utilisation de la vaccination en ecologie evolutive - Thèses

ECOLE NATIONALE VETERINAIRE D’ALFORT
ANNEE 2003
UTILISATION DE LA VACCINATION EN
ECOLOGIE EVOLUTIVE : APPLICATION A
L’ETUDE DES INTERACTIONS HOTE-PARASITE,
DES EFFETS MATERNELS ET DE L’IMMUNITE DU
JEUNE CHEZ LA MOUETTE TRIDACTYLE (Rissa
tridactyla) ET LE GOELAND MARIN (Larus marinus)
THESE
pour le
DOCTORAT VETERINAIRE
présentée et soutenue publiquement
devant
LA FACULTE DE MEDECINE DE CRETEIL
le
par
Vincent STASZEWSKI
er
Né le 1 décembre 1978 à Ste Catherine-lez-Arras (Pas-de-Calais)
JURY
Président : M. …..
Professeur à la Faculté de Médecine de Créteil
Membres
Directeur : Pr. BOULOUIS
Professeur, responsable du Département des Sciences Biologiques et
Pharmaceutiques à l’ENVA
Assesseur : Pr. COURREAU ; professeur au sein de l’UP Zootechnie
Economie Rurale à l’ENVA
Invité : Dr BOULINIER
Docteur vétérinaire et Chercheur CNRS (CR1), Responsable de
l'Equipe "Ecologie du Comportement et Biologie de la Conservation " au sein
du Laboratoire d'Ecologie, UMR 7625, CNRS/ENS/UPMC
REMERCIEMENTS
A Monsieur le Professeur …
Qu’il trouve ici l’expression de notre reconnaissance pour
nous avoir fait l’honneur d’accepter la présidence du jury de
notre thèse.
A Messieurs les Professeurs Boulouis et Courreau
Qu’ils veuillent bien trouver ici l’expression de notre
déférente gratitude pour la célérité et l’application apportées à
la relecture de ce travail.
Au Docteur Boulinier
Qu’il ait l’obligeance de trouver ici l’expression de notre
profonde reconnaissance et de notre déférente gratitude pour le
soin et l’implication personnelle qu’il a mis à nous guider et
nous soutenir tout au long de ce travail de recherche.
REMERCIEMENTS PERSONNELS
L’exercice sans doute le plus difficile…et le passage sans doute le plus lu avec le
résumé !!
A ma famille
Quand le bon chemin vous a été montré et que l’on vous a mis sur la bonne route, c’est plus
facile de faire le bon choix à un carrefour. Merci Papa et Maman de m’avoir montré l’un des
chemins à emprunter pour mener une vie heureuse…à moi de faire le reste !!
C’est vrai que tu n’es peut-être pas toujours très facile à vivre…et moi non plus…Mais
heureusement que la vie n’est pas un long fleuve tranquille !! Merci Anne pour les moments
de complicité, ta disponibilité et l’attention avec laquelle tu as toujours suivi mon parcours.
Le grand frère est paraît-il un exemple qui nous écrase…Mais rien de tout cela avec toi…Bien
plus qu’un grand frère tu as toujours été le copain par excellence, prêt à faire toutes les bêtises
possibles. Bien sûr j’avais quelques années de retard mais je ne m’en suis jamais aperçu grâce
à ta jeunesse d’esprit ;o)
Un membre récemment arrivé…mais qui a pris toute sa place dans la famille. Merci Karine
pour le dynamisme, la bonne humeur que tu apportes dans la famille…et merci de rendre mon
grand frère aussi heureux
Merci Babczia de m’avoir montré, avec Dziadzia, la noblesse de l’amour du travail bien fait,
le respect des autres et de m’avoir donné tant d’amour.
Il y a tellement de choses encore que j’aurais aimé partager avec vous Dziadzia, Papi, Mamie,
Tata Mauricette…mais j’espère que là où vous êtes, vous êtes heureux et que vous partagez
mes joies
A mes amis
Il a déjà été difficile de savoir qui mettre dans la famille et qui mettre dans les amis, donc hors de question de hiérarchiser mes amis...Désolé pour
cette mise en page un peu anarchique
Je crois que ce que l’on est, on le doit pour une part majeure aux gens que l’on côtoie…je ne sais pas si le résultat est, ou deviendra,
satisfaisant mais merci à tous d’avoir croisé ma route
Sara, « Every little breeze carries a
dream » disait un ami commun ;o)…
merci pour tout ce que tu m’as apporté
et RDV au lac des Chambres ; Jess,
merci pour ta gentillesse Paix et bien !!
Poutchpounette n°1 écoute bien ce que
te racontent tes parents…je crois que
leurs conseils sont bons à suivre !!
C’est nul de vous avoir regroupé car
j’ai une grande place pour chacun dans
mes pensées mais merci à tout le
groupe de clinique, Yoyo & Nath.,
Aline & Nico, Clara, Cat’, Sandy : Du
pain d’épice aux séjours à la montagne
ou en Normandie, en passant par des
semaines cliniques dans une ambiance
de déconne efficace ou encore les
courses au trésor à Champi et les repas
de Noël !!
Il y a eu pas mal de choses partagées depuis les années de
colocation avec Nouchki…merci pour tout Mathilde
Quant à toi Nico, partant pour une prochaine séance de
stat, sous une table, en chaussure de rando avec un
baudrier ? Merci à tous les deux d’avoir toujours été là
aux bons moments !!
Amélie Mélo ou Docteur vive la montagne,
le Tibet et la cuisine française Miss ondule
ton corps sous la boule à facettes du BuddhaBar…Mais les deux aspects du personnage
sont très attachants…Philippe, à quand le
prochain match de rugby ?
Mon petit JM…j’adore ton
personnage de Commandant
Cousteau Babacool…mais en plus
derrière cela il y a quelqu’un de
drôle et attachant
Tu es l’archétype de la personne sur qui
on peut compter…merci mille fois pour
cela Anne-Laure
Elvire, bon courage pour supporter
Laurent ;o) Sérieusement, il fait parfois
son chieur mais c’est vraiment quelqu’un
de fiable…c’est agréable de savoir qu’on
peut être aussi droit sans être borné
Vive le chocolat, la tartiflette et le crumble (+/tiramisu et plutôt pas en même temps) merci
Manu pour ta gentillesse, Moufdi pour ton
sourire et ta bonne humeur
Ne t’inquiète pas Fani, je suis sûr que la vie est
bien plus comme dans Emilie J. qu’on ne
croit…et puis à nous de la faire comme cela
non ? Bon courage…à dans 8 ans pour le
mariage !!
Merci à la muse de la musique, à la déesse de la montagne et au
dieu du sport sans qui la vie serait bien (trop) fade
Arnaud, lampe sur le chemin et
tous ceux qui gravitent autour
d’Assises (Sophie, Manu, JP,…).
J’ai fait un grand bond avec et un
peu grâce à vous !!
