Fourmis ouvrières au pouvoir

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Thibaud Monnin et
Christian Peeters
[1] W.M. Wheeler et J.W.
Chapman, Psyche, 29, 203,
1922.
[2] C. Peeters et R. Crewe,
Behavioral Ecology and
Sociobiology, 18, 29, 1985.
[3] T. Monnin et C. Peeters,
Behavioral Ecology, 10, 323,
1999.
[4] T. Monnin et C. Peeters,
Animal Behaviour, 55, 299,
1998.
[5]J.B.André et al.,
Behavioral Ecology and
Sociobiology, 50, 72, 2001.
[6] T. Monnin et F.L.W.
Ratnieks, Behavioral
Ecology and Sociobiology,
50, 97, 2001.
[7] T. Monnin et C. Peeters,
Naturwissenschaften, 84,
499, 1997.
[8] T. Monnin et al., Journal
of Chemical Ecology, 24,
473, 1998 ; V. Cuvillier-Hot et
al., Animal Behaviour, 68,
1209, 2004.
[9] C. Peeters et al.,
Proceedings of the Royal
Society of London - Biology,
266, 1323, 1999 ; V. Cuvillier-
Hot et al.,
Naturwissenschaften, 92, 73,
2005.
[10] T. Monnin et al., Nature,
419, 61, 2002.
[11] V. Cuvillier-Hot et al.,
Fourmisouvrièresaupouvoir
Qui dit fourmis pense souvent «reineetouvrières». Pourtant, plusieurs
espècesdefourmisn'ontpasdereine.Lesouvrièressonten
compétitionpourlareproduction,d'oùdespossibilitésdeconflits.Des
alliancesentrefourmisdehautetdebasrangaidentàlarégulation.
Abeilles,bourdons,guêpesetfourmis:autantd'insectescélèbrespour
lacoopérationquirègneauseindeleurscolonies.Celles-ci sont
généralementstructuréesautourd'unereinereproductriceentourée
d'ouvrièresassumantlesautrestâches.Toutefois,ilexistedesespèces
d'insectessociauxdépourvuesdereine.C'estlecasde100à150
espècesdefourmis,soit1%des12000espècesdécrites.
Lareproductionincombealorsauxouvrières,quisetrouventen
concurrence. Dans ce contexte, les conflits potentiels sont encore plus
nombreuxquedanslessociétésavecreine.Quelsmécanismes
l'évolutiona-t-ellesélectionnéspourquelesconflitsentreindividusne
prennentpaslepassurl'intérêtcollectif?
L'existencedesfourmissansreineestrestéeinconnue
jusquedanslesannées1920.Pourtant,lesentomologistesdisposaient
d'indices indirects indiquant leur existence. En effet, alors que les reines
sedifférencientdesouvrièresparunthoraxbeaucoupplusgrosetpar
unabdomenplusvolumineux,ilsavaientsouventéchouéàrécolterles
reinesdenombreusesespèces.Maisilssupposaientquecesreines
avaientunemorphologieprochedecelledesouvrières: «La femelle [la
reine] de Diacamma [un des genres de fourmis sans reine] ressemble
auxouvrièresaupointd'êtreconfondueavecelles», proposait en 1911
l'entomologisteitalienCarloEmery.Toutefois,sonconfrèreaméricain
WilliamMortonWheelerévoquadès1915lapossibilitéqu'iln'yaitpas
dereinechezcetteespèce,maisdesouvrièresfertiles.Unesupposition
confirméequelquesannéesplustard,quandWheeleretChapman
observèrentchez Diacamma rugosuml'accouplementd'uneouvrière
semblableauxautresouvrièresdelacolonie [1] .
Nosconnaissancessurlesfourmissansreinerestèrentlimitéesàces
observationsanecdotiquesjusqu'àl'étudesystématiquemenéeparl'un
d'entre nous (Christian Peeters) sur Ophthalmonopone berthoudi en
Afrique,audébutdesannées1980 [2] . La dissection de 1 373
ouvrièresdeplusieurscoloniesmontraqu'ellesétaientrigoureusement
identiques,avecdesovairesetunespermathèque * fonctionnels. Il
apparutégalementque,danschaquecolonie,quelquesouvrières
s'étaientaccoupléesetreproduites.Cesouvrièresreproductrices
reçurentlenomde gamergates.
Touteslesouvrièresétantdes gamergatespotentielles,restaità
comprendrepourquoietcommentcertainesd'entreellesaccédaientà
cestatut.Ilnefaisaitnuldoutequeceprocessusimpliquaitlarésolution
de conflits divers. Par exemple, ceux opposant la gamergateàdes
ouvrièresvoulantlasupplanter,ouceuxopposantlesouvrièresentre
elles,aprèslamortd'une gamergate.
