Biologie et imagerie, un nouveau partenariat : marqueurs tumoraux

A.P. Pecking, J.L. Albérini, M. Wartski, C. Corone, M.F. Pichon
Biologie et imagerie, un nouveau partenariat :
marqueurs tumoraux et tomographie par émission de positons (TEP).
A.P. Pecking, J.L. Albérini,
M. Wartski, C. Corone, M.F. Pichon
Service Central de Médecine Nucléaire et Oncobiologie
Centre René Huguenin de lutte contre le cancer - Saint-Cloud
Résumé
L’élévation isolée d’un marqueur sérique est un signal d’alerte pour la reprise évolutive
d’un cancer traité. L’identification précise et précoce du site tumoral permet d’entreprendre un
traitement adapté et d’espérer une efficacité thérapeutique meilleure. La TEP-18FDG constitue
une avancée significative en cancérologie et a été utilisée dans la recherche de ces localisations
chez des patients traités pour un cancer présentant une élévation isolée d’un marqueur tumoral
sérique.
MÉTHODE : 815 patients, agés de 31 à 82 ans, traités pour un cancer du sein (n= 318), un
cancer colorectal (n=246), un cancer de l’ovaire (n=164) ou un carcinome épidermoïde (n=87)
ont été étudiés. La TEP-18FDG a été réalisée avec une caméra TEP couplée à un scanner (TDM)
et corrélée avec l’évolution clinique, les méthodes d’imagerie conventionnelle focalisée et les résultats pathologiques.
RÉSULTATS : La TEP-TDM 18FDG a été positive pour 647 patients. Avec une sensibilité de
95,8% et une valeur prédictive positive de 95,3%, une maladie évolutive a été identifiée pour 92%
des patients avec une précession sur les signes cliniques de 4-11 mois.
CONCLUSION : Ces résultats justifient une modification des thésaurus de surveillance et la mise
en route de nouveaux protocoles comparant l’attitude thérapeutique classique à un traitement
précoce avec comme cible le taux des marqueurs sériques et la lésion détectée avec la TEP-TDM
18
FDG avec comme but une amélioration de la survie.
Marqueurs tumoraux / TEP-TDM 18FDG / Maladie occulte
Correspondance : Alain Paul Pecking
Service Central de Médecine Nucléaire et Oncobiologie - Centre René Huguenin de lutte contre le cancer
35 rue Dailly - 92210 Saint-Cloud
Tél. : 01 47 11 15 70 - E-mail: [email protected]
Médecine Nucléaire -
Imagerie fonctionnelle et métabolique - 2006 - vol.30 - n°1
41
Biologie et imagerie, un nouveau partenariat : marqueurs tumoraux et TEP
! La survenue d’une maladie
métastatique après traitement d’un
cancer est un événement péjoratif qui
va influer directement sur la survie
du patient. La détection précoce de
cette maladie qui peut évoluer sournoisement pendant de nombreux
mois est un point capital. Le dosage
des marqueurs tumoraux sériques, et
particulièrement leur cinétique
d’évolution, sont souvent une alerte
avant que les examens cliniques ou
d’imagerie conventionnelle soient
positifs. Il est démontré qu’une maladie métastatique peut être suspectée
chez plus de 50% des patients qui
présentent une élévation continue du
marqueur avec une précession pouvant atteindre 12 mois avant la mise
en évidence d’une cible [1,2,3,4]. La
réalisation d’examens d’imagerie conventionnelle n’apporte aucun bénéfice significatif par rapport à la simple surveillance clinique notamment
en terme de survie [5,6,7] puisque
l’imagerie conventionnelle n’est souvent positive qu’à un stade déjà
avancé. Toutefois, l’instauration précoce d’un traitement ciblé, comparé
à la simple surveillance et l’attente de
l’apparition de lésions métastatiques
symptomatiques, prolonge la survie [8] il est en effet logique de penser qu’un traitement curateur sera
plus actif sur un volume tumoral plus
faible. L’American Society of Clinical
Oncology ne recommande pas l’utilisation des marqueurs tumoraux