A Marie-B, Hélène, Sophie, Brigitte,
Monique, mon petit chapitre et tous ceux
dont j’ai croisé la route à Paris XII et à
toute la CC d’Alfort
Stéph., espèce de lâcheuse, dernière célibataire de la
bande !!! N’oublie pas de travailler la technique aux
échecs…et l’adéquation entre la couleur de tes
maillots de bain et de tes yeux
A tous les gens du DEA (notamment Anne,
Natalia, JIHO, Arnaud, Thibault, Mélo…) merci
pour les délires qui ont rendu cette année de
Maud, merci de ton punch et de ton énergie si
DEA aussi agréable
communicative. A quand le prochain raid ? merci
Stéphane : enfin quelqu’un avec des skis plus petits
que les miens !!
Aux trois mousquetaires de Jussieu…avec moi ça
fait quatre…normal ; Jojo-l’hérétique, Julien
monsieur stress et Sophie la reine des nuits
parisiennes…et banonaises : je ne prendrais pas un
tel plaisir à faire de la recherche si je ne savais pas
que j’allais bosser dans une ambiance aussi sympa
et avec des gens profondément gentils!!
A vous, Céline H., Bertrand, Pauline et
tous les autres vétos qui ont fait que les
années passées dans l’école ont été si
agréables
Anne… tu as pas mal changé depuis que
l’on se connaît…maintenant 14 ans !! et
pas uniquement physiquement Seb,
j’aurais pu sortir une grosse blague à
deux francs…mais je préfère te dire
Merci tout simplement
Merci de votre amitié et de la confiance
que vous me portez…Quand on a des
amis comme vous, la vie ne peut réserver
que de bonnes surprises
A Toi
Kévin et Emilie…vos routes s’éloignent un peu
mais j’espère partager encore avec vous, ensemble
ou séparément, des moments de complicité comme
ceux que nous avons vécus pendant les 10
dernières années
Merci aussi à ceux qui m’ont fait découvrir le monde de la recherche où des qualités comme la
rigueur, l’ouverture d’esprit, la curiosité et l’écoute ne sont pas étouffées mais à la fois encouragées et
développées. Merci notamment à Thierry, Karen et Julien :Thierry, merci pour ton aide à décrypter le
monde de la recherche, tes conseils, tes orientations. Mais merci aussi pour ta gentillesse, ta
disponibilité, tes encouragements : si le monde de la recherche me plaît autant c’est aussi grâce à
l’ambiance que tu sais créer au sein de ton équipe.Thank you so much Karen for the time you spent
sharing your clear and original point of view either in professional or non professional discussions!!
Merci Thierry, Karen et Julien pour la patience avec laquelle vous m’avez formé aux techniques
utilisées sur le terrain. Merci aussi pour toute l’aide que j’y ai reçue…et l’aide matérielle n’est pas la
plus importante à mes yeux. C’est tout dire quand on sait l’investissement personnel que ces deux
saisons de terrain ont requis pour certains !!! Merci Léa, Mme Chambot, Mme Jeanjean, Mylène et
Emilie J., et aussi Elodie, Karin, Jon, Rob. Supporter des conditions matérielles et climatiques pas
toujours faciles et une année 2003 mauvaise pour nos petits oiseaux n’aurait pas été aussi facile sans
vous.
Merci aussi à tous les enseignants qui ont compris qu’enseigner est autre chose que mettre le
pied dans un stupide engrenage compétitif (Fantini, Tancrez, Douay, Hedel, Staszewski² et bien
d’autres) Merci en particulier à Andy Gonzales et François Sarrazin de m’avoir transmis leur virus
pour la recherche en écologie
A tous ceux dont j’ai croisé la route au cours de mes stages et expériences professionnelles :
pêcheurs des Comores ou de Norvège et boatmen de Madagascar, animaliers blacks de Chicago ou du
CIT d’Evreux, SDF et personnel du SAMU social et de la Croix-Rouge, éleveurs de Picardie, du
Perche ou de Bretagne, vétos d’un peu partout, chercheurs norvégiens, brésiliens, russes ou polonais,
microbiologistes. Chacun d’entre vous m’a apporté et m’a permis d’apprendre un métier magnifique,
qui contrairement à ce que certains croient, apporte bien plus que quelques chiffres sur un compte en
banque.
J’ai trouvé dans la formation au métier de vétérinaire une source de dynamisme, d’esprit
d’initiative et d’autonomie, une formation qui entraîne à aborder les problèmes avec une approche
« diagnostique » simple et pragmatique et, le plus souvent, efficace. Enfin, j’ai appris (ou plutôt
commencé à apprendre) un métier pouvant être épanouissant à la fois intellectuellement,
techniquement et humainement.
Merci enfin à tous les animaux qui m’ont fait et me font aimer le métier de vétérinaire: Setif,
Bricole, Flamme et Plume et les autres animaux de la maison, Rosalie et Tibère, Capi, Belle et Bobine,
Don Juan Ypsos, les percherons du Perche, les Frisons et les chevaux en général, Thor et les autres
macaques de Chicago, mes grosses bébêtes de Madagascar et des Comores avec lesquelles chaque
rencontre est magique, mes petites mouettes de Vardø, les bouquetins, chamois, aigles et autres
gypaètes de Samoëns. Bien sûr il y a l’Homme, le propriétaire, derrière l’animal quand on exerce en
clientèle…mais le respect, l’affection et parfois l’admiration pour l’animal sont à la base de ma
vocation pour ce métier…J’espère, avec mes petits moyens, pouvoir un peu partager cela et participer
un peu à faire connaître et aimer ce monde fabuleux qu’est le monde animal.
A scientist is a mimosa when he himself has made a mistake,
and a roaring lion when he discovers a mistake of others.
-- Albert Einstein, cité in Ehlers, Liebers Hertz.
Les savants sont des gens, qui sur la route des choses inconnues,
s'embourbent un peu plus loin que les autres.
-- Alphonse Karr
Enfin, comme le dit Nelson Mandela,
« Alors que des enfants et des adolescents du monde entier sont capables
de citer la boisson gazeuse ou la chaussure de course qu’ils préfèrent,
comment ne pas être en mesure de garantir l’accès aux informations dont
ils ont besoin pour rester en bonne santé et obtenir une éducation de base
de qualité ? Dans un monde qui condamne si souvent l’apathie de ses
jeunes, nous pouvons tendre la main aux millions d’adolescents impatients
d’apporter des idées neuves et un enthousiasme débordant ».
Le droit à l'éducation est un droit fondamental de l'homme. Il est nécessaire à
l'exercice de tous les autres droits fondamentaux et au développement de la
personnalité. J’ai eu la chance d’avoir accès à une éducation de qualité et je dédie cette
thèse à Aude, Elinoam et tous les autres bouts d’choux à venir dans mon entourage.
Puissent tous les enfants du monde avoir la chance d’avoir accès à des conditions de vie
confortables et à un système éducatif permettant leur épanouissement.
