La neurogenèse dans le cerveau du Grillon domestique

Le grillon domestique n'a pas Îlni
de surprendre. Capable de loger
dans les stations
du métro parisien
(voir brève p 34), le voilà objet de
toute l'attention des neurobiolo-
gistes : l'étude de son cerveau a per-
mis de mettre
en évidence que la
fabrication des neurones
ne se limi-
tait pas à la phase larvaire de crois-
sance
du système nerveux central.
Elle existe aussi chez l'individu
adulte, grâce notamment à l'impli-
cation d'hormones et de poly-
amines, dont le rôle dans la matu-
ration des fonctions neuronales
pourra être facilement étudiée sur
ce modèle biologique.
1 est des a ffir mations tant de fois rép é-
tées qu'on les croit vrai es. Ainsi, jus qu'à
une date récent
e, où une neurogenèse a
été démontrée chez les singes et même
chez l'Homme adulte, on croya
it qu e,
chez les vettébrés supérieurs, aucun
neurone ne pouva
it ê tr e formé dans le
cerveau après la naissan
ce. On pensa it
de même que le com po rt ement inné
relativement in
fl exible des insectes
dev
ai t ê tr e sous -t endu par une circuite-
rie neuronale figée et l'on n' im aginait
pa r Myriam C ay re et Alain Strambi
p as qu e, passée-la phase larvaire de
croissance du système nerveux central,
de nouve
ll es cellules nerveuses pou-
vaient s'ajouter à certaines structures du
cerveau.
La neurogenèse
adulte
Ce rt es ce n'est p as uni fo rméme nt dans
le
sys tème nerveux cen tra l que des neu-
rones sont
aj ou té s. Se ules certaines
structures po
ss èd en t ce p ri v il ège. Ch ez
les mammifères, c'est une zone dite
"so us-ventr ic ul a ir e" et le "gy ru s dente-
Les corps pédonculés
l é" de l'hippocampe qui présentent une
neurogenèse persistante.
Ch ez les
in sectes, une structure cérébrale pa ir e,
le "c orps pédonculé", est généralement
considérée, comme
un analogue fon c-
ti onnel de l' hi ppocampe parce que
l'une comme l'autre de ces structures
sont impliquées dans la mémoire et
l'apprentissag
e. Or, ce qui renforce le
para
ll è le entre corps pédonc ul és et hip-
pocamp
e, c'est la découverte, dans le
cerveau du G
rill on domestique (Acheta
domesticus) adult
e, d'un groupe de cel-
lules souches, ou neurobl
as tes, q ui pro-
duisent des neurones qui s'
in tèg re nt
dans
le cortex des corps pédonc ul é s.
Ce sont des neuropiles, c'es t- à-dire un en se mble de fi bres nerveuses et de synapses
provenant de corps ce
ll ulaires extérieurs. Il s so nt c ompo sés d' un ca li ce simple ou
dou ble, en forme de coupe , prolongé à sa base pa r un pédo ncule q ui bifurq ue en de ux
lobes. Une dense
popu lation de petits corps ce ll ula ir es, fo rm ant un cortex, r emp lit ce
ca
li ce qui se trouve envahi, ain si que les l ob es, par leurs pro lon gements. C'est à ce cor-
tex
qu e la neu rogen èse ajo ut e co ntinuellement de nouveaux neuro ne s. Du ja rdin, qui
déc
ri v it po ur la prem ière fois les corps péd onc ulés dès 1850, remarqua qu ' il s étaient
co
mp arativ em ent plus dévelo ppés ch ez les insectes d ont les relations avec l'environ-
ne ment étaient plus comp lexes (abe ill es ou fourmis par ex em ple). Il en conclut qu' il s
étaient le si
ège de l'inte lli ge nce ... ce qui n'est pas faux. On sait maint ena nt que c'est
da ns les corps pé donculés que se fa it l'intégrati on des messages sensoriels qui arriv ent
aux ca li ces et, qu'à pa rtir des lobes, en ressortent des messages en direction des centres
mo teurs. En 1980, Er ber montra que l'anesthésie des corps pédo nculés de l'abe ill e
em pê chait l'apprentiss age; on con naît depuis de nom breuses mu tations qui affectent
le comportement de la Drosophile et qui o
nt le ur o ri gine dans des perturbations mor -
phologiques ou biochimiques des corps
pé donculés.
I NS E C TE S 35

,
Le rôle des hormones
L'intensité de la division des cellules
souches est régulée par les hormones
morphogénétiques. L'ecdysone ou hor-
mone de mue (qui est, chez l'imago,
sécrétée par les ovaires) a une action
inhibitrice, alors que la neurogenèse est
stimulée par l'hormone juvénile. Cette
hormone morphogénétique, sécrétée
par
les corpora allata (corps allates) -
une paire de glandes endocrines situées
à l'arrière du cerveau -induit
le maintien
de caractères larvaires lors des
mu es·
(d'où son nom), puis stimule la crois-
sance des ovaires chez la femelle adulte.
L'ho
rm one ju vé nil e stimule aussi la mul-
tiplication des neuroblastes dans le cor-
tex des corps pédoncul
és, ce qui montre
que le cerveau est également un organe
cible de l'hormone
ju vénile.
Nous avons pu mettre en évidence un
intermédiaire de l'action
de l'hormone
juvé
nil e : les polyamines. Les poly-
amines (putrescin
e, spermidine et sper-
mine) sont des facteurs de croissance
qui se rencontrent dans les bactéries et
presque toutes les cellules animales et
Et chez les autres insectes ...
