloé Vayssade pour la qualité de
leurs encadrements. Un très grand merci pour votre disponibilité et vos précieux conseils qui ont
permis d’améliorer et de faciliter la rédaction de ce rapport bibliographique.
2
Sommaire
INTRODUCTION.......................................................................................................................4
I. CARACTERISTIQUES DE LA DEPRESSION DE CONSANGUINITE.......................6
1) Base génétique...........................................................................................................6
2) Mesures de la dépression de consanguinité............................................................7
3) Problèmes de détection.............................................................................................8
4) Effets sur l’aptitude phénotypique..........................................................................9
II. CONSEQUENCES POPULATIONNELLES DE LA DEPRESSION DE
CONSANGUINITE..............................................................................................................11
1) Variabilité génétique...............................................................................................11
2) La purge est-elle efficace dans les petites populations ? ....................................12
3) Risque d’extinction.................................................................................................14
CONCLUSION-PERSPECTIVES.........................................................................................17
BIBILIOGRAPHIE.................................................................................................................19
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INTRODUCTION
Depuis l’apparition de la Vie, des espèces apparaissent et disparaissent continuellement.
L’extinction est donc un phénomène naturel faisant partie du processus évolutif de chaque
espèce. Cependant, une érosion de la biodiversité est actuellement constatée. Son étendue est
telle que 20% de vertébrés, 30% d’invertébrés, 68% de plantes et 50% de champignons et
protistes évalués sont considérés comme menacés (IUCN 2010), poussant certains à parler d’une
sixième crise d’extinction massive (Leakey & Lewin 1995; Chapin et al. 2000; Thomas et al.
2004). La dégradation et la destruction des habitats, la pollution, la surexploitation et
l’introduction d’espèces sont autant de facteurs qui fragilisent les populations naturelles (World
Conservation Monitoring Centre 1992). Les populations d’espèces menacées y sont tout
particulièrement sensibles car elles sont le plus souvent de petite taille ou en déclin (IUCN
2010). Dès lors que le déclin d’une population est entamé, des processus dus au hasard tels que
les catastrophes, la stochasticité démographique, environnementale et génétique peuvent
entrainer la population dans un vortex d’extinction (paradigme des petites populations ;
Caughley 1994). Les petites populations ont donc généralement une persistance limitée dans le
temps en comparaison aux plus grandes populations (Shaffer 1981).
La consanguinité (ou endogamie) se réfère à des phénomènes variés bien que décrivant
tous des situations dans lesquelles l’accouplement se fait entre individus apparentés (i.e.
individus possédant au moins un ancêtre en commun); elle peut donc se définir de plusieurs
façons. D’une part, la consanguinité systématique est due à un choix non aléatoire du partenaire
sexuel mesuré comme un écart à l’équilibre d’Hardy-Weinberg (Glémin 2003). Dans ce cas, la
parenté entre partenaires est donc plus élevée que la parenté moyenne entre individus choisis au
hasard dans une population (Leberg & Firmin 2008). D’autre part, la consanguinité panmictique
est utilisée pour faire référence à la probabilité non nulle que deux gènes d’un individu soient
identiques par descendance au sein d’une population panmictique de taille finie (Glémin 2003;
Leberg & Firmin 2008). Ainsi, en cas de consanguinité panmictique, même si l’association entre
partenaires se fait au hasard, la probabilité de s’accoupler avec un apparenté est importante. La
consanguinité systématique est donc le résultat du système d’appariement et se manifeste
quelque soit la taille de la population, alors que la consanguinité panmictique est due à la baisse
d’effectif au sein de la population. Pour cette raison, la consanguinité panmictique sera
majoritairement utilisée dans ce rapport. La consanguinité est supposée affecter, entre autres,
l’évolution des systèmes de reproduction (Charlesworth & Charlesworth 1987), les stratégies de
dispersion et les comportements sociaux (Gros et al. 2008; Michod 1993), mais elle joue aussi un
rôle déterminant dans la structure génétique des populations. En effet, la consanguinité entraine
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l’augmentation de la proportion de locus homozygotes au détriment des hétérozygotes, modifiant
les fréquences génotypiques de la population et aboutissant éventuellement à la dépression de
consanguinité (Wright et al. 2008).
La dépression de consanguinité est observée chez de nombreux taxons animaux et
végétaux et se manifeste par une réduction de l’aptitude phénotypique des descendants
endogames par rapport à ceux issus de croisements exogames (i.e. entre individus nonapparentés, outbreeding en anglais) (Hedrick & Kalinowski 2000). Nous pouvons alors supposer
que la dépression de consanguinité agit comme une force majeure qui altère la dynamique et la
viabilité des petites populations, augmentant de ce fait leur probabilité d’extinction. Cependant,
la contribution de la dépression de consanguinité au risque d’extinction des petites populations
n’a été que récemment mentionné (Frankel & Soulé 1981) et reste encore aujourd’hui
controversée. Selon certains auteurs, la dépression de consanguinité apparait être la menace
génétique la plus immédiate et la plus préoccupante pour la persistance des petites populations
(Keller & Waller 2002; Vilas et al. 2006; Zayed 2009). D’autres ont affirmé que les petites
populations disparaissaient bien en avant d’être impactées par les facteurs génétiques, plaçant la
stochasticité démographique et environnementale ainsi que les catastrophes comme causes
majeures de l’extinction (Lande 1988; Young 1991; Caro & Laurenson 1994). Ce scepticisme
s’est par la suite étendu quant à l’importance, voire même, à l’existence de la dépression de
consanguinité au sein des populations naturelles (Caro & Laurenson 1994; Caughley 1994;
Merola 1994). Une des principales raisons est l’existence de nombreux comportements
d’évitement de la consanguinité aussi bien pré et/ou post-copulatoire (e.g. dispersion,
accouplements multiples des femelles (Bull & Cooper 1999; Danchin et al. 2005)) que pré et/ou
post-fécondation (e.g. éjection du sperme, infanticide sélectif (Pizzari & Birkhead 2000; Danchin
et al. 2005)) qui pourraient fortement limiter les possibilités de reproduction entre apparentés au
sein des populations naturelles.
L’objectif du rapport est de comprendre comment la dépression de consanguinité peut
contribuer au processus d’extinction des populations à faible effectif évoluant aussi bien en
captivité qu’en milieu naturel. Pour ce faire, les principales caractéristiques de la dépression de
consanguinité seront exposées. Puis, nous discuterons plus précisément des conséquences de la
dépression de consanguinité dans les petites populations. Les exemples passés en revue seront
empruntés au règne animal et végétal. À travers les différentes publications étudiées, nous
mettrons en évidence que ce n’est généralement pas la dépression de consanguinité per se, mais
plutôt son interaction avec d’autres facteurs tels que la stochasticité environnementale qui
augmente nettement la probabilité d’extinction des petites populations.