pour le suivi des patients [9] au contraire de la British Association of
Surgical Oncology (BASO) qui en fait
un élément diagnostique important
[10]. La détection précoce d’une maladie occulte a été tentée avec succès au moyen d’anticorps monoclonaux spécifiques radiomarqués
[11,12] mais cette technique, moins
performante que la tomographie
d’émission par positon [13] est devenue un test d’affinité tumorale avant
traitement par un anticorps froid ou
marqué. Le 18-fluoro-2-déoxyglucose
(18FDG) s’est révélé capable de détecter de nombreux types de cancers
avec fiabilité [14,15] et s’avère efficace dans la détection précoce d’une
maladie occulte à un stade potentiellement curable [16,17]. Les nouvelles caméras TEP dédiées couplés à un
scanner X (TDM) associent l’image-
42
rie anatomique et l’imagerie fonctionnelle sur des images fusionnées. Depuis 2002, nous avons utilisé cette
méthode pour évaluer l’efficacité de
la TEP-TDM au 18FDG dans la recherche d’une maladie occulte suspectée
sur l’élévation isolée d’un marqueur
tumoral chez des patients traités pour
un cancer.
MATÉRIEL ET MÉTHODES
Protocole
! Une solution pure et stérile de
18
FDG (Cis-biointernational) a été utilisée chez des patients strictement à
jeun depuis la veille et gardés au repos en décubitus dorsal pendant
l’heure qui précédait l’examen. Une
activité moyenne de 318.45 ± 98.24
MBq (268-424) de 18FDG a été injectée au niveau d’une veine du dos du
pied. La détection a été réalisée 60 minutes plus tard, après miction, avec
une caméra TEP couplée à un scanner X hélicoïdal multibarrettes
(Discover y LS, General Electric
Medical System). Les acquisitions de
20 minutes puis une reconstruction
avec correction d’atténuation permettent l’obtention des images en coupes transverse, frontale et sagittale, de
4 mm d’épaisseur. La fusion des images fonctionnelles de la caméra TEP
et des images scanner est réalisée simultanément avec une précision parfaite. La mesure du Standard Uptake
Value (SUV) a été réalisée pour tous
les foyers détectés. Les images ont été
lues par 3 observateurs indépendants
avec une cotation selon le degré de
fixation de la lésion décrite et la mesure du SUV: grade 0 (pas de fixation,
SUV < 2), grade 1 (fixation douteuse,
2 < SUV <3), grade 2 (fixation nette,
3 < SUV <5), grade 3 (fixation intense,
SUV > 5).
Patients
!Cette étude a reçu un avis favorable du Comité Consultatif de Protection des Personnes dans la Recherche Biomédicale (CCPPRB). Tous les
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patients informés des modalités de
réalisation de l’examen ont donné
leur consentement éclairé. Huit cent
quinze patients traités pour une lésion maligne et présentant une augmentation isolée et confirmée d’un
marqueur tumoral sérique avec bilan
clinique d’exploration totalement
négatif ont été explorés par 18FDG. Il
s’agissait de 246 cancers digestifs avec
élévation de l’ACE et/ou du CA 19.9,
de 318 cancers du sein avec élévation du CA 15.3, de 164 cancers de
l’ovaire avec élévation du CA 125 et
de 87 carcinomes épidermoïdes
(ORL, bronchiques ou gynécologiques) avec une élévation du CYFRA
21.1. L’âge moyen était de 51,24 ±
21,05 ans (31 - 82).
Dosage des marqueurs
tumoraux sériques
!La concentration du marqueur sérique a été contrôlée avant chaque
examen 18FDG. L’ACE, le CA 15.3 et le
CA 125 ont été dosés en double par
technique immunoradiométrique
(IRMA) à l’aide des trousses CisBioInternational (Gif sur Yvette,
France). Le CA 19.9 et le CYFRA 21.1
ont été dosés en double par immunofluorescence en phase liquide homogène (technique TRACE) sur automate
Kryptor (Brahms, Saint Ouen, France).