SOMMAIRE
Introduction
I La vaccination et son utilisation en écologie comportementale et évolutive
I.a Trade-offs et coûts
I.b Immunocompétence et sélection sexuelle
I.c Ecologie et évolution de la dynamique de l’immunité
Conclusion partielle
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels
et de l’immunité du jeune
II.A Matériels et méthodes
1. Site d’étude
2. Modèles biologiques étudiés
3. Protocole expérimental
3.a Choix des modèles et contraintes éthiques
3.b Collecte des données
3.c Schémas vaccinaux
4. Analyses de laboratoire
4.a Extraction des anticorps du jaune d’œuf
4.b Dosage des anticorps anti-NDV
5. Analyses statistiques
5.a Influence de l’exposition à un parasite une année donnée sur le
transfert dans les œufs d’Ac spécifiques l’année suivante
5.a.1 Influence de l’exposition sur le taux d’Ac après un an chez les
mouettes
5.a.2 Relation entre les taux d’Ac de la mère et dans les œufs chez
les mouettes
5.a.3 Transfert d’Ac spécifiques un an après exposition dans les œufs
des goélands
5.a.4 Influence de la « qualité » des individus
6.a Interférence entre les Ac maternels et la mise en place de l’immunité
du poussin chez la mouette tridactyle
II.B Résultats
II.C Discussion
1. Influence de l’exposition une année donnée sur le transfert d’Ac spécifiques
dans les oeufs l’année suivante
2. Interférence entre transmission d’Ac maternels et mise en place de l’immunité
du poussin
Conclusion et perspectives de la seconde partie
Conclusion générale
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Références Bibliographiques
Annexes
Annexe 1 : Glossaire
Annexe 2 : Tableau I. Etude en écologie impliquant l’exposition à un nouvel antigène et la
production d’anticorps
Annexe 3 : Tableau II. Sources de variabilité dans la réponse à la vaccination
Annexe 4 : Encadré 1. Effets « collatéraux » potentiels des vaccins
Annexe 5 : Encadré 2. Vaccination et évolution de la virulence
Annexe 6 : Staszewski, V., Boulinier, T. sous presse. Vaccination: a way to address questions
in behavioural and population ecology ? Trends parasitol..
2
Introduction
Les interactions hôte-parasite sont, à l’heure actuelle, un sujet important en écologie*
comportementale et en écologie des populations. La réponse au parasitisme a des
conséquences à l’échelle de l’individu mais aussi sur la dynamique des interactions hôteparasite, au même titre que d’autres caractères influençant la fitness* des individus. Dans ce
contexte, la vaccination est de plus en plus utilisée pour étudier les coûts et les compromis
(trade-offs*) associés à la réponse immunitaire de l’hôte au parasite. Par ailleurs, certaines
expériences utilisant la vaccination apportent des informations sur les relations entre la
résistance aux parasites et la sélection sexuelle ainsi que sur les conséquences de la variabilité
des réponses immunitaires au sein des populations naturelles. Nous développerons, dans une
première partie, ces problématiques dans un cadre général, puis nous montrerons comment
nous avons utilisé la vaccination pour étudier les interactions hôte-parasite, les effets
maternels et l’immunité du jeune chez la Mouette tridactyle (Rissa tridactyla) et le Goéland
marin (Larus marinus).
I La vaccination et son utilisation en écologie comportementale et évolutive
Un parasite peut-être défini comme un organisme vivant sur ou au sein d’un autre organisme
vivant (l’hôte) et tirant de celui-ci une partie ou la totalité de ses nutriments organiques, ceci
ayant des conséquences négatives pour l’hôte (Combes 2001). Cette définition écologique
inclut des pathogènes comme certains champignons, bactéries et virus qui se nourrissent à
l’intérieur ou sur d’autres organismes vivants, ayant des conséquences négatives pour l’hôte.
Ce type de parasites a été nommé microparasites par opposition aux macroparasites, de taille
plus importante relativement à l’hôte. Cette définition diffère de la définition habituellement
retenue en médecine vétérinaire, les macroparasites étant couramment appelés parasites. Par
la suite, parasite sera utilisé selon le sens défini en écologie.
Les parasites représentent une part importante de l’environnement biotique de la
plupart des espèces et, vice versa, l’hôte constitue une part importante si ce n’est la totalité,
de l’environnement biotique du parasite. Cela explique l’intérêt récent pour l’évolution et
l’écologie des interactions hôte-parasite, les buts recherchés étant de (1) déterminer
* Les mots en italique, suivis d’un astérisque, sont définis dans le glossaire placé en
annexe.
Les tableaux I et II, ainsi que les encadrés, sont placés en annexe.
3
I La vaccination et son utilisation en écologie comportementale et évolutive
l’influence du parasitisme sur le comportement des individus (Combes 2001) et (2)
comprendre l’évolution et la dynamique de populations naturelles (Grenfell et Dobson 1995,
Schmid-Hempel et Ebert 2003, Hudson 2002). Ceci conduit à se poser plusieurs questions :
quel est le coût de la réponse au parasite par rapport à l’investissement dans d’autres traits
d’histoire de vie* ? Le parasitisme peut-il influencer les processus de sélection sexuelle ?
Pourquoi le parasitisme est-il asymptomatique pour certains hôtes mais affecte certains
autres ? L’abord de ces questions sous l’angle de l’écologie évolutive met en évidence
l’importance de la variabilité génotypique et phénotypique dans les populations naturelles : le
génotype de l’hôte affecte la susceptibilité au parasite (Sorci et al. 1997) et vice-versa ; de
plus, ce sont les phénotypes des hôtes et des parasites qui sont impliqués dans les interactions
(Agrawal 2001) : les effets de l’environnement sur le phénotype doivent donc être pris en
compte.
Résultant des interactions par définition négatives et souvent à long-terme entre hôtes et
parasites, la sélection naturelle a entraîné la coévolution de l’hôte et du parasite (SchmidHempel et Ebert 2003). Il y a deux caractéristiques importantes des réactions des hôtes aux
parasites : (1) les réponses sont plus ou moins spécifiques, (2) elles sont plus ou moins
induites (Schmid-Hempel et Ebert 2003). La réponse immunitaire est l’une de ces réponses
des hôtes aux parasites. Elle peut être innée (i.e. présente quel que soit l’environnement
biotique des individus) ou acquise (i.e. activée uniquement en présence du parasite) (Frank
2002). Ainsi, la réponse immunitaire acquise (RIA) revêt un intérêt particulier en écologie
évolutive (Zuk et Stoehr 2002). C’est un bon exemple illustrant comment une réponse induite
permet de faire face à un environnement biotique variable (Frost 1999). De plus, la
variabilité interindividuelle de la RIA peut être reliée à différents processus évolutifs et ses
conséquences écologiques sont potentiellement très larges (Schmid-Hempel et Ebert 2003,
Sheldon et Verhulst 1996, Norris et Evans 2000). La RIA est, par exemple, d’un grand
intérêt pour les biologistes travaillant sur l’évolution de la plasticité phénotypique* en raison
de son inductibilité (Frost 1999), de sa spécificité et, dans certains cas, de sa capacité à être
transmise de la mère au jeune (Mousseau et Fox 1998, Gasparini et al. 2001, Moret et
Schmid-Hempel 2001). Enfin, les mécanismes de la RIA sont complexes mais relativement
bien connus grâce à des études médicales ou de biologie moléculaire (Germain 2001).