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I. CARACTERISTIQUES DE LA DEPRESSION DE CONSANGUINITE
1) Base génétique
Les bases génétiques de la dépression de consanguinité sont régulièrement débattues.
Trois hypothèses antagonistes sont communément proposées afin d’expliquer l’effet négatif de la
consanguinité sur l’aptitude phénotypique : la dominance partielle, la superdominance et
l’épistasie (Fig. 1.). L’hypothèse de dominance partielle énonce que la dépression de
consanguinité résulte de l’augmentation de la fréquence d’allèles délétères récessifs ou
partiellement récessifs (Wright et al. 2008). Ce fardeau génétique est révélé par une baisse
d’aptitude phénotypique lorsque le taux d’homozygotie augmente (Keller & Waller 2002).
L’hypothèse de superdominance suppose que les hétérozygotes sont supérieurs aux homozygotes
à un locus donné (A1A2 supérieur à A1A1 et à A2A2). La consanguinité, en augmentant la
fréquence de loci homozygotes, réduit ainsi l’avantage sélectif des hétérozygotes (Wright et al.
2008). Cette seconde hypothèse à l’avantage d’expliquer également le phénomène inverse de la
dépression de consanguinité, i.e., l’hétérosis (ou
vigueur hybride), définie comme une
augmentation de l’aptitude phénotypique d’un descendant par rapport à ses deux parents
provenant de populations différentes (Edmands 2007). Différencier ces deux hypothèses s’avère
délicat, puisque des allèles délétères en répulsion (i.e. lorsque l’allèle dominant d’un gène est
présent avec l’allèle récessif d’un autre gène sur le même chromosome) peuvent avoir les mêmes
effets que la superdominance : on parle alors de superdominance associative (Keller & Waller
2002). La dépression de consanguinité pourrait également être déterminée par l’épistasie (i.e.
interaction entre deux ou plusieurs gènes) (Kristensen et al. 2010). Cependant, une part
importante de la dépression de consanguinité pourrait être causée par l’hypothèse de dominance
partielle (Charlesworth & Charlesworth 1999; Dudash & Carr 1998; Roff 2002; Charlesworth &
Willis 2009), bien que des données empiriques existent pour étayer l’hypothèse de
superdominance (Karkkainen et al. 1999). Même si la superdominance est rare, Charlesworth et
Charlesworth (1999) soulignent également que la superdominance est essentielle pour certains
traits, laissant supposer que ces deux mécanismes peuvent agir simultanément (Crnokrak &
Barrett 2002).
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Fig.1. Hypothèses de la base génétique de la dépression de consanguinité.
La première partie de la figure (a) représente des chromosomes ayant deux loci A et B pour des
individus homozygotes et leur descendance hétérozygotes. La deuxième partie de la figure décrit
les valeurs génotypiques en fonction des différents génotypes (ligne noire) et leurs différents
composants (rouge pour le locus A, vert pour le B, et bleu pour l’interaction entre A et B). Sous
l’hypothèse de dominance partielle, les allèles récessifs délétères correspondent à A2 et B2 (a.i.).
Pour l’hypothèse de superdominance, une interaction allélique (ovale jaune) est responsable de la
supériorité des hétérozygotes (a.ii.). En ce qui concerne l’épistasie, l’interaction entre A1 et B1
(ovale jaune) est avantageuse pour l’hétérozygote (a.iii). D’après Kristensen et al. (2010).
2) Mesures de la dépression de consanguinité
La dépression de consanguinité (δ, delta minuscule) est généralement mesurée en comparant
l’aptitude phénotypique d’un descendant de croisement consanguin (Wi) avec celle d’un
descendant de croisement aléatoire (Wn) (Hedrick & Kalinowski 2000). L’équation suivante
permet de quantifier la dépression de consanguinité :
δ= 1 − ܹ݅/ܹ݊
(1)
Quand δ est supérieur à 0 (au maximum égal à 1) cela indique que l’aptitude phénotypique des
individus exogames est plus grande que celle des individus endogames et inversement si δ est
inférieur à 0. Cette mesure est fréquemment utilisée chez les espèces autofertiles, en comparant
des individus issus d’allofécondation à d’autres individus de la même population mais issus
d’autofécondation (le coefficient de consanguinité F, i.e. la probabilité qu’un individu possède
deux gènes homologues identique par descendance, étant alors égal à 0.5) (Frankham et al.
2010).
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Pour pouvoir comparer l’intensité
l’
de la dépression de consanguinité entre populations,
l’utilisation d’équivalents létaux est généralement requit car ils ont l’avantage de fournir une
mesure standard du coût de la consanguinité pour différents niveaux de F (Armbruster & Reed
2005). Un équivalent létal (B
B) correspond au nombre dee gènes délétères par génome haploïde
ayant un effet cumulatif équivalent à un gène létal (Keller & Waller 2002). L’intensité de la
dépression de consanguinité mesurée sur un individu est influencée par son coefficient de
consanguinité et le nombre d’équivalents létaux pour les gènes qu’il porte.
porte Par exemple, si les
loci responsables de la dépression de consanguinité ont des effets indépendants et multiplicatifs,
le logarithme
ithme de l’aptitude phénotypique est supposé diminuer linéairement avec l’augmentation
l’augmen
du coefficient de consanguinité (Fig. 2.). Cette baisse correspond
correspond au fardeau de consanguinité,
exprimé en nombre d’équivalents létaux (Keller & Waller 2002).
Fig. 2. Relation entre la dépression de consanguinité et le fardeau de consanguinité. D’après
Keller & Waller (2002).
3) Problèmes de détection
Pour comprendre comment la dépression de consanguinité impacte la persistance des
petites populations, il est important de ne pas biaiser la littérature et de tenir compte des études
démontrant l’absence de dépression de consanguinité.
consanguinité Cependant, il existe un biais de
publication intrinsèque, du fait d’une plus grande proportion de résultats « positifs » publiés que
de résultats « négatifs » (i.e. absence de dépression de consanguinité).
consanguinité)
Par ailleurs, il est possible que certaines études échouent dans la détection de la dépression
de consanguinité bien que celle-ci
celle ci soit réellement présente. Une des raisons principales est le
manque de puissance statistique due à des paternités difficilement identifiables (e.g. si plusieurs
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individus ont le même coefficient de consanguinité) et/ou une taille d’échantillon trop faible
(Hedrick & Kalinowski 2000). Un minimum de 20 accouplements entre apparentés pourrait être
nécessaire et suffisant pour pouvoir détecter, dans la plupart des cas, une dépression de
consanguinité significative (Keller & Waller 2002).