Agressions au laboratoire
Lesdeuxespècesdefourmissansreine Dinoponera quadriceps, qui vit
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Behavioral Ecology, 15, 970,
2004.
[12] A.G. Hart et F.L.W.
Ratnieks, Journal of
Evolutionary Biology, 18,
383, 2005.
enAmériqueduSud,et Streblognathus peetersi, que l'on trouve en
Afrique du Sud, semblaient de parfaites candidates pour lever ces
incertitudes.Ellesprésententeneffetdescaractéristiquespropicesàla
récupérationdescoloniessurleterrain,etàleurétudeenlaboratoire:
lescoloniessontpetites(76ouvrièreschez Dinoponera , 95 chez
Streblognathus),etlesouvrièressontparmilesplusgrandesaumonde
(respectivementtroisetdeuxcentimètres,pattesetantennesexclues).
Aprèsexcavationcomplètedenidssouterrains,nousavonstransféré
lescoloniesenlaboratoire,etmarquélesfourmisd'unepastillecolorée.
Ilapparutimmédiatementquelesagressionsétaientnombreuseset
diverses [3] . De plus, ces interactions, qui impliquent le plus souvent
deuxfourmis,sontasymétriques:dansunepairedonnée,l'unedes
fourmis domine l'autre. Cette dominance est stable, la fourmi dominante
lerestantgénéralementtoutaulongdel'étude,soitplusieursmois.Les
observationsmenéessurcelapsdetempsontpermisdemettreen
évidenceunehiérarchiededominancequasilinéaire,quirèglela
reproduction. L'unique gamergate occupe le premier rang, dit alpha.
Un peu au-dessous,quelquesouvrièresdehautrang,appeléespar
importancedécroissante bêta,gamma et delta,aspirentàluiravirsa
place de reproductrice.
Dansunpremiertemps,leplusimportantétaitd'identifierles
comportementspermettantà alphad'êtrelaseuleàs'accoupler,etle
nombredesespartenairesmâles.Eneffet,lesconflitsd'intérêt
potentielsdépendentdudegrédeproximitégénétiquequiexisteentre
individus.Or,chezleshyménoptères,cetteproximitéestengrande
partiedéfinieparunesingularitéreproductive:lesfemellessontissues
d'oeufsfécondés,etlesmâles,d'oeufsnonfécondés.Laproximité
génétiqueentremembresd'unecoloniedépenddoncenpartiedu
nombredemâlesfécondantlareproductrice(lire«Structuregénétique
des colonies », p. 61).
Chez plusieurs colonies de Dinoponera quadricepsoùla gamergate
étaitmorte,nousavonsconstatéquelafemellequiavaitprissonrang
(généralement bêta)effectuaitdecourtessortiesnocturnesàproximité
immédiatedunid,contrairementauxouvrièresdehautrangquine
courentjamaiscerisquedes'exposerauxprédateursetauxparasites!
Entoutehypothèse,cettenouvelle alphacherchaitàs'accoupler.Nous
avonsalorsplacéunmâled'uneautrecolonieàproximité.Ils'est
immédiatementdirigévers alpha,etilssesontaccouplés.Nousavons
viteconstatéqueseule alpha s'accouple, qu'elle le fait une seule fois
danssavieetuniquementavecunmâled'uneautrecolonie.
Inversement,lesmâlessontexclusivementattiréspar alpha. Par ailleurs,
alphafuitlesmâlesaprèssonpremieraccouplement:celuiquil'a
fécondéeobtientainsilapaternitédetouteslesfemellesqu' alpha -
devenue gamergate - enfante par la suite [4] . Une fois la nouvelle
gamergateenplace,sespremièresfillesdeviennenttrèsrapidementles
ouvrièresdehautrang.Etcommela gamergate vit beaucoup plus
longtempsquelesouvrières,ellenecohabiteavecsessoeursque
pendant un bref laps de temps, lors de son accession au pouvoir. Par la
suite,ellevitentouréedesesfilles.
Produiredesmâles
Les colonies de Dinoponera quadriceps, ainsi que celles de
Streblognathus peetersi et Diacamma cyaneiventre [5] , ont donc
l'ascendancegénétiquelaplussimplequisoit:uneseulemèreetun
seulpère.Maislesouvrièresdecesespècespeuventtoutes,quelque
soitleurrang(etpourautantqu'ellesnesoientpastropâgées),pondre
desoeufsnonfécondésdonnantnaissanceàdesmâles.Ondécèlepar
conséquentunconflitd'intérêtpourlaproductiondecesderniers.La
structuregénétiquedescoloniesesteneffettellequechaqueouvrière
estgagnantesielleponddesmâleselle-même,et,dansunemoindre
mesure,siellelaissecettetâcheàsessoeursouvrières.Maiselleest
perdantesiellelaissefairesamère.Eneffet,saproximitégénétiqueest
de 50 % avec ses fils, de 37,5 % avec ses neveux, et de 25 % avec ses
frères. Alpha,enrevanche,gagneàproduirelesmâleselle-même [6] .