La vaccination (immunisation active) est utilisée, dans la plupart des cas, pour protéger des
individus contre un agent infectieux auquel ils risquent d’être exposés. L’immunisation
4
I La vaccination et son utilisation en écologie comportementale et évolutive
active repose, entre autre, sur la réponse immunitaire à médiation humorale (avec production
d’anticorps) stimulée par l’exposition à un antigène qui peut aussi bien être un
microorganisme vivant atténué qu’un microorganisme mort ou encore d’autres substances
ayant des propriétés antigéniques. De tels challenges immuns ne sont pas toujours utilisés
pour la protection des individus mais aussi pour étudier les caractéristiques de leur réponse
sérologique. La vaccination constitue un outil puissant pour répondre à des questions portant
sur l’écologie évolutive des interactions hôte-parasite. Exposer expérimentalement un
organisme à un antigène et contrôler le contexte de l’exposition (statistiquement et/ou
expérimentalement) permet de répondre à diverses questions liées à l’aptitude à répondre à
l’exposition au parasite. Cette approche peut être utilisée en populations naturelles pour
étudier de nombreux aspects de l’écologie évolutive des maladies parasitaires (Grenfell et
Dobson 1995). Nous nous attacherons à montrer comment l’immunisation active a été
utilisée dans l’abord de diverses questions scientifiques et nous conclurons cette partie en
soulignant les bénéfices qui pourraient être retirés en rapprochant l’immunologie de
l’écologie évolutive des interactions hôte-parasites. Ce faisant, nous soulignerons la nécessité
d’être prudent dans l’interprétation des résultats et présenterons des perspectives
potentiellement intéressantes. Nous ne considèrerons pas ici la vaccination selon son but
original de protection en médecine humaine et vétérinaire (Pastoret 1997), mais nous
discuterons tout de même de l’utilisation des programmes de vaccination pour la
compréhension de la dynamique des interactions hôte-parasite en populations naturelles.
I. a Trade-offs et coûts
La théorie des traits d’histoire de vie prédit que la variabilité interindividuelle dans
l’expression d’un de ces traits, ici la réponse immunitaire, est fonction des stratégies
d’allocation de ressources entre différents traits et de diverses contraintes (Stearns 1992).
Selon de nombreuses études, la réponse immunitaire est coûteuse et l’on peut donc s’attendre
à l’existence de trade-offs pouvant être mis en évidence (Sheldon et Verhulst 1996). Les
ressources utilisées pour mettre en place une réponse immunitaire sont détournées d’autres
activités coûteuses comme, par exemple la reproduction (Williams et al. 1999, Ilmonen et al.
2000, Råberg et al. 2000). Un individu faisant face à l’augmentation d’une activité coûteuse,
comme l’élevage d’un nombre de descendants expérimentalement augmenté, pourrait avoir
moins de ressources à investir dans la réponse immunitaire (Deerenberg et al. 1997, Nordling
et al. 1998). Dans les deux cas, la vaccination a été utilisée pour mimer l’exposition à un
pathogène qui entraînerait une réponse immunitaire spécifique (Norris et Evans 2000 ; voir
5
I La vaccination et son utilisation en écologie comportementale et évolutive
Tableau I). Par exemple, des individus ont été exposés à un antigène nouveau, non pathogène
ou à de “vrais” vaccins et de tels trade-offs ont été observés pour différentes espèces
(Tableau I). La plupart des travaux récents concernant le rôle de l’immunologie dans la
théorie des traits d’histoire de vie ont concerné la fonction immunitaire des oiseaux et les
protocoles utilisés se sont inspirés d’études portant sur l’immunocompétence chez la volaille
(par exemple, Emara et al. 2002). Des études récentes utilisant des oiseaux de populations
naturelles ont étudié le coût de la production d’anticorps en mesurant les changements
potentiels des taux métaboliques après l’exposition à un antigène (Svensson et al. 1998, Ots
et al. 2001). Les réponses immunitaires sous différents niveaux de stress thermique ont aussi
été comparées (Cichon et al. 2001). En résumé, ces études suggèrent que, au moins dans
certaines conditions environnementales, il y a des coûts et des trade-offs associés à la mise en
place d’une réponse immunitaire spécifique. Dans ce contexte, la vaccination semble être un
outil puissant, si tant est qu’une interprétation prudente des résultats soit faite. Les individus
varient dans leur réponse à différents antigènes et dans la manière dont ils répondent au
même antigène. De plus, la production d’anticorps après une première exposition au parasite
n’est qu’un des types de réponse parmi la variété des réponses immunitaires aux parasites.
La vaccination reflète la complexité de la réponse « naturelle » aux parasites, à la fois
redondante et complémentaire, dépendant de nombreux facteurs. Par exemple, la vaccination
implique des cellules mémoire et à la fois les réponses à médiation humorale et cellulaire et
des trade-offs potentiels entre ces réponses peuvent altérer les résultats (Schmid-Hempel et
Ebert 2003 ; Encadré 1). La mise au point du protocole expérimental, avec des individus
attribués aléatoirement aux groupes traités ou contrôle ainsi que le choix précautionneux de
l’agent et du schéma vaccinal pourrait permettre de distinguer certains des phénomènes mis
en jeu. A l’heure actuelle, peu d’études se sont penchées sur les interactions potentielles entre
les traitements et les protocoles de vaccination utilisés. De plus, le choix de l’antigène, de la
fréquence, du temps et du mode d’administration ainsi que de l’échantillonnage (Tableau II)
peut être important. Ceci est à mettre en relation avec la difficulté d’attribuer un niveau
d’immunocompétence à un individu et met en évidence un point important : les trade-offs
peuvent exister à différentes échelles. Entretenir un système immunitaire fonctionnel n’a pas
le même coût que répondre à un challenge immun particulier. Un article de Klasing (1998)
souligne la nécessité de distinguer le faible coût énergétique de la production d’anticorps et
le véritable coût d’une réponse immunitaire aiguë comprenant l’inflammation et d’autres
composantes physiologiques d’une telle réponse. Enfin, l’hétérogénéité interindividuelle
6
I La vaccination et son utilisation en écologie comportementale et évolutive
dans l’aptitude à investir dans différents traits va affecter les différents patrons (« patterns »)
observés (Råberg et al. 2000, de Jong et van Nordwick 1992).