Chaque série de dosages incluait
deux sérums de contrôle. Tous les
dosages montrant un coefficient de
variation entre doubles supérieur à
10 % ont été refaits.
Etudes corrélatives
!Un résultat positif avec le 18FDG devait être confirmé soit par une autre
méthode d’imagerie focalisée, soit par
un prélèvement cytologique lors
d’un contrôle orienté, soit par un contrôle histologique lors d’un acte chirurgical. En cas de non-confirmation,
une surveillance clinique rapprochée
a été pratiquée avec répétition des
examens conventionnels. Les résultats ont été classés comme vrais ou
faux positifs, et vrais ou faux négatifs
permettant de calculer la sensibilité,
Imagerie fonctionnelle et métabolique - 2006 - vol.30 - n°1
A.P. Pecking, J.L. Albérini, M. Wartski, C. Corone, M.F. Pichon
la spécificité, l’efficacité ou précision,
les valeurs prédictives positive et
négative.
RÉSULTATS
!L’analyse a été réalisée de façon globale puis par pathologie. L’examen
TEP-TDM 18FDG a été positif pour 746
patients, 398 avec une lésion unique
et 348 avec deux lésions ou plus. La
corrélation a été positive pour 711 cas,
les 35 images positives non confirmées ont été classées comme examens faux positifs. Sur les 69 cas négatifs, 31 étaient des faux négatifs (16
lésions hépatiques infra-centimétri-
ques, 7 carcinoses péritonéales, 5 lésions ganglionnaires infra-centimétriques cervicales, 3 récidives mammaires) tandis que 38 sont restés classés
vrais négatifs après un recul de plus
de 11 mois. Avec une sensibilité globale de 95,8% et une valeur prédictive positive de 95,3%, l’examen 18FDG
a permis d’identifier une maladie
occulte avec une précession de 4 à
11 mois pour 91,9% des patients. La
plus petite lésion détectée était une
adénopathie de 6 mm (rapport SUV :
7,3). Le Tableau I rapporte, par pathologie, les résultats des études de corrélation avec la surveillance, les méthodes d’imagerie conventionnelle
focalisée par le résultat du 18FDG-TEP
et l’examen cytologique ou histologique et le Tableau II résume les per-
formances de la méthode, sans et
avec fusion, et groupées puis dissociées par pathologie. Sans la fusion
des images fonctionnelles du 18FDG
avec les images anatomiques du scanner X, le taux de patients bien classés est de 82,8% alors qu’avec la fusion ce taux devient 91,9%. Cette différence est liée à une précision accrue de l’examen avec une précision
anatomique qui permet de s’affranchir des images physiologiques pouvant à tort être prises pour un foyer
anormal et de proposer une localisation fiable de la cible détectée. La fusion des images anatomiques et fonctionnelles permet d’améliorer la sensibilité et la valeur prédictive positive
Tableau II
de la méthode (T
II).
Tableau I : Résultats de l’étude cor
corrélativ
rélative
entre
surv
rélativ
e entr
e ffo
oyer détecté aav
vec la TEP-TDM 18FDG et la sur
veillance cclinique,
linique, les méthodes
d’imagerie conventionnelles focalisées et l’examen cytologique ou histologique. (Entre parenthèses figure le pourcentage représenté dans la pathologie concernée).