De plus, bien que certains traits phénotypiques soient plus susceptibles à la dépression de
consanguinité que d’autres (Hedrick & Kalinowski 2000), il n’est pas possible de tous les
examiner expérimentalement. Par exemple, les traits d’histoire de vie étroitement liés à l’aptitude
phénotypique, soumis à une sélection directionnelle importante, sont généralement considérés
comme sensibles (Mousseau & Roff 1987; DeRose & Roff 1999). De ce fait, la majorité des
études s’intéressant aux effets de la consanguinité ne considèrent que quelques composants
majeurs de l’aptitude phénotypique (e.g. fécondité, survie juvénile).
L’environnement dans lequel la dépression de consanguinité est considérée peut aussi
influencer sa détection (Bijlsma et al. 1999). En effet, la dépression de consanguinité est
généralement plus importante sous des conditions stressantes (e.g. compétition intra ou
interspécifique élevée, charge parasitaire, privation de nourriture etc.) comme cela est démontré
dans une méta-analyse de 34 études (Armbruster & Reed 2005). Le coût de la consanguinité est
donc attendue être moins sévère en captivité qu’en milieu naturel (Jiménez et al. 1994; Crnokrak
& Roff 1999) et par conséquent moins facilement détectable, même si cela n’est pas toujours le
cas (Keller & Waller 2002). Les effets de la consanguinité examinés à partir de populations
captives pourraient alors être sous estimés. De plus, dans de telles populations, le plus souvent de
petite taille, la dépression de consanguinité pourrait être réduite à travers la contre-sélection des
allèles délétères récessifs ou partiellement récessifs (Crnokrak & Barrett 2002). Ce processus
appelé purge sera étudié plus en détail ultérieurement.
4) Effets sur l’aptitude phénotypique
Les effets de la consanguinité sur l’aptitude phénotypique, qu’ils soient positifs (i.e. hétérosis)
ou négatifs, sont connus depuis longtemps. Charles Darwin (1876) en s’intéressant aux effets de
l’autofécondation et de la fécondation croisée chez 57 espèces de plantes, a apporté la première
preuve de l’existence de la dépression de consanguinité. Il a démontré que la majorité des plantes
endogames sont plus petites et produisent moins de graines que les plantes exogames. Par la suite,
la consanguinité sera considérée comme néfaste, principalement, pour toutes les composantes de
la survie et de la reproduction tels que la longévité (Laikre et al. 1997), la fécondité (Laikre et al.
9
1997; Eldridge et al. 1999), la survie des stades immatures (Kempenaers et al. 1996), la résistance
aux maladies (Whiteman et al. 2006), etc.
En captivité, les effets délétères de la consanguinité sur l’aptitude phénotypique ont été
contestés (Ralls et al. 1979). Cette controverse prend fin avec ces auteurs et tout particulièrement
avec l’étude de Ralls et al. (1988) qui énonce la présence d’un différentiel de survie entre les
individus endogames et exogames dans 40 populations captives de mammifères appartenant à 38
espèces. Le coût de la consanguinité a été quantifié et la reproduction entre parent-enfant ou frèresœur (F=0.25) a été considérée comme augmentant d’environ 33% la mortalité juvénile.
Il existe aujourd’hui plusieurs preuves attestant de la présence de la dépression de
consanguinité in natura, malgré le scepticisme de certains (Caro & Laurenson 1994; Caughley
1994; Merola 1994). À l’aide d’une méta-analyse, Crnokrak et Roff (1999) ont rapporté des
niveaux significatifs de dépression de consanguinité dans 35 espèces en situation naturelle. Lors
d’une étude expérimentale menée dans une population sauvage de souris à pattes blanches
Peromyscus leucopus noveboracensis, Jiménez et al. (1994) se sont intéressés à l’impact de la
consanguinité sur la survie et la masse corporelle des adultes. Les souris capturées dans un site
naturel ont été utilisées pour fonder une nouvelle population en laboratoire. Leurs descendants
étaient issus soit d’accouplement non-consanguin soit d’accouplement frère-sœur. Au bout de 3 à
4 générations, environ 800 descendants adultes, distribués relativement équitablement entre les
individus endogames et exogames, ont été réintroduits à différentes périodes dans le site de
capture initial. En utilisant la méthode de capture-marquage-recapture, les auteurs ont montré
que 10 semaines après le lâcher, les souris consanguines présentaient toujours une survie
hebdomadaire moyenne réduite par rapport aux souris non-consanguines (Fig. 3.). Une perte de
poids significative a également été observée chez les mâles consanguins uniquement, suggérant
que les caractères morphologiques faiblement liés à l’aptitude phénotypique (DeRose & Roff
1999) peuvent aussi être affectés par la consanguinité.
Fig. 3. Survie hebdomadaire moyenne ± S.E.
des descendants non consanguins (traits
pleins) et consanguins (trais pointillés) d’une
population naturelle de souris à pattes
blanches au cours des 10 semaines suivant
leur réintroduction. D’après Jiménez et al.
(1994).
10
Au sein d’une population, les effets de la consanguinité sur l’aptitude phénotypique peuvent
donc varier selon le trait considéré, l’environnement ou encore l’origine géographique de la
population considérée. Ce dernier effet génétique a été démontré par des études expérimentales
sur la mouche des fruits Drosophila melanogaster et le tribolium rouge de farine Tribolium
castaneum (Pray & Goodnight 1995; Reed et al. 2002).
La dépression de consanguinité peut donc réduire l’aptitude phénotypique individuelle dans
les populations captives et naturelles.
II.
cCONSEQUENCES
CONSANGUINITE
POPULATIONNELLES
DE
LA
DEPRESSION
DE
1) Variabilité génétique
Le niveau de variabilité génétique est fortement conditionné par la taille de la population
(Knaepkens et al. 2004; Palstra & Ruzzante 2008). Dans les petites populations, la consanguinité
panmictique devient inévitable (la possibilité de s’apparier avec un partenaire non-apparenté
devenant inexistante au fil des générations) (Frankham et al. 2010) et conduit à une hausse de
l’homozygotie. Parallèlement, la théorie prédit qu’au sein de telles populations, la dérive
génétique, i.e., la fluctuation aléatoire des fréquences alléliques, devient forte et conduit
également à une augmentation de l’homozygotie à travers la perte d’allèles rares et la fixation
d’allèles (Falconer & Mackay 1996; Charlesworth & Charlesworth 1987). Ces deux processus
aboutissent donc à une réduction inexorable de la variabilité génétique au cours du temps
(Newman & Pilson 1997; Knaepkens et al. 2004). Cette perte significative de variabilité
génétique entrave le potentiel évolutif de la population en réponse aux changements
environnementaux (Knaepkens et al. 2004; Palstra & Ruzzante 2008). Les populations à effectif
réduit sont donc attendues être plus susceptibles à l’extinction que les grandes populations (Mills
& Smouse 1994; Keller & Waller 2002; Frankham et al. 2010).