Bien peu ont été étudié s. De s éq ui pes é tr an -
gères ont examiné en vain les cerveaux de la
Drosophile (Drosophila melanogaster) et de
l' Abeille (Apis mellifera). Nous n 'avo ns pas
non plus décelé de neurogénèse chez des
imagos d' un Criq u et (Locusta migratoria) ni
d' une Blatte (Periplaneta americana). Mais
elle existe chez d'autres espèces de Gryllid és
(Gryllus bimaculatus, Glyllolnolpha dalmati-
na), chez un HétérQptère (Oncopeltus fascia-
tus) , chez un Dictyoptère (Mantis retigiosa)
et , de façon inattendue, chez des
Endoptérygotes : TenebriO motitor et Zopho -
bas sp. (Coléoptères, Ténébrionidés) et Har -
monia axyridis (Coléoptèrès, Cocci nellid és).
végétales et qui jouent un rôle clé dans
les processus de multipllcation et de
différenciation cellulaire. L'hormone
juvénile stimule la biosynthèse des
polyamines dans
le système nerveux, ce
qui entraîne une concentration accrue
des trois polyamines. Inversement,
l'ablation des
corpor a al/ata, qui sup-
prime l'hormone juvénile circulante,
entraîne la réduction des taux de poly-
amines cérébrales ; e
ll e inhibe égale-
ment
la multiplication neuronale dans
les corps pédonculés.
Les polyamines
apparaissent donc comme des intermé-
diaires dans
le mode d'action de l'hor-
mone juvénile sur les neuroblastes.
L'inhibition de
la biosynthèse des poly-
amines, conjointement à
la manipula-
tion de l'état hormonal des animaux et
à l'administration de putrescine exogène,
a permis de faire varier le taux de
putrescine du cerveau
en maintenant
constants les taux des polyamines à
plus longues chaînes, la spermidine et
la spermine. On a pu ainsi mettre en
évidence le rôle clé spécifique de la
putrescine dans
la transduction du mes-
sage de l'hormone juvénile au
ni veau
du système nerveux central.
Rôle
de
tenvironnement
L'environnement agit également en
parallèle avec les hormones pour
moduler la production des nouveaux
neurones dans le cortex des corps
pédonculés du grillon. C'est encore un
parallèle frappant avec l'hippocampe
des mammifères.
En effet, chez la souris
comme chez
le grillon, des animaux
élevés dans des cages pourvues de
riches informations sensorie
lle s (congé-
nères, odeurs, sons,
cache!!:es , etc) ont
une neurogenèse accrue par rapport à
des animaux élevés
en confinement
sans possibilité d'explorer un univers
diversifié.
Vers une compré-
hension du rôle de
la neurogenèse ?
Des expenences antérieures avaient
déjà permis de soupçonner que l'hor-
mone juvénile agissait spécifiquement
sur le cerveau.
En effet, elle s'avère
nécessaire à l'expression du comporte-
ment de ponte, lequel peut être observé
même après ablation des ovaires (à l'ex-
clusion, bien entendu, du dépôt des
œufs proprement dit). D'autre part, ce
comportement de ponte est fortement
inhibé après ingestion de l'inhibiteur
de
la biosynthèse des polyamines, bien
que les taux d'hormone
ju vénile restent
inchangés.
Un tel compoltement néces-
site l'intégration de nombreuses
séquences d'activité, allant de la
~/Jojr a/1/cle "Dét.:efoppemellf de l'insectes ; mues el mélamorpbosesu, e.'\:traft de /'oUV1"a{W de Micbel Lamy , " {.es insectes et les hommes ", en jXlges 27 de ce numéro
INSEC TE S 38 N° 1 19 - 2000 ( 4 )
Représentation schématique d' un ceroeau de grillon,
vu de l'arrièr
e, montrant la position du corps péd on-
culé
gau che.
recherche d'un substrat de ponte adé-
quat à l'insertion de l'ovipositeur dans
le sol ; des zones cérébrales spécialisées
dans l'intégration nerveuse doivent être
impliquées dans sa genèse. Or, les
centres intégrateurs majeurs du cerveau
des insectes sont justement les corps
pédonculés qui sont le siège de
la neu-
rogenèse chez l'adulte. Bien qu'il soit
prématuré de poser l'hypothèse d'un
lien causal entre
la neurogenèse et la
maturation d'un compOltement com-
plexe,
le cerveau du Grillon est sans
doute adéquat pour étudier
le rôle des
hormones et des polyamines dans les
phénomènes de maturation des fonc-
tions neurona
les. Les recherches dont il
fait l'objet pourraient permettre de
généraliser aux mammifères des
connaissances acquises grâce à ce
modèle d'accès plus facil
e. 0
Les auteurs
Myriam Cayre et Alain Strambi
sont respectivement Chargée de
recherches et Direct eur de recherches
au
CNRS. Ils travaillent au Laboratoire
de Neurobiologie (Unité propre du
CNRS) à Marse ill e.
Pour en savoir plus
Eriksson P. S. et al. , 1998 - N eurogenesis in
the adllit human hippocamplIs - Nature
Medicine, 4, 1313-1317
Heisenberg M., 1998 - What do the mushroom
bodies do for the insect brain ? An introduction.
- Leaming & Memory, 5, 1- 10
Strambi c., Cayre M. and Strambi A., 1 999 -
Neural plasticity in the adult insect brain and its
hormonal contro l. - lm. Rev. CyIO!., 190, 137-