De la gamergateoudesesfillesquigagne?Etcomment?Laréponse
est venue de l'examen des pontes et du devenir des oeufs, ainsi que de
ladissectiondesovairesetdelaspermathèquedetouteslesouvrières:
lahiérarchierèglelapontedetouslesoeufs,ycomprisnonfécondés.
Chez Streblognathus peetersi , seule la gamergate pond. En revanche,
chez Dinoponera quadriceps, elle n'a pas le monopole de la production

desoeufsmâles:l'ouvrière bêtapondrégulièrement(maiselleest
nettementmoinsfertile),tandisquelesouvrières gamma et delta
pondentquelquesraresoeufsetquelesouvrièresderanginférieurà
deltanepondentjamais.Cesobservationssontcorréléesàl'étatdes
ovaires, pleinement actifs chez alpha - laprésencedenombreux
ovocytesentémoigne-, moins actifs chez bêta, et totalement inactifs
chezlesouvrièresdebasrang. Alphaobtientnéanmoinslequasi-
monopoledelareproduction,carellereconnaîtlesoeufsdesouvrières
àleurodeurdifférentedessiens,etenmangelestroisquarts [7] . Il est
possiblequecemécanismededétectionetd'éliminationobservéchez
Dinoponera soit si efficace chez Streblognathusquelesouvrièresde
cetteespècen'ontplusaucunavantageévolutifàpondre.
Chez Dinoponera,cemécanismedereconnaissancedécouledela
présence,àlasurfacedesoeufs,d'unhydrocarburenommé9-
hentricontène.Comme alpha en produit bien plus que ses
subordonnées,sesoeufsensontabondammentcouverts,cequilui
permetdedistingueràcoupsûrsaproductiondecelledesouvrières.
Inversement,lesouvrièressontcapablesdereconnaîtrelesoeufs
produits par alpha.Etellesgagneraientàdétruiresesoeufsmâles.Le
problèmeestqu'ellesnepeuventlesdistinguerdesesoeufsfemelles,
cartousontlamêmeodeur.Or,ellesnepeuventpascourirlerisquede
détruiredesoeufsfemelles.
Lessignauxchimiquestrouventlàunepremièredémonstrationdeleur
importance dans la gestion des conflits. Mais ce n'est pas la seule, loin
delà.Ilsinterviennentaussidanslemaintienouleremplacementdela
gamergate,qui,lorsqu'ellevieillit,estremplacéeparl'unedesesfilles.
L'odeurdelafertilité
En utilisant des techniques d'analyse chimique non destructives, nous
avonsmontréque,danschaquecolonie, alpha,lesouvrièresdehaut
rang,lesjeunesouvrièresetlesfourrageuses * ont des odeurs
différentes,quisontfonctiondedizainesd'hydrocarburesprésentsàla
surface de leur cuticule [8] . Or, si l'on retire la gamergate , la femelle,
généralement bêta,quiaccèdeaurang alpha (et devient gamergate
lorsqu'elle s'accouple), acquiert graduellement et rapidement l'odeur
caractéristiqued'unepondeusepleinementfertile [9] . Cette odeur est
identiquedanstouteslescolonies.Ellepourraitdoncêtreunsignal
honnêteindiquantquel'ex- bêtadevenuegamergateestapteà
produire suffisamment d'oeufs pour la colonie.
Que se passe-t-ilsil'expérimentateur,aulieuderetirerla gamergate,
laissefairelesfourmis?Chaqueouvrièredehautrangayantune
possibilitéderemplacer alphagagneraitàlefaireplutôtquedelaisser
cetteopportunitéàl'unedesessoeurs.
Aucontraire,lesouvrièresdebasrangontintérêtàempêcherle
remplacement d' alpha tant que celle-ci remplit sa fonction de
reproductrice, car elles ne peuvent devenir alpha elles-mêmes.
Logiquement,ellesontdoncintérêtàs'allieravec alpha [6] .
Nousavonsrécemmentmisenévidencelafaçondontla gamergate
maintientsaprééminencechez Dinoponera quadriceps [10] .