La perte de variabilité est décrite par le taux d’hétérozygotie, qui en l’absence de mutation et
de sélection, est lié comme suit à la consanguinité et la taille de la population :
et
H୲ ⁄ H଴ = [1 − 1/(2ܰ௘ ) ]௧ = 1 − ‫ܨ‬௧
(2)
[1 − 1/(2ܰ௘ )]௧ ~ eି୲/(ଶ୒౛ )
(3)
où Ht est l’hétérozygotie attendue à l’équilibre d’Hardy-Weinberg à la génération t, Ho
l’hétérozygotie initiale, Ft le coefficient de consanguinité à la génération t et Ne la taille efficace
11
de la population (Brook et al. 2002; Reed & Frankham 2003). La taille efficace d’une population
peut se définir comme étant la taille d’une population idéale (i.e. population panmictique
d’effectif constant, isolée des autres populations, et à générations non-chevauchantes) qui
subirait une perte de diversité génétique, de même intensité que dans la population étudiée
(Frankham et al. 2010). Or, la grande majorité des populations réelles dévie considérablement
des hypothèses de la population idéale (e.g. sex-ratio biaisé, polygynie). La taille efficace est
donc généralement inférieure au nombre d’adultes reproducteurs de la population et par
conséquent à la taille de dénombrement (N) (Palstra & Ruzzante 2008).
La variabilité génétique est attendue décroître exponentiellement avec les générations
comme supposée par l’équation (3). Ce déclin s’effectuant à un taux de 1/(2Ne) à chaque
génération, la variabilité génétique diminue d’autant plus vite que la taille efficace de la
population est faible (Fig. 4.) (Lande 1988). De ce fait, les petites populations sont donc
affectées plus rapidement par la consanguinité que les grandes populations (Brook et al. 2002).
Fig. 4. Perte de variabilité génétique au fil des générations pour des populations différant dans
leur taille efficace (Ne). Après 10 générations, la population ayant une taille efficace égale à 10
perd environ 40% de sa variabilité génétique alors que la plus petite population perd la totalité de
sa variabilité génétique. D’après Meffe & Carroll (1997).
2) La purge est-elle efficace dans les petites populations ?
Puisque la consanguinité augmente l’homozygotie à un taux d’autant plus important que la
population est petite, la sélection naturelle contre les allèles délétères récessifs ou partiellement
récessifs devrait réduire plus efficacement leur fréquence au sein d’une telle population (Boakes
12
et al. 2007). Cette ‘purge’ des allèles délétères est le résultat de deux processus distincts : la
‘purge par écart à la panmixie’ causée par la consanguinité systématique et la ‘purge par dérive’
correspondant à la consanguinité panmictique (Glémin 2003). Sous l’hypothèse de dominance
partielle uniquement (Kalinowski et al. 2000; Wright et al. 2008), la purge permettrait de
diminuer le fardeau génétique des populations, entrainant une réduction de la dépression de
consanguinité et aboutissant ainsi au rétablissement de l’aptitude phénotypique dans ces
populations (Bijlsma et al. 2000).
En théorie, les modèles prédisent qu’au sein des petites populations, seuls les allèles récessifs
à large effet, i.e., les allèles létaux ou fortement délétères, devraient être rapidement purgés par
dérive, à condition que le nombre de létaux ne soit pas trop élevé (Hedrick 1994; Glémin 2003).
Les effets négatifs de la consanguinité pourraient alors être efficacement atténués (Leberg &
Firmin 2008) notamment lorsque la consanguinité agit lentement, laissant de nombreuses
opportunités à la sélection pour purger le fardeau génétique (Hedrick 1994). En revanche, les
allèles légèrement délétères pourraient être plus difficiles à éliminer, si ce n’est impossible
(Lande 1988; Hedrick 1994; Glémin 2003). En effet, la sélection s’avérant moins efficace dans
les petites populations, ces allèles pourraient être « invisibles » à la sélection, et dès lors, avoir
une forte probabilité d’être fixés par dérive génétique (Keller & Waller 2002). Par conséquent,
on s’attend à ce que les allèles ayant un effet faible mais négatif augmentent en fréquence et
contribuent à réduire l’aptitude phénotypique moyenne. La présence de tels allèles peut impacter
la dynamique de la population et augmenter par conséquent son risque d’extinction à long terme
(Hedrick 1994; Leberg & Firmin 2008). Ainsi, bien que certains auteurs aient détecté un déclin
significatif de la dépression de consanguinité (Crnokrak & Barrett 2002), la majorité s’accordent
pour dire que les effets de la purge sont généralement insuffisants pour réussir à éliminer la
dépression de consanguinité au sein des petites populations (Hedrick 1994; Byers & Waller
1999; Reed et al. 2003; Leberg & Firmin 2008).
Si la purge est effectivement peu efficace et accroit le risque d’extinction des populations
naturelles, les tentatives de purge du fardeau génétique, par une gestion des populations basée
sur la mise en place d’une consanguinité délibérée, pourraient être une stratégie risquée pour les
petites populations captives d’espèces menacées (Hedrick 1994; Byers & Waller 1999). Par
exemple, Templeton et Read (1984) avaient proposé de purger le fardeau génétique d’une
population captive de gazelles de Speke Gazella spekei issus de 3 femelles et 1 mâle. À
l’époque, ils avaient conclu que la dépression de consanguinité pouvait être rapidement (3
générations) et efficacement réduite par un programme de reproduction approprié. Depuis,
plusieurs auteurs ont douté de l’efficacité d’une telle purge intentionnelle et de la validité des
13
méthodes d’analyses statistiques utilisées (Hedrick 1994; Willis & Wiese 1997; Kalinowski et al.
2000; Boakes et al. 2007). Par exemple, la ré-analyse des données par Kalinowski et al. (2000)
n’a pas aboutit aux mêmes conclusions que celles publiées initialement : la viabilité des
individus endogames augmente belle et bien mais uniquement durant la 1ère génération de
consanguinité. Cette augmentation pourrait refléter l’amélioration des conditions d’élevage
plutôt que l’action de la sélection naturelle (Kalinowski et al. 2000). Puisqu’il apparait difficile
d’éliminer la dépression de consanguinité, les petites populations pourraient alors être tout
particulièrement sujettes à l’extinction.