I.b Immunocompétence et sélection sexuelle
L’hétérogénéité interindividuelle va aussi affecter le choix du partenaire sexuel. Des études
théoriques ou empiriques ont montré que les caractères sexuels secondaires mâles peuvent
être porteurs d’une information sur l’aptitude à résister aux parasites et ce pour une grande
variété d’espèces dimorphiques (Hamilton et Zuk 1983, Andersson 1994). Le niveau de
résistance serait reflété par des caractères sexuels secondaires tels que des couleurs vives qui
pourraient intervenir dans le choix du partenaire. Ceci serait le résultat d’un trade-off entre
l’expression des caractères sexuels et la fonction immune (Frost 1999, Folstad et Karter
1992). Pour expliquer le lien entre le signal exprimé via les caractères sexuels secondaires
(CSS) et la qualité des individus, Folstad and Karter (1992) ont proposé l’hypothèse de
handicap (immunocompetence handicap hypothesis) qui postule qu’un facteur (par exemple,
la testostérone) qui stimule la mise en place des CSS déprime d’autre part l’immunité. De
nombreuses études testant les prédictions liant le choix des partenaires et la fonction
immunitaire ont utilisé des protocoles de vaccination pour évaluer la compétence
immunitaire des individus (Tableau I). Duffy et al. (2002) ont observé une relation positive
entre la longueur des périodes de chant, un caractère impliqué dans le choix du partenaire
chez l’étourneau Sturnus vulgaris, et la réponse immune à médiation humorale, évaluée suite
à l’exposition à un nouvel antigène. Les expériences d’exposition à un antigène permettent
de mieux évaluer l’aptitude individuelle à combattre un pathogène que l’évaluation du taux
naturel de parasites, comme cela est pratiqué dans quelques études (Getty 2001). En effet, le
taux de parasites va aussi refléter l’exposition passée aux parasites et pas nécessairement
l’aptitude de l’individu à combattre les parasites.
Certaines études montrent un effet potentiellement immunosuppresseur de la
testostérone (Tableau I), mais les relations entre les systèmes neuroendocrine et immunitaire
sont complexes. Ces systèmes interagissent via les cytokines ainsi que des voies neuronales
et hormonales. Ils constituent un réseau de régulation finement contrôlé, bien loin du simple
schéma action-réaction (Webster et al. 2002, Apanius 1998). Ceci doit être gardé à l’esprit
lorsque l’on se penche sur des sujets liés à la sélection sexuelle ou à l’étude du stress
(Encadré 1). La vaccination permet cependant d’aider à définir quelles composantes du
7
I La vaccination et son utilisation en écologie comportementale et évolutive
système immunitaire sont stimulées (humorale ou cellulaire ; Tableau II) et à quelle échelle
temporelle (chronique ou à court terme).
La vaccination peut aussi être utilisée pour se pencher sur l’importance de la base
génétique des phénomènes étudiés. Des lignées de poulets, Gallus domesticus, sélectionnés
selon leur réponse immunitaire suite à l’injection de globules rouges de moutons (SRBC),
ont montré, comme prédit, des différences au niveau des caractères sexuels secondaires (i. e.
taille des ornements sexuels et niveau de testostérone, suggérant l’existence d’un trade-off
entre l’immunocompétence et l’ornementation (Verhulst et al. 1999). La vaccination devrait
aussi permettre de tester des hypothèses basiques et des prédictions en relation avec les
hypothèses liant la résistance aux parasites et la sélection sexuelle comme l’existence d’une
sensibilité au parasite héritable en populations naturelles (Sorci et al. 1997).
I.c Ecologie et évolution de la dynamique de l’immunité
Une caractéristique importante de la réponse immunitaire à médiation humorale, en
relation avec son caractère induit et spécifique, est sa dynamique temporelle. Le niveau et les
composantes de la réponse immunitaire à médiation humorale peuvent varier dans le temps
et selon les individus. La cinétique de la réponse à différents parasites peut-elle être étudiée
sous un angle évolutif ? En populations naturelles, les individus « manipulent »-ils leur
risque d’exposition aux parasites dans l’optique de devenir immunisés contre les effets
néfastes d’éventuelles ré-expositions (voir, par exemple, Møller et Erritzoe 2001) ? Les coûts
et les avantages de telles stratégies peuvent être difficiles à déterminer. La transmission
d’anticorps maternels de la mère au petit constitue un exemple pour lequel de telles stratégies
seraient intéressantes à étudier (Gasparini et al. 2001, Heeb et al. 1998) : en quoi l’exposition
de la mère aux antigènes peut-elle affecter le transfert d’antigènes ? Saino et al. (2002) ont
montré que les femelles d’hirondelles de cheminée se reproduisant avec des mâles porteurs
de plumes caudales allongées, ceci étant un caractère sexuel secondaire, transfèrent plus
d’anticorps dans leurs oeufs contre un antigène auquel elles ont été exposées par vaccination.
En revanche, les femelles de mâles à queue expérimentalement raccourTJ10.015 e2 1 s0r4 Tc0.0105 TD0.lle
8
I La vaccination et son utilisation en écologie comportementale et évolutive
La dynamique immunitaire des individus va avoir des conséquences écologiques à
l’échelle des populations. La plupart de ces conséquences sont bien connues car elles ont été
incorporées depuis longtemps à des modèles de populations (par exemple modèles de type
susceptible, exposé, infecté, résistant (SEIR) ) (Anderson et May 1991). L’étude des effets
sur la dynamique des interactions hôte-parasite a bénéficié grandement des programmes de
vaccination à large échelle. La comparaison des effets des programmes de vaccination sur la
dynamique de la rougeole et de la coqueluche dans des villes du Royaume-Uni ont montré de
forts effets spatiaux et non linéaires qui peuvent être interprétés comme des réponses
spécifiques de chaque maladie au bruit dynamique (« dynamical noise ») : dans le cas de la
rougeole, la dynamique devient irrégulière et non corrélée dans l’espace dans la période de
vaccination massive tandis que le schéma inverse est observé avec la dynamique de la
coqueluche qui devient plus régulière et mieux corrélée dans l’espace suite à la mise en place
des programmes de vaccination (Rohani et al. 1999).
Les conséquences évolutives de la vaccination ont été évaluées mais principalement en
termes théoriques (Gandon et al. 2001). Or ces effets peuvent être très importants. Certains
vaccins (par exemple contre l’hépatite B ou la poliomyélite) ne procurent pas une protection
très importante contre la maladie relativement à d’autres. De tels vaccins partiellement
efficaces (« imperfect vaccines »), utilisés à large échelle pourraient favoriser la sélection de
parasites plus virulents, augmenter l’impact des infections et favoriser la sélection
d’individus moins résistants au sein de la population (Gandon et al. 2001, Encadré 2).