bnor
mal ffoci
oci and cclinical
linical ffollo
ollo
w up, 18FDG guided con
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mark
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Médecine Nucléaire -
Imagerie fonctionnelle et métabolique - 2006 - vol.30 - n°1
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Biologie et imagerie, un nouveau partenariat : marqueurs tumoraux et TEP
Dans la pathologie tumorale digestive,
la précision de la méthode est de
90,2% avec une sensibilité de 95,1%,
une spécificité de 43,5%, des valeurs
prédictives positive et négative de
91,4% et 47,6%. Ceci est en partie lié
à la difficulté de détecter précisément
des lésions hépatiques de petites
tailles. Dans la pathologie tumorale
mammaire, la précision de la méthode est de 92,7% avec une sensibilité de 96,9%, une spécificité de 55,5%,
des valeurs prédictives positive et
négative de 94,9% et 62,5%. La TEPTDM n’a pu caractériser 3 récidives
mammaires qui ont été détectées par
l’imagerie par résonance magnétique
nucléaire. Dans la pathologie tumorale ovarienne, la précision de la méthode est de 91,8% avec une sensibilité de 95,4%, une spécificité de 61,5%,
des valeurs prédictives positive et
négative de 96,6% et 53,3%. Les
échecs dans cette pathologie sont en
rapport avec des carcinoses péritonéales microscopiques. Pour les carcinomes épidermoïdes, la précision
de la méthode est de 89,6% avec une
sensibilité de 94,8%, une spécificité
de 50%, des valeurs prédictives positive et négative de 93,6% et 55,5%
respectivement. La faible valeur obtenue pour la spécificité, de 43,5% à
61,5% selon la pathologie, est liée au
nombre d’examens positifs pour le
18
FDG et considérés comme faux
positifs devant l’absence de corrélation possible avec une autre méthode
(imagerie traditionnelle négative et
ponctions à l’aveugle non réalisées).
Les patients concernés par cette situation sont surveillés et seront réévalués. L’élévation des marqueurs ACE,
CA 19.9, CA 15.3 et CA 125 est
corrélée à un site anormal, contrôlé
dans près de 90% des cas explorés
par le 18FDG.
DISCUSSION
!Ce travail a été réalisé avec une caméra TEP dédiée associée à un scan-
44
ner X performant (hélicoïdal
multibarrettes). Les performances de
la TEP au 18FDG en cancérologie sont
largement établies. Il s’agit cependant
d’un examen encore peu accessible
en raison du coût de l’équipement
et du radiotraceur. Les solutions développées à partir d’une caméra conventionnelle semblent permettre une
approche similaire mais avec des
performances nettement inférieures
à la TEP dédiée [18,19,20,21]. Avec
une limite inférieure de détection sur
le vivant obtenue de 5 à 7 mm avec
la TEP contre 13.5 mm pour la caméra
hybride, il est évident que seule la
méthode utilisant une machine TEP
dédiée peut être recommandée dans
la recherche de la maladie occulte en
oncologie.
Il existe peu d’études publiées sur
des patients traités pour un cancer et
présentant une élévation isolée d’un
marqueur tumoral sérique [17,22,23,
24,25,26]. Des essais avec des anticorps monoclonaux marqués avaient
représenté un premier pas vers cette
détection précoce d’une récidive
avec un taux de succès de l’ordre de
72% [11,12] performances inférieures
à la TEP dans une étude comparative
sur les mêmes patients [13]. Par
ailleurs, on ne dispose pas d’anticorps pour chaque type de cancer et
l’utilisation séquentielle de ces anticorps est limitée par une possible
immunisation contre les anticorps
injectés. Avec une sensibilité variant
de 94,8 à 96,9% selon le type de cancer, nos résultats montrent que l’association 18FDG et élévation isolée
d’un marqueur sérique permet la
mise en évidence précoce d’une récidive avec une grande fiabilité. Un
traitement de seconde ligne (28%) ou
une modification de la stratégie thérapeutique (42,4%) ont été légitimement proposés. Le 18FDG, qui présente
une valeur prédictive globale de
95,3% dans cette indication, va devenir la méthode de choix pour la recherche d’une récidive lors d’une
modification biologique confirmée
quel que soit le marqueur (CA 15.3,
CA 125,ACE ou CA 19.9, CYFRA 21.1).