3) Risque d’extinction
Le rôle de la dépression de consanguinité sur le risque d’extinction des petites populations
est encore aujourd’hui mal compris. Certains auteurs ont affirmé que la stochasticité
démographique et environnementale devraient conduire les petites populations à l’extinction
avant que les facteurs génétiques n’aient eu le temps d’agir (Lande 1988; Young 1991; Caro &
Laurenson 1994). Si tel est le cas, la variabilité génétique des espèces menacées est attendue ne
pas différer de celle des espèces non menacées auxquelles elles sont étroitement apparentées
(Spielman et al. 2004). Or, dans une récente méta-analyse comparant l’hétérozygotie dans 170
paires de taxons (i.e., menacés versus non menacés), Spielman et al. (2004) démontrent que 77%
des taxons menacés présentent des répercussions génétiques (i.e. un niveau variabilité génétique
significativement réduit). Ils concluent donc que les facteurs génétiques peuvent impacter les
populations avant qu’elles ne s’éteignent et réfutent ainsi l’hypothèse du rôle exclusif des
facteurs écologiques sur l’extinction. Cependant, comme supposé par Lande (1988), sous
certaines conditions, comme par exemple lorsque les pressions environnementales sont
importantes et affectent alors rapidement la démographie des populations, les facteurs génétiques
n’ont pas toujours le temps de contribuer significativement au processus d’extinction.
Pour connaitre le rôle exact que pourrait jouer la dépression de consanguinité dans la
dynamique d’extinction, il est intéressant d’exclure ou de contrôler les autres facteurs. Quelques
études de laboratoire ont réalisé de telles expériences. Ainsi, dans une étude expérimentale,
Bijlsma et al. (2000) ont conclu que les petites populations endogames de mouche des fruits D.
melanogaster avaient un taux d’extinction à court terme plus important que les populations
exogames, et ce, même si les populations endogames subissaient un faible niveau de
consanguinité. Leur taux d’extinction était d’autant plus grand que le coefficient de
consanguinité était élevé. Frankham (1995), a aussi procédé à une approche expérimentale sur la
14
drosophile D. melanogaster et D. virilis ainsi que sur la souris domestique Mus musculus en
dissociant les processus génétiques et non génétiques. Il a ainsi mis en évidence une
augmentation du risque d’extinction comme conséquence directe de la consanguinité, et donc, de
la dépression de consanguinité. L’intérêt de son travail est de dévoiler l’existence d’une relation
seuil entre la consanguinité et l’extinction (Fig. 5.).
Fig. 5. Relation seuil entre extinction et coefficient de consanguinité (F) dans une population
consanguine de souris domestique (points blancs) et trois populations consanguines de mouches
à fruit (une espèce ayant deux populations ; points noirs). L’extinction initiale est faible voire
nulle, alors qu’à des taux intermédiaires de consanguinité, l’extinction augmente très nettement.
Le fait que l’extinction ne commence qu’à des niveaux intermédiaires ne signifie pas qu’un F
faible n’est pas néfaste pour la population, mais que le taux d’accroissement de la population
doit devenir négatif pour observer un changement. D’après Frankham et al. (2010).
En situation naturelle, établir un lien entre la dépression de consanguinité et l’extinction
est méthodologiquement bien plus complexe. C’est pourquoi, peu d’études ont détecté et
démontré un tel effet. Dans une approche expérimentale sur les plantes de Clarkia pulchella,
Newman et Pilson (1997) ont montré que les populations hautement endogames et ayant la plus
petite taille efficace avaient un taux d’extinction de 69% après 3 générations in natura. Ce taux
d’extinction atteignait seulement 25% pour les populations moins consanguines. À plus grande
échelle, l’étude de Saccheri et al. (1998) a permis d’estimer le taux d’hétérozygotie et la survie
dans une large métapopulation finlandaise de papillons de mélitée du plantain Melitaea cinxia.
Dans un ensemble de 42 sous-populations, la probabilité d’extinction était d’autant plus forte que
l’hétérozygotie était faible. Ce résultat est resté significatif après l’élimination de l’effet des
variables écologiques et démographiques pertinentes, dévoilant ainsi l’importance de la
dépression de consanguinité dans la dynamique de ces populations. Néanmoins, dans ce système
biologique, le meilleur modèle statistique permettant d’expliquer le risque d’extinction des
15
populations locales incluait à la fois les facteurs génétiques et écologiques. Ainsi, l’étude de
Saccheri et al. (1998) traduit la nécessité de prendre en considération l’interaction des processus
démographiques et génétiques pour appréhender correctement l’extinction de populations
d’espèces menacées. Par la suite, Nieminen et al. (2001) confirmeront expérimentalement la
relation causale entre la dépression de consanguinité et l’extinction dans les populations de
Melitaea cinxia.
La dépression de consanguinité pourrait ainsi contribuer au risque d’extinction des petites
populations en rendant les individus plus sensibles à la stochasticité, à l’effet Allee etc. Le déclin
et la disparation d’une population pourraient alors être le fruit d’un travail en synergie entre ces
facteurs. Par exemple, Keller et al. (1994) ont étudié une population naturelle de bruant chanteur
Melospiza melodia de l’île de Mandarte après qu’elle ait subit une forte période de déclin
(mortalité de 89% des adultes) probablement causé par des conditions météorologiques
inhabituellement défavorables. Le coefficient de consanguinité était connu pour la majorité des
oiseaux avant le crash de la population. Après le déclin, les auteurs ont constaté un taux de survie
bien plus faible chez les individus consanguins que chez les non-consanguins. Dans cet exemple,
il est clair que la catastrophe météorologique a été responsable de la forte mortalité, mais il est
apparu également très clairement que la consanguinité explique, en partie, qui survit et qui
meurt. La dépression de consanguinité a été mise en évidence dans cette population (Keller
1998), en accord avec le différentiel de survie.
Pour une compréhension et une analyse plus complète du rôle de la dépression de
consanguinité sur la probabilité d’extinction, l’utilisation de modèles de simulation peut être
utile, notamment pour les espèces menacées pour lesquels différents scénarios de gestion
peuvent être comparés. Ces modèles prédictifs permettent d’analyser la persistance à long terme
d’une large gamme d’espèces menacées et ont l’avantage de distinguer l’effet de chaque facteur
tout comme le résultat de leur interaction. Brook et al. (2002) incorporent dans leur modèle 20
espèces menacées et démontrent que la dépression de consanguinité élève la probabilité
d’extinction de 25 à 30.5% selon la taille initiale de la population, en comparaison aux situations
où la dépression de consanguinité est omise. Cependant, il est probable que ce résultat sousestime la véritable ampleur de la dépression de consanguinité sur l’extinction. En effet, elle est
appliquée à un niveau de 3.14 d’équivalents létaux comme rapporté par Ralls et al. (1988), alors
que le niveau réel en milieu naturel y serait supérieur (Keller 1998). Le modèle développé par
O’Grady et al. (2006) confirment que la dépression de consanguinité contribue et augmente la
probabilité d’extinction des petites populations tout en révélant cette sous-estimation.