Conclusion partielle
L’utilisation de la vaccination est utile dans l’abord de diverses questions d’écologie du
comportement ou des populations. Il est clair que la réponse à médiation humorale est
complexe et ne constitue que l’une des réponses des hôtes aux parasites. Ceci doit être
gardé à l’esprit lors de la mise au point de protocoles d’expériences sur le terrain et lors
de l’interprétation des résultats. Inversement, une approche sous l’angle de l’écologie
évolutive peut être cruciale pour aborder des questions d’immunologie ou
d’épidémiologie. Utiliser la vaccination, mis à part son objectif médical, dans des études
en écologie devrait permettre de rapprocher écologie évolutive et épidémiologie (Gandon
et al. 2001, Galvani 2003).
Nous allons maintenant illustrer l’utilisation de la vaccination en écologie avec l’étude
des interactions hôtes parasites, des effets maternels et de l’immunité du jeune chez la
Mouette tridactyle et le Goéland marin.
9
10
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets
maternels et de l’immunité du jeune
« The complexity and interest of life history evolution arises because organisms have
evolved so many different ways of combining (life history) traits to affect fitness ». Stephen
Stearns (1992) résume ainsi le lien joignant les études d’écologie évolutive. Les traits
d’histoire de vie sont liés par de nombreux trade-offs (compromis) se résumant à
l’optimisation de la fitness de l’individu. Les ressources disponibles sont réparties entre les
différents traits et ce qui est alloué à un trait ne l’est pas aux autres. Dans ce contexte, pour un
individu, augmenter la qualité et la survie de sa descendance est un moyen d’augmenter sa
fitness (au même titre qu’augmenter sa survie). Si le phénotype de la progéniture ne dépend
pas que de son génotype et des conditions environnementales auxquelles il est soumis, mais
aussi du phénotype de sa mère, on parle alors d’effet maternel (Falconer et MacKay 1996).
D’ailleurs, ces variations phénotypiques maternelles peuvent être adaptatives (Mousseau et
Fox 1998). Prendre en compte les variations phénotypiques maternelles, c’est prendre en
compte les variations de l’environnement et la plasticité phénotypique adaptative de la mère,
notamment dans le cadre de réponses induites par l’environnement (Stearns 1992, Falconer et
McKay 1996). Une hypothèse pour expliquer l’importance des réponses induites est qu’elles
diminuent le coût de la défense face aux « agressions » environnementales : face à des
pressions environnementales variables dans l’espace et le temps, des réponses constitutives,
permanentes, présentent des coûts importants et une efficacité généralement plus faible que
les réponses induites (Tollrian et Harvell 1999).
Une de ces contraintes environnementales sur le phénotype est l’interaction avec le
phénotype d’autres êtres vivants, notamment dans le cadre d’interactions hôtes-parasites
(Combes 1995, Agrawal 2001). Différentes stratégies de réponse ont été sélectionnées en
réponse à ces contraintes : modifications des traits d’histoire de vie (Møller 1997), réponses
comportementales (Barnard et Behnke 1990) et physiologiques (Sheldon et Verhulst 1996),…
Il existe en particulier les réponses constitutives et les réponses induites du système
immunitaire des vertébrés. Ce système est complexe et, schématiquement, il comprend (1)
une réponse non spécifique, se basant sur des signaux généraux des parasites tels que les
polysaccharides de membranes de certaines bactéries, mais aussi (2) une réponse spécifique,
activée par la reconnaissance de petites régions de molécules des parasites (haptènes). Cette
réponse consiste en la production d’anticorps (Ac) spécifiques et/ou en l’activation de la
réponse cellulaire conduisant à la destruction des cellules infectées (Goldsby et al. 2000). Au
sein même de cette réponse spécifique, il existe des compromis entre la spécificité, donc
l’efficacité, et la largeur du spectre des parasites contre lesquels la réponse sera effective
(Schmid-Hempel et Ebert 2003). Ces compromis sont aussi influencés par la variabilité
spatio-temporelle des parasites auxquels sont exposés les individus (Frank 2002).
11
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
Une réponse maternelle induite dont les conséquences évolutives et écologiques ont
peu été considérées est la transmission d’anticorps maternels. En particulier, peu d’études ont
abordé cette problématique en milieu naturel (Gasparini et al. 2001) et en manipulant le
niveau d’exposition au « parasite » (Buechler et al. 2002, Saino et al. 2002, 2003). Dans
quelle mesure cette réponse sera fonction de la probabilité d’exposition des individus aux
parasites, susceptible de varier dans l’espace et le temps ? En quoi les multiples facteurs
affectant la variabilité de la réponse induite des individus vont-ils affecter l’intensité de cette
réponse maternelle ? Dans quelle mesure cette réponse est-elle susceptible d’affecter la mise
en place du système immunitaire de la descendance ?
Les oiseaux sont des modèles de vertébrés intéressants, fournissant des échantillons de
taille suffisante et pouvant être capturés et manipulés relativement aisément (Buechler et al.
2002, Roulin et al. 2003). Par ailleurs, dans beaucoup de systèmes hôte-parasite, on constate
que le cycle des interactions durables se fait à l’échelle d’une année, notamment dans les
systèmes où les hôtes sont exposés à des ectoparasites pendant la saison de reproduction,
l’exposition étant saisonnière (Combes 1995). Chez les oiseaux, l’exposition aux parasites du
nid, logiquement proportionnelle au temps passé sur celui-ci, est plus importante lors de la
couvaison, une fois les œufs pondus : l’influence de l’exposition l’année précédente serait
donc cruciale en terme d’influence sur les Ac transmis dans les œufs. Pour aborder ces
questions en populations naturelles, il est possible de manipuler des systèmes naturels afin de
contrôler certains des facteurs impliqués (Merino et al. 2000, Lindström et al. 2001,
Duckworth et al. 2001). Enfin, chez les oiseaux, les grandes variations de fitness contatées en
populations naturelles ont souvent été associées à des variations de la « qualité » individuelle
(Clutton-Brock 1998). Or l’investissement dans la ponte est un processus coûteux qui peut
être déterminant pour le succès reproducteur et la fitness de l’individu (Stearns 1992). Dans ce
contexte, nous avons abordé deux questions :
(1) Quelle est l’influence de l’exposition à un parasite une année donnée sur le
transfert d’Ac spécifiques dans les œufs l’année suivante ? Quelle est l’influence de la
réexposition au parasite avant la ponte (Heeb et al. 1998) et de la « qualité » des
individus sur la quantité d’anticorps transmis ? Dans notre travail, nous avons décidé de
contrôler l’exposition de l’hôte à un antigène par un protocole de vaccination. Certes, la
vaccination ne mime pas exactement l’exposition à un parasite mais elle permet de contrôler
le niveau d’exposition, la fréquence d’exposition, le type d’antigène et le type de réponse
stimulée (Staszewski et Boulinier sous presse). Nous avons étudié cela chez la Mouette
tridactyle (Rissa tridactyla), qui est exposée aux ectoparasites du nid (tiques, puces) d’une
année sur l’autre. Nous avons aussi étudié cette question chez un autre modèle animal, le
Goéland marin (Larus marinus), appartenant aussi à la famille des Laridés, mais dont
l’exposition aux parasites, le régime alimentaire, le type de site de reproduction et le
comportement des poussins dans les jours suivants l’éclosion sont différents.