Lorsqu'uneouvrièredehautrangchercheàlaremplacer, alpha
badigeonnel'intriganted'unesécrétionchimiqueémiseparson
aiguillon,puiss'éloigne.Cettesécrétiondéclenchel'attaque,parles
ouvrièresdebasrang,del'ouvrièremarquée.Ellesl'immobilisent
pendantplusieursheures,etfréquemmentplusieursjours,ense
relayant.Lorsquelesouvrièresrelâchentleurvictime,celle-ci a perdu
sonhautrang,etdonctoutepossibilitéfuturededevenir alpha. Seule la
gamergateproduitcettesécrétionchimique,dontlasynthèseest
probablementliéeàl'étathormonalcaractéristiqued'unefemellefertile.
Laconvergenced'intérêtsentre alphaetlesouvrièresdebasrang
stabiliselastructuresocialedelacolonie,enempêchantdetrop
fréquentschangements
d' alpha.Maislesouvrièresagissenttoujoursenfonctiondeleurs
propresintérêts:elleslaissent bêta supplanter alpha lorsque celle-ci
vieillit,allantjusqu'àimmobilisercettedernière.Ceretournementest
probablementliéàlabaissedefertilitéd' alpha. En effet, certains de
noscollaborateursontmontré,chezuneespèceprochede Dinoponera,
que lorsqu'on soumet alphaàuntraitementhormonaldiminuantsa
fertilité,celaprovoquesonimmobilisationparlesouvrièresdebasrang,
etaccélèreladifférenciationd'uneouvrièredehautrangennouvelle

alpha [11].Bienqu'ellesaientunstatutinférieurdanslahiérarchiede
dominance,lesouvrières
de bas rang gouvernent donc en grande partie le remplacement d'
alpha .
Chez les fourmis sans reine, les conflits potentiels sont donc contenus,
ouleurscoûtsminimisés,pardesmécanismesdecontrôletelsquela
reconnaissanceetladestructiondesoeufsd'ouvrières,oulemarquage
et l'immobilisation de la challenger. Or, le mode d'organisation de ces
fourmis, avec des adultes tous capables de se reproduire, mais dont la
majoriténelefaitpas,n'estpasrestreintàcesinsectes.Ilexisteentre
autreschezcertainsmammifères,dontlesloups,leslycaons,etles
mangoustes naines : un couple dominant engendre la plupart des petits,
tandis que les autres membres du groupe en prennent soin [12] . Ces
sociétéssontellesaussilesiègedeconflits,oùlesindividusaspirentau
statut de reproducteur. Peut-on pour autant se servir des fourmis
comme «modèle»explicatif ? Oui, dans une certaine mesure : les
conflitssontprédictiblesenfaisantappelauxmêmesthéories,par
exemplelasélectiondeparentèle.Toutefois,ilstendentàêtreréglés
différemment,enraisondesdifférencesdansl'histoireévolutivedeces
groupes.Plaquerdirectementsurlesunslesrésultatsobtenuschezles
autresseraitfairevraimentpeudecasdeladiversitéduvivant.
En deux motsDès1915,l'entomologisteWilliamMortonWheeler
évoquel'existencedefourmissansreine.Leurexistencenesera
démontréequedanslesannées1980.Aujourd'hui,onsaitquela
hiérarchierégissantcescoloniesestlinéaire,avecàsatêteune
ouvrièredominante,dite alpha,desouvrièresdehautrang,etdes
ouvrièresdebasrang.Seule alpha s'accouple, et pond des oeufs
femelles.Lemaintiendecettedominancerésulted'alliancesnouées
entre alphaetlesouvrièresdebasrang,alliancesquisedénouentdès
qu' alpha n'est plus assez fertile.
Thibaud Monnin et Christian Peeters
Patrimoine:Structuregénétiquedescolonies
Lareproductiondesfourmisetdesautreshyménoptèressociaux
est dite «haplodiploïde»: lesmâles,issusd'oeufsvierges,ne
possèdentqu'unseuljeudechromosomes(ilssonthaploïdes);
lesfemelles,issuesd'oeufsfécondés,possèdentdeuxjeuxde
chromosomes(ellessontdiploïdes).Quantauxgamètesmâleset
femelles, ils contiennent chacun un seul jeu de chromosomes.
Lesspermatozoïdesvéhiculentdonc100%dupatrimoine
génétiquepaterneletsonttousidentiques,tandisqueles
ovocytesnevéhiculentque50%dupatrimoinematernel,et
diffèrentlesunsdesautres.Celarégitlessimilaritésgénétiques
entremembresdelacolonie.Surleschémaci-contre, les
chiffresassociésauxflèchesenpointillésindiquentle
pourcentagedesimilaritégénétiqueentrelesindividusainsi
reliés,dansunecolonieoùlafemellereproductriceest
fécondéeparununiquemâle. ©infographie sylvie dessert
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