16
CONCLUSION-PERSPECTIVES
La dépression de consanguinité affecte négativement l’aptitude phénotypique individuelle
et donc in fine, la dynamique des populations, que ces populations soient captives ou naturelles.
De plus, son ampleur est d’autant plus importante que la population est petite et isolée. La
dépression de consanguinité joue donc un rôle essentiel dans le risque d’extinction des petites
populations et c’est en interaction avec les facteurs démographiques, stochastiques et
déterministes qu’elle accroit la probabilité d’extinction. Ainsi, si la dépression de consanguinité
est ignorée en biologie de la conservation, le risque d’extinction des populations menacées
pourrait être nettement sous-estimé et les stratégies mises en place pourraient s’avérer
inadéquates et inefficaces. La restauration de flux de gènes entre parcelles, le renforcement et la
réintroduction d’individus en milieu naturel permettraient de limiter l’impact de la dépression de
consanguinité et ainsi d’augmenter la persistance des populations. Les exemples phares de
gestion des populations prenant en compte la consanguinité concernent le tétras des prairies
Tympanuchus cupido (Westemeier et al. 1998), la vipère péliade Vipera berus (Madsen et al.
1999) ou encore, la panthère de Floride Felis concolor coryi (Hedrick 2001). Un des outils
possibles pour l‘aide à la gestion des petites populations repose sur le concept de taille minimale
de population viable (Shaffer 1981) qui propose qu’une population a une probabilité de survie de
90% sur 100 ans à partir du moment où sa taille atteint un certain seuil qu’il convient alors
d’estimer.
Parmi les espèces qui préoccupent l’homme et font l’objet d’une forte activité de gestion,
les espèces d’insectes appartenant à l’ordre des Hyménoptères occupent une place centrale. En
effet, les Hyménoptères offrent de nombreux services écosystémiques à travers leurs rôles de
pollinisateur et de régulateur d’insectes phytophages (les Hyménoptères parasitoïdes sont des
outils courants en lutte biologique). Les Hyménoptères haplodiploïdes connaissent actuellement
un déclin sévère (LaSalle & Gauld 1993), et contrairement à la conception courante qui suppose
que les allèles délétères récessifs peuvent être purgés au cours de la phase haploïde, ils peuvent
souffrir de dépression de consanguinité (Antolin 1999 ; Henter 2003). Il est donc primordial de
comprendre les effets démographiques de la consanguinité chez de telles espèces.
Au sein des populations d’Hyménoptères parasitoïdes, une des composantes de la
dépression de consanguinité est causée par le système génétique de déterminisme du sexe. Ce
déterminisme est contrôlé par la complémentarité des allèles à un seul gène (sl-CSD, pour singlelocus Complementary Sex Determination ; Cook 1993; van Wilgenburg et al. 2006; Heimpel &
De Boer 2008). Les femelles issues d’œufs fécondés sont diploïdes et hétérozygotes au locus slCSD. Les mâles sont normalement produits à partir d’œufs non fécondés et sont donc haploïdes,
17
et hémizygotes pour ce même locus (Zayed 2009). Le sl-CSD conduit à une dépression de
consanguinité considérable travers la production d’individus diploïdes homozygotes au locus du
CSD. Ces individus destinés à être des femelles (puisqu’ils sont issus d’œufs fécondés), se
développent anormalement en mâles et soit ils meurent au cours de leur développement, soit ils
restent stériles (Zayed & Packer 2005). Lors d’accouplements entre individus porteur de même
allèle, la moitié de la descendance diploïde correspond à ces mâles non-viables (van Wilgenburg
et al. 2006). Au niveau démographique, cette augmentation de la proportion de diploïdes se
développant en mâles équivaut à une hausse de la mortalité des femelles (Zayed 2009). Ce coût
s’accentue lorsque les mâles diploïdes arrivent à s’accoupler. En effet, les femelles s’accouplant
avec ces mâles stériles ne produiront que des descendants haploïdes (Zayed 2009). L’impact sur
la dynamique de la population est donc important. De ce fait, le taux d’extinction des
haplodiploïdes attendu est supérieur à celui des espèces diploïdes menacées à paramètres
démographiques identiques (Zayed & Packer 2005).
L’objectif de mon stage sera donc d’étudier finement la dépression de consanguinité chez
un Hyménoptère parasitoïde modèle, l’ichneumonide Venturia canescens. Pour ce faire, la
comparaison entre populations goulotées et isolées versus non goulotées et connectées pour des
traits d’histoire de vie et comportementaux ainsi que la comparaison d’individus issus de
croisements entre parents plus ou moins apparentés seront effectuées.
18
BIBLIOGRAPHIE
Antolin, M. F. 1999. A genetic perspective on mating systems and sex ratios of parasitoid
wasps. Researches on Population Ecology, 41, 29-37.
Armbruster, P. & Reed, D. H. 2005. Inbreeding depression in benign and stressful
environments. Heredity, 95, 235-242.
Bijlsma, R., Bundgaard, J. & Van Putten, W. F. 1999. Environmental dependence of
inbreeding depression and purging in Drosophila melanogaster. Journal of Evolutionary
Biology, 12, 1125-1137.
Bijlsma, R., Bundgaard, J. & Boerema, A. C. 2000. Does inbreeding affect the extinction risk
of small populations? Predictions from Drosophila. Journal of Evolutionary Biology, 13,
502-514.
Boakes, E. H., Wang, J. & Amos, W. 2007. An investigation of inbreeding depression and
purging in captive pedigreed populations. Heredity, 98, 172-182.
Brook, B. W., Tonkyn, D. W., O'Grady, J. J. & Frankham, R. 2002. Contribution of
inbreeding to extinction risk in threatened species. Conservation Ecology, 6, 16.
Bull, C. M. & Cooper, S. J. B. 1999. Relatedness and avoidance of inbreeding in the lizard,
Tiliqua rugosa. Behavioral Ecology and Sociobiology, 46, 367-372.
Byers, D. L. & Waller, D. M. 1999. Do plant populations purge their genetic load? Effects of
population size and mating history on inbreeding depression. Annual Review of Ecology and
Systematics, 30, 479-513.
Caro, T. M. & Laurenson, M. K. 1994. Ecological and genetic factors in conservation: a
cautionary tale. Science, 263, 485-486.