(2) En quoi la transmission d’Ac spécifiques peut-elle interférer avec la mise en
place de l’immunité du poussin ? La présence d’anticorps maternels, fixant rapidement les
12
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
pathogènes, est susceptible de conférer au poussin une immunité passive, augmentant sa
survie (Van der Heide et al. 1976, Westbury et Sinkovic 1978). Mais elle peut aussi interférer
avec la mise en place du système immunitaire du poussin. Mis en évidence chez les oiseaux
domestiques (Witter et Burmester 1979), entre autres dans le cas d’un vaccin contre la
maladie de Newcastle (Eidson et al. 1982), ce phénomène est susceptible d’avoir de grandes
implications s’il existe dans les systèmes naturels.
Pour répondre à ces questions, nous avons donc exposé à un antigène (un vaccin
contre la maladie de Newcastle (NDV)), des individus femelles de deux espèces d’oiseaux de
mer, et ce en conditions naturelles. Cela nous a permis, d’une part, d’étudier l’effet du vaccin
sur le taux d’Ac des individus un an après et, d’autre part, d’étudier la transmission maternelle
d’anticorps spécifiques dans leurs œufs. Enfin, nous avons étudié comment les Ac maternels
pouvaient interférer avec le développement de la réponse immunitaire spécifique du jeune.
Pour cela, nous avons vacciné deux groupes de poussins : un groupe issu de mères vaccinées,
l’autre issu de mères non vaccinées, puis nous avons comparé la dynamique des Ac produits
par les poussins en réponse au vaccin. En cas d’interférence des Ac maternels avec la mise en
place de la réponse du poussin, nous pouvons prédire que les poussins issus de mères
vaccinées ne répondent pas ou répondent mal à la vaccination. En revanche, les poussins issus
de mères non vaccinés devraient développer une réponse immunitaire spécifique en
produisant des Ac anti-NDV.
13
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
II.A MATERIELS ET METHODES
1. Site d’étude
L’étude a été menée au nord-est de la Norvège (70°22’N, 31°10’E), sur l’île
d’Hornøya, d’une superficie d’environ 1 km². Cette réserve naturelle abrite une
population multispécifique d’oiseaux de mer : guillemots de Troïl (Uria aalge),
guillemots de Brunnich (Uria lomvia), guillemots à miroir (Cepphus grylle), petits
pingouins (Alca torda), macareux moines (Fratercula arctica), cormorans huppés
(Phalacrocorax aristotelis), goélands argentés (Larus argentatus) et enfin mouettes
tridactyles (Rissa tridactyla) et goélands marins (Larus marinus) sur lesquels ont porté
les expériences. Pour ce qui est de l’exposition aux prédateurs, en plus des goélands
marins et argentés, nichent sur l’île deux couples de grands corbeaux (Corvus corax)
ainsi qu’un couple de pygargues à queue blanche (Haliaeetus albicilla). Sur cette île,
l’effectif de mouettes tridactyles est évalué à 21000 couples et celui de goélands marins à
250 couples (Anker-Nilssen et al. 2000).
Depuis 1998, les mouettes tridactyles d’une partie de l’île font l’objet d’études
observationnelles et expérimentales menées en collaboration avec des chercheurs
norvégiens (T. Boulinier, J. Gasparini, K. McCoy, T. Tveraa). Certaines falaises sont
accessibles ce qui rend possibles la manipulation du contenu des nids et la capture des
adultes. En raison de l’hétérogénéité spatiale de certains facteurs (prédation, parasitisme ;
Gasparini et al. 2001), nous avons limité l’étude spatialement à trois zones d’environ 100
nids, au sein d’une falaise qui en comprend 400.
En ce qui concerne les goélands marins, nous nous sommes appuyés sur un
programme d’étude sur les PCB (Polychlorobiphényles) mené par un groupe du
Department of Arctic Ecology du Norwegian Institute for Nature Research (N.I.N.A.) à
Tromsø (J.O. Bustnes, T. Tveraa). Ce programme nous a permis de profiter des
connaissances pratiques et théoriques qu’ont acquises ces collègues norvégiens (Bustnes
et al. 2002).
2. Modèles biologiques étudiés
La Mouette tridactyle
La Mouette tridactyle, Rissa tridactyla,(cf. figure 1) est un oiseau de mer colonial
de la famille des Laridés. Elle niche en colonies denses sur les falaises de l’hémisphère
nord pendant la saison de reproduction et passe le reste de l’année en mer (Cramp et
Simons 1983). Les mouettes pondent généralement 2 œufs mais la taille de ponte peut
varier de 1 à 3 œufs selon les années et les individus (Thomas et Coulson 1988). Sauf
dans le cas d’une ponte de remplacement faisant suite à la perte de la première ponte, la
14
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
mouette tridactyle ne produit qu’une couvée par
an. La couvaison, assurée en alternance par
chacun des deux parents dure 27 jours. Ce n’est
qu’après une période d’élevage d’au minimum 35
jours passés au nid, que les jeunes prennent leur
premier envol. Comme pour beaucoup d’oiseaux
marins, le taux de survie annuel pour les adultes
est élevé (92% en Norvège, Erikstad et al 1995)
ainsi que la fidélité au site de reproduction d’une
année sur l’autre (Danchin et al. 1998). Le succès
Fig 1 : Mouette tridactyle (Rissa tridactyla)
Par Eugeny Koblik
reproducteur peut varier selon les années et la
in Rapport n° 113 du Norsk Polarinstitutt
quantité de nourriture disponible (Oro et Furness
2002). Ainsi, la saison 2003 a été particulièrement tardive : le 29 juin 2002, la plupart des
poussins avaient plus de vingt jours (87 sur 117 poussins présents sur les 300 nids de la
falaise où l’expérimentation s’est déroulée, et 97 sur 137 poussins présents sur 300 nids
en dehors de cette zone) tandis qu’à la même date en 2003, aucun poussin n’était éclos.
De plus, le nombre de poussins produits fut aussi beaucoup moins élevé en 2003 (24
jours plus tard, le 23 juillet 2003, seulement 37 poussins dont 12 de plus de 20 jours et 26
dont 6 de plus de 20 jours étaient encore vivants dans les deux zones de 300 nids
évoquées précédemment).
Le Goéland marin
Le Goéland marin, Larus marinus,(cf. figure
2) est aussi un oiseau colonial mais qui niche à même
le sol. Il appartient également à la famille des Laridés.