Médecine Nucléaire -
La faible spécificité constatée est liée
au nombre de résultats positifs lors
de l’examen TEP non confirmés par
des méthodes d’imagerie moins performantes mais toujours considérées
comme référence. Ces patients sont
gardés en surveillance attentive.
CONCLUSION
!Les progrès de la biologie ont toujours précédé les avancées en matières de prise en charge thérapeutique.
Les marqueurs tumoraux sériques ont
démontré leur intérêt depuis longtemps, annonçant une maladie
métastatique avec une précession sur
les signes cliniques allant jusqu’à 12
mois. La notion de rechute biologique, établie dans le cancer de la prostate, n’a pas été étendue aux autres
cancers et les cliniciens oncologues
attendent l’apparition d’une cible
mesurable. Les protocoles thérapeutiques indispensables pour démontrer le véritable intérêt d’une prise en
charge thérapeutique précoce lors de
la simple élévation d’un marqueur
sérique n’ont jamais été mis en
œuvre. Devant l’absence de réponse
à cette interrogation, certains vont
même jusqu’à dénier l’intérêt pourtant clairement démontré de ces marqueurs. Le 18FDG permet de retrouver une cible tumorale pour 92% des
patients dans cette indication. Avec
une cible quantifiable associée à l’élévation d’un marqueur, des protocoles thérapeutiques vont pouvoir être
proposés chez des patients pour lesquels la masse tumorale est encore
faible, laissant supposer une efficacité
plus grande. Le dosage d’un marqueur est un acte peu coûteux et la
confirmation d’une élévation régulière devraient conduire à la réalisation d’une TEP-TDM avec le 18FDG en
première intention permettant d’éviter la réalisation de bilans successifs
inutiles. Cette méthodologie qui progresse rapidement peut être utilisée
largement en oncologie.
Imagerie fonctionnelle et métabolique - 2006 - vol.30 - n°1
A.P. Pecking, J.L. Albérini, M. Wartski, C. Corone, M.F. Pichon
Biology and Nuclear Medicine imaging, a new partnership :
tumoral markers and ¨positron emission tomography (PET)
An isolated elevation of a circulating tumour marker is the first signal for an occult
disease. The early location of the tumoral sites plays a role in the potential therapeutic efficacy.
We have investigated the role of 18FDG detection to identify an occult disease in cancer patients
with an isolated elevation of a blood tumour marker without any evidence of malignancies.
METHODS : 815 patients, 31 to 82 years, previously treated for breast cancer (n=318), colorectal
cancer (n=246), ovarian cancer (n=164) or an epidermoïd carcinoma (n=87) were studied. 18FDG
was performed with a dedicated PET camera associated to a computed tomography (CT). Results
were correlated with other conventional imaging methods, pathology results or clinical evolution.
RESULTS : 18FDG scans were positive for 647 patients. With an overall sensitivity of 95.8% and
a positive predictive value of 95.3%, PET-CT 18FDG has identified metastatic relapse with a lead
time of 4-11 months in 92% of all patients.
CONCLUSION : These results should convince oncologists to change their follow up modalities
and to design new prospective studies comparing the standard practice to early treatment based
on the result of blood tumour marker measurement and 18FDG assessment.
Tumour markers /PET-CT 18FDG / Occult disease
Remerciements
Nous tenons à remercier les cliniciens oncologues qui ont contribué à cette étude en nous confiant leurs
patients :
P. Rougier, B. Nordlinger (Hôpital Ambroise Paré, Boulogne), J.M. Vannetzel (Hôpital Paul Brousse et Clinique
Hartmann), L. Mignot, (Hôpital Foch, Suresnes), Y. Otmezguine (Hôpital Ambroise Paré et CPSC Boulogne), A.
Banal, C. Bélichard, A. Boudinet, E. Brain, N. Callet, C. Cohen Solal, J.L. Floiras, A. Goupil, B. de La Lande, F. Lerebours,
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