Caughley, G. 1994. Directions in conservation biology. Journal of Animal Ecology, 63, 215244.
Chapin, F. S., Zavaleta, E. S., Eviner, V. T., Naylor, R. L., Vitousek, P. M., Reynolds, H.
L., Hooper, D. U., Lavorel, S., Sala, O. E., Hobbie, S. E., Mack, M. C. & Diaz, S. 2000.
Consequences of changing biodiversity. Nature, 405, 234-242.
Charlesworth, B. & Charlesworth, D. 1999. The genetic basis of inbreeding depression.
Genetical Research, 74, 329-340.
Charlesworth, D. & Charlesworth, B. 1987. Inbreeding depression and its evolutionary
consequences. Annual Review of Ecology and Systematics, 18, 237-268.
Charlesworth, D. & Willis, J. H. 2009. Fundamental concepts in genetics - The genetics of
inbreeding depression. Nature Reviews Genetics, 10, 783-796.
Cook, J. M. 1993. Sex determination in the Hymenoptera: a review of models and evidence.
Heredity, 71, 421-435.
19
Crnokrak, P. & Barrett, S. C. H. 2002. Perspective: purging the genetic load: a review of the
experimental evidence. Evolution, 56, 2347-2358.
Crnokrak, P. & Roff, D. A. 1999. Inbreeding depression in the wild. Heredity, 83, 260-270.
Danchin, E., Giraldeau, L. A. & Cézilly, F. 2005. Ecologie Comportementale. Paris: Dunod.
Darwin, C. 1876. The Effects of Cross and Self-Fertilisation in the Vegetable Kingdom. London:
John Murray.
DeRose, M. A. & Roff, D. A. 1999. A comparison of inbreeding depression in life-history and
morphological traits in animals. Evolution, 53, 1288-1292.
Dudash, M. R. & Carr, D. E. 1998. Genetics underlying inbreeding depression in Mimulus with
contrasting mating systems. Nature, 393, 682-684.
Edmands, S. 2007. Between a rock and a hard place: evaluating the relative risks of inbreeding
and outbreeding for conservation and management. Molecular Ecology, 16, 463-475.
Eldridge, M. D. B., King, J. M., Loupis, A. K., Spencer, P. B. S., Taylor, A. C., Pope, L. C.
& Hall, G. P. 1999. Unprecedented low levels of genetic variation and inbreeding
depression in an island population of the black-footed rock-wallaby. Conservation Biology,
13, 531-541.
Falconer, D. S. & Mackay, T. F. C. 1996. Introduction to Quantitative Genetics. 4th edn.
Harlow, United Kingdom: Longman.
Frankel, O. H. & Soulé, M. E. 1981. Conservation and Evolution. Cambridge: Cambridge
University Press.
Frankham, R. 1995. Inbreeding and extinction: a threshold effect. Conservation Biology, 9,
792-799.
Frankham, R., Ballou, J. D. & Briscoe, D. A. 2010. Introduction to Conservation Genetics.
2nd edn. Cambridge: Cambridge University Press.
Glémin, S. 2003. How are deleterious mutations purged? Drift versus nonrandom mating.
Evolution, 57, 2678-2687.
Gros, A., Hovestadt, T. & Poethke, H. J. 2008. Evolution of sex-biased dispersal: the role of
sex-specific dispersal costs, demographic stochasticity, and inbreeding. Ecological
Modelling, 219, 226-233.
Hedrick, P. W. 1994. Purging inbreeding depression and the probability of extinction: full-sib
mating. Heredity, 73, 363-372.
Hedrick, P. W. 2001. Conservation genetics: where are we now? Trends in Ecology &
Evolution, 16, 629-636.
20
Hedrick, P. W. & Kalinowski, S. T. 2000. Inbreeding depression in conservation biology.
Annual Review of Ecology and Systematics, 31, 139-162.
Heimpel, G. E. & De Boer, J. G. 2008. Sex determination in the Hymenoptera. Annual Review
of Entomology, 53, 209-230.
Henter, H. J. 2003. Inbreeding depression and haplodiploidy: experimental measures in a
parasitoid and comparisons across diploid and haplodiploid insect taxa. Evolution, 57, 17931803.
IUCN. 2010. Red list of threatened species.
Jiménez, J. A., Hughes, K. A., Alaks, G., Graham, L. & Lacy, R. C. 1994. An experimental
study of inbreeding depression in a natural habitat. Science, 266, 271-273.
Kalinowski, S. T., Hedrick, P. W. & Miller, P. S. 2000. Inbreeding depression in the Speke's
gazelle captive breeding program. Conservation Biology, 14, 1375-1384.
Karkkainen, K., Kuittinen, H., van Treuren, R., Vogl, C., Oikarinen, S. & Savolainen, O.
1999. Genetic basis of inbreeding depression in Arabis petraea. Evolution, 53, 1354-1365.
Keller, L. F. 1998. Inbreeding and its fitness effects in an insular population of song sparrows
(Melospiza melodia). Evolution, 52, 240-250.
Keller, L. F. & Waller, D. M. 2002. Inbreeding effects in wild populations. Trends in Ecology
& Evolution, 17, 230-241.
Keller, L. F., Arcese, P., Smith, J. N. M., Hochachka, W. M. & Stearns, S. C. 1994.
Selection against inbred song sparrows during a natural population bottleneck. Nature, 372,
356-357.
Kempenaers, B., Adriaensen, F., vanNoordwijk, A. J. & Dhondt, A. A. 1996. Genetic
similarity, inbreeding and hatching failure in blue tits: are unhatched eggs infertile?
Proceedings of the Royal Society of London Series B-Biological Sciences, 263, 179-185.
Knaepkens, G., Bervoets, L., Verheyen, E. & Eens, M. 2004. Relationship between population
size and genetic diversity in endangered populations of the European bullhead (Cottus
gobio): implications for conservation. Biological Conservation, 115, 403-410.
Kristensen, T. N., Pedersen, K. S., Vermeulen, C. J. & Loeschcke, V. 2010. Research on
inbreeding in the 'omic' era. Trends in Ecology & Evolution, 25, 44-52.
Laikre, L., Ryman, N. & Lundh, N. G. 1997. Estimated inbreeding in a small, wild muskox
Ovibos moschatus population and its possible effects on population reproduction. Biological
Conservation, 79, 197-204.
Lande, R. 1988. Genetics and demography in biological conservation. Science, 241, 1455-1460.
21
LaSalle, J. & Gauld, I. D. 1993. Hymenoptera: their diversity, and their impact on the diversity
of other organisms. In: Hymenoptera and Biodiversity (Ed. by J. LaSalle & I. D. Gauld), pp.
