DISS. ETH NO. 23765
Evolutionary ecology of the alpine mayfly
Baetis alpinus
(Ephemeroptera): new perspectives
from cryptic lineages
A thesis submitted to attain the degree of
DOCTOR OF SCIENCES of ETH Zurich
(Dr. sc. ETH Zurich)
presented by
Marie Leys
M.Sc. in Ecologie, Gestion et Evolution de la Biodiversité, Université de Lille
Born on 23.02.1988
Citizen of France
accepted on the recommendation of
PD Dr. Christopher T. Robinson
Prof. Dr. Jukka Jokela
PD Dr. Steffen Pauls
2016
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Abstract
Many species consist of evolutionarily distinct lineages that show substantial
genetic differentiation, yet are difficult to distinguish by morphology alone. Known as
cryptic species, such entities have been identified repeatedly in diverse taxonomic
groups and ecosystems. As cryptic species may have evolved differences in various
aspects of their biology despite apparent morphological similarity, lack of
acknowledging such differences may lead to erroneous inferences in many fields of
biological research and to inadequate conservation measures. The aim of this study was
to test for cryptic genetic diversity and investigate putative ecological and evolutionary
differences between cryptic lineages of a common and widespread alpine mayfly Baetis
alpinus (Pictet). Using population genetic approaches, life history analyses and
replicated field surveys at multiple spatial and temporal scales, three lines of evidence
indicate ecological and genetic divergence among cryptic lineages. First, Bayesian
clustering and multivariate analyses of nuclear microsatellite loci and phylogenetic
analyses of mitochondrial DNA across several major European drainages in the central
Alps confirmed the presence of two genetically highly differentiated lineages (named A
and B henceforth). Both lineages were found across the whole study area, but differed
in their relative frequency (lineage B being less abundant and mainly restricted to high
elevations) and, importantly, frequently occurred in sympatry. These lineages also
harboured different amounts of neutral genetic diversity and differed subtly in
morphological characteristics that were previously noted as intraspecific variation.
Second, a study on the lineage distribution and larval cohort structure in two
glacierized basins indicated strong life history divergence (i.e., variation in voltinism)
and partial temporal segregation between lineages. Specifically, lineage A is a widely
distributed 'generalist' with bivoltine to multivoltine life cycles, whereas lineage B is a
univoltine 'specialist' with narrower geographic distribution, summer cohorts and
embryonic overwintering. Finally, comparisons of oviposition patterns between the two
lineages corroborated distinct reproductive periods, and further indicated different
preferences for egg-laying sites but no differences in fecundity (number of eggs per
clutch). Together, these between-lineage biological differences highlight the importance
of considering cryptic species for assessments of biodiversity and the risk of species loss
in the face of global change. Specifically, taxa that appear widespread at the
morphospecies level may in fact comprise 'specialists', such as lineage B of B. alpinus,
with an increased extinction risk in the face of high altitude habitat alteration and
global warming.
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Résumé
De nombreuses espèces comprennent des lignées évolutives distinctes montrant
une différenciation génétique considérable, malgré des traits morphologiques très
similaires. Désignées sous le nom d'espèces cryptiques, ces entités ont été identifiées à
plusieurs reprises dans divers groupes taxonomiques et écosystèmes. Etant donné que
les espèces cryptiques peuvent avoir acquis des différences dans divers aspects de leur
biologie malgré une morphologie semblable, occulter ces différences peuvent conduire à
des conclusions erronées dans de nombreux domaines de la recherche en biologie ainsi
que à des mesures de conservation inappropriées. L'objet de ce travail était de tester la
présence de divergence génétique cryptique et d'évaluer les différences écologiques et
évolutives potentielles entre les lignées cryptiques d'une espèce d'éphémère alpine,
abondante et très répandue, Baetis alpinus (Pictet). En mêlant des approches de
génétique des populations, des analyses de traits d'histoire de vie ainsi que des études
de terrain à de multiples échelles spatiales et temporelles, trois éléments corroborent
une divergence écologique et nétique entre lignées. Tout d'abord, des analyses de
regroupement Bayésien et analyses multivariées fondées sur la variabilité génétique à
des marqueurs microsatellites nucléaires, ainsi que des analyses phylogénétiques de
l'ADN mitochondrial mettent en évidence la présence de deux lignées génétiquement
très distinctes dans plusieurs bassins versants Européens des Alpes centrales (appelées
dorénavant A et B). Ces deux lignées, souvent en sympatrie, sont réparties sur
l'ensemble de la zone d'étude mais leurs fréquences relatives diffèrent (la lignée B étant
moins abondante et principalement cantonnée à des zones de hautes altitudes). Ces
lignées montrent également des niveaux de diversité génétique neutre différents et leurs
traits morphologiques varient subtilement des différences précédemment considérées
comme de la variation intra-spécifique. Deuxièmement, la distribution des lignées et la
structure des cohortes larvaires au sein de deux bassins glaciaires indiquent une forte
divergence de leurs traits d’histoires de vie (i.e., voltinisme) ainsi qu’une ségrégation
temporelle partielle des lignées. Plus particulièrement, la lignée A s'apparente à une
espèce 'généraliste' largement distribuée et caractérisée par un cycle de vie bivoltin à
multivoltin tandis que la lignée B s'apparente, elle, à une espèce 'spécialiste' univoltine
caractérisée par une distribution spatiale restreinte, des cohortes d'été et une
hivernation sous forme embryonnaire. Enfin, les patrons de distribution de pontes des
deux lignées ont confirmé des périodes de reproduction distinctes, et par ailleurs, ont
indiqué des préférences de site, mais pas de variation de la fécondité entre lignées
(nombre d'œufs par ponte). Dans l'ensemble, les différences biologiques de ces lignées
évolutives mettent en évidence l'importance de la reconnaissance des espèces cryptiques
dans l'évaluation de la biodiversité et le risque de perte d'espèces face aux changements
globaux. En particulier, les morpho-espèces largement pandues peuvent en alité
comprendre des 'espèces' 'spécialistes', telles que la lignée B de B. alpinus encourant un
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risque d'extinction accru, face, à la fois, à une altération croissante de l'habitat et au
réchauffement climatique qui touchent les zones de hautes altitudes.
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