1-26. Wallingford, United Kingdom: CAB International.
Leakey, R. & Lewin, R. 1995. The Sixth Extinction: Biodiversity and its Survival. London:
Phoenix.
Leberg, P. L. & Firmin, B. D. 2008. Role of inbreeding depression and purging in captive
breeding and restoration programmes. Molecular Ecology, 17, 334-343.
Madsen, T., Shine, R., Olsson, M. & Wittzell, H. 1999. Conservation biology - Restoration of
an inbred adder population. Nature, 402, 34-35.
Meffe, G. K. & Carroll, C. R. 1997. Principles of Conservation Biology. 2nd edn. Sunderland,
Massachusetts: Sinauer.
Merola, M. 1994. Reassessment of homozygosity acid the case for inbreeding depression in the
cheetah, Acinonyx jubatus - Implications for conservation. Conservation Biology, 8, 961971.
Michod, R. E. 1993. Inbreeding and the evolution of social behaviour. In: The Natural History
of Inbreeding and Outbreeding: Theoretical and Empirical Perspectives (Ed. by N. W.
Thornhill), pp. 74-96. Chicago: University of Chicago Press.
Mills, L. S. & Smouse, P. E. 1994. Demographic consequences of inbreeding in remnant
populations. American Naturalist, 144, 412-431.
Mousseau, T. A. & Roff, D. A. 1987. Natural selection and the heritability of fitness
components. Heredity, 59, 181-197.
Newman, D. & Pilson, D. 1997. Increased probability of extinction due to decreased genetic
effective population size: experimental populations of Clarkia pulchella. Evolution, 51, 354362.
Nieminen, M., Singer, M. C., Fortelius, W., Schops, K. & Hanski, I. 2001. Experimental
confirmation that inbreeding depression increases extinction risk in butterfly populations.
American Naturalist, 157, 237-244.
O'Grady, J. J., Brook, B. W., Reed, D. H., Ballou, J. D., Tonkyn, D. W. & Frankham, R.
2006. Realistic levels of inbreeding depression strongly affect extinction risk in wild
populations. Biological Conservation, 133, 42-51.
Palstra, F. P. & Ruzzante, D. E. 2008. Genetic estimates of contemporary effective population
size: what can they tell us about the importance of genetic stochasticity for wild population
persistence? Molecular Ecology, 17, 3428-3447.
Pizzari, T. & Birkhead, T. R. 2000. Female feral fowl eject sperm of subdominant males.
Nature, 405, 787-789.
22
Pray, L. A. & Goodnight, C. J. 1995. Genetic variation in inbreeding depression in the red
flour beetle Tribolium castaneum. Evolution, 49, 176-188.
Ralls, K., Brugger, K. & Ballou, J. 1979. Inbreeding and juvenile mortality in small
populations of ungulates. Science, 206, 1101-1103.
Ralls, K., Ballou, J. D. & Templeton, A. 1988. Estimates of lethal equivalents and the cost of
inbreeding in mammals. Conservation Biology, 2, 185–193.
Reed, D. H. & Frankham, R. 2003. Correlation between fitness and genetic diversity.
Conservation Biology, 17, 230-237.
Reed, D. H., Briscoe, D. A. & Frankham, R. 2002. Inbreeding and extinction: the effect of
environmental stress and lineage. Conservation Genetics, 3, 301-307.
Reed, D. H., Lowe, E. H., Briscoe, D. A. & Frankham, R. 2003. Inbreeding and extinction:
effects of rate of inbreeding. Conservation Genetics, 4, 405-410.
Roff, D. A. 2002. Inbreeding depression: tests of the overdominance and partial dominance
hypotheses. Evolution, 56, 768-775.
Saccheri, I., Kuussaari, M., Kankare, M., Vikman, P., Fortelius, W. & Hanski, I. 1998.
Inbreeding and extinction in a butterfly metapopulation. Nature, 392, 491-494.
Shaffer, M. L. 1981. Minimum population sizes for species conservation. Bioscience, 31, 131134.
Spielman, D., Brook, B. W. & Frankham, R. 2004. Most species are not driven to extinction
before genetic factors impact them. Proceedings of the National Academy of Sciences of the
United States of America, 101, 15261-15264.
Templeton, A. R. & Read, B. 1984. Factors eliminating inbreeding depression in a captive herd
of Speke’s gazelle (Gazella spekei). Zoo Biology, 3, 177-199.
Thomas, J. A., Telfer, M. G., Roy, D. B., Preston, C. D., Greenwood, J. J. D., Asher, J., Fox,
R., Clarke, R. T. & Lawton, J. H. 2004. Comparative losses of British butterflies, birds,
and plants and the global extinction crisis. Science, 303, 1879-1881.
van Wilgenburg, E., Driessen, G., & Beukeboom, L.W. 2006. Single locus complementary
sex determination in Hymenoptera: an "unintellingent" design? Frontiers in Zoology, 3, 115.
Vilas, C., San Miguel, E., Amaro, R. & Garcia, C. 2006. Relative contribution of inbreeding
depression and eroded adaptive diversify to extinction risk in small populations of shore
Campion. Conservation Biology, 20, 229-238.
Westemeier, R. L., Brawn, J. D., Simpson, S. A., Esker, T. L., Jansen, R. W., Walk, J. W.,
Kershner, E. L., Bouzat, J. L. & Paige, K. N. 1998. Tracking the long-term decline and
recovery of an isolated population. Science, 282, 1695-1698.
23
Whiteman, N. K., Matson, K. D., Bollmer, J. L. & Parker, P. G. 2006. Disease ecology in the
Galapagos Hawk (Buteo galapagoensis): host genetic diversity, parasite load and natural
antibodies. Proceedings of the Royal Society B-Biological Sciences, 273, 797-804.
Willis, K. & Wiese, R. J. 1997. Elimination of inbreeding depression from captive populations:
Speke's gazelle revisited. Zoo Biology, 16, 9-16.
World Conservation Monitoring Centre. 1992. Global Biodiversity: Status of the Earth’s
Living Resources. London: Chapman and Hall.
Wright, L. I., Tregenza, T. & Hosken, D. J. 2008. Inbreeding, inbreeding depression and
extinction. Conservation Genetics, 9, 833-843.
Young, T. P. 1991. Diversity Overrated. Nature, 352, 10-10.
Zayed, A. 2009. Bee genetics and conservation. Apidologie, 40, 237-262.
Zayed, A. & Packer, L. 2005. Complementary sex determination substantially increases
extinction proneness of haplodiploid populations. Proceedings of the National Academy of
Sciences of the United States of America, 102, 10742-10746.
24