Le mâle construit plusieurs nids sur un territoire de
superficie variable qu’il défend ardemment. La
femelle choisit ensuite un de ces nids pour y pondre
généralement trois œufs. Comme les mouettes
tridactyles, le goéland marin ne réalise qu’une ponte
par an sauf en cas de perte de la première ponte. La
femelle produit alors une ponte de remplacement. Les Fig. 2 : Goéland marin (Larus marinus)
Par Eugeny Koblik
goélands sont à la fois prédateurs (de poissons et
in Rapport n° 113 du Norsk Polarinstitutt
d’autres oiseaux), charognards et opportunistes
(poissons « volés » à d’autres oiseaux, déchets rejetés par les bateaux de pêches,…). Les
poussins sont semi-nidifuges, car bien que dépendants des parents pour l’alimentation, ils
sont tout de même aptes à quitter le nid dès la naissance tout en restant sur le territoire
des parents (Cramp et Simons 1983).
15
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
3. Protocole expérimental
3.a Choix des modèles et contraintes éthiques
Les modèles animaux ont en partie été choisis en raison de leur bonne tolérance
face aux perturbations, même quotidiennes (Sandvik et Barrett 2001) : les conséquences
sur le succès reproducteur et la présence sur le nid sont négligeables chez les mouettes
tridactyles. Les goélands sont, eux, accoutumés aux perturbations notamment humaines
de par la position de leur nid (cf. collecte d’œufs). Par ailleurs, il est possible chez la
mouette tridactyle d’échanger le contenu des nids sans conséquence pour la survie des
petits (Storey et al. 1992).
L’impact de l’expérimentation de collecte d’œufs sur les mouettes fut limité au
maximum, notamment en remplaçant les œufs collectés par des œufs issus des nids
d’accueil dans le but d’éviter des échecs de la reproduction. Pour les goélands, l’impact
supplémentaire de l’expérimentation fut minime puisque plusieurs milliers d’œufs des
nids non inclus dans l’étude sont de toute manière récoltés chaque année, pour une
consommation traditionnelle (collecte autorisée jusqu’au 31 mai de chaque année).
3.b Collecte des données
Capture des adultes
Pour les mouettes tridactyles, la capture a été effectuée sur le nid, à l’aide d’une
perche équipée d’un nœud coulant en nylon. Pour les goélands un nœud coulant fut
disposé sur le nid dont la fermeture était radioguidée, déclenchée quand l’individu
revenait couver.
A chaque capture, les individus étaient pesés (à 5g près pour les mouettes, 10g
près pour les goélands), la taille de l’aile pliée et la mesure de la longueur de la tête et du
bec mesurées (Coulson et al. 1983) et, le cas échéant, bagués. Les captures ont été
effectuées par un nombre restreint de manipulateurs (T. Boulinier et V. Staszewski pour
les mouettes, J. A. Johanssen pour les goélands). Il est à noter qu’il n’est pas possible de
capturer les oiseaux sur leur site avant la ponte des œufs.
Les mouettes entrant dans l’étude étaient porteuses d’une bague métallique et
d’une combinaison de 5 bagues colorées, ces dernières permettant leur identification à
distance. Les goélands capturés les années précédentes étaient équipés d’une bague
plastique porteuse d’une combinaison de 3 lettres et 1 chiffre permettant également leur
identification à distance.
Données observationnelles
Les nids de mouettes, répertoriés dans le cadre du suivi global de reproduction,
étaient observés tous les trois jours durant toute la période de reproduction (en 2003,
d’avril à juillet). Les nids contenant des poussins appartenant au protocole expérimental
16
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
étaient contrôlés quotidiennement jusqu’à éclosion puis visités uniquement les jours où
une prise de sang était nécessaire.
En 2003, les nids de goélands furent observés deux fois par jour pendant la
quinzaine de jours avant la période de ponte, pour déterminer si les individus pondant
dans le nid faisaient partie des individus vaccinés en 2002 ou non. Par ailleurs, les nids
furent inspectés quotidiennement pendant la période de ponte.
Recueil des prélèvements
Le sang est prélevé dans la veine alaire, à l’aide d’une seringue stérile héparinée
(1 ml) et d’une aiguille 26G. Le plasma a été obtenu par centrifugation (5 min à 7000
tours/min) et a été maintenu congelé jusqu’à l’analyse au laboratoire. Le volume de
plasma obtenu était toujours suffisant pour permettre d’effectuer le dosage des anticorps
comme recommandé (50 µl).
Tous les œufs furent mesurés (longueur, largeur). Pour les mouettes, les œufs
furent prélevés lors de l’expérimentation d’échange d’œufs décrite ci-après. Dans deux
cas, le jaune (partie de l’œuf analysée pour déterminer le taux en Ac) ne fut pas prélevé
en raison du stade avancé de la couvaison mais les œufs furent placés dans un nid
indépendant de l’étude. Pour les goélands, les œufs furent collectés dès la ponte
« complète » : les nids étaient en effet suivis quotidiennement, les œufs marqués et
prélevés dès la présence de trois œufs dans le nid. Ainsi la séquence de ponte a pu être
déterminée. Après séparation d’avec l’albumen, le jaune fut placé dans un sac plastique
individuel et congelé immédiatement.
3.c Schémas vaccinaux
Choix du vaccin
Pour mimer l’exposition au parasite tout en contrôlant la dose, le moment
d’administration et les individus exposés, nous avons utilisé un vaccin. Le vaccin utilisé a
été le vaccin Nobivac PMV, vaccin inactivé (Paramyxovirus du sérotype I (P3G)) en
suspension huileuse.
Le choix de ce vaccin a été motivé par son utilisation dans d’autres études
en populations naturelles (Nordling et al. 1998, Saino et al. 2002, 2003) et par l’existence
d’études chez les oiseaux domestiques montrant la persistance d’anticorps un an après
vaccination (AMM (Autorisation de Mise sur le Marché) Nobivac® Paramyxo, Intervet).
Enfin, de par le fait qu’il soit inactivé (i. e. l’agent vaccinal est mort), le vaccin permet un
meilleur contrôle de la dose d’antigènes administrée qu’un vaccin vivant susceptible
d’être plus efficace mais se multipliant au sein de l’animal auquel il est administré
(Plotkin et Orenstein 1999).
La maladie de Newcastle est une maladie très contagieuse, provoquant pour
certaines souches de graves symptômes chez les espèces sensibles. Chez le poulet, le taux
17
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
de mortalité peut être supérieur à 50% (Terregino et al. 2003). Cette maladie est présente
de façon naturelle chez de nombreuses espèces (Hubalek 1994).
Administration du vaccin
Un volume de 0,25 ml, volume standard pour le poulet et le pigeon (Eidson et al.
1982), a été injecté par voie sous-cutanée, en face dorsale du cou de l’animal (seringue
stérile de 1ml, aiguille 20G). Ce volume permet une bonne précision et une bonne
répétabilité de la dose d’antigène administrée. Les mouettes adultes ont reçu (2002) une
ou deux injections dans l’optique de doser l’effet de l’intensité de l’exposition (cf.
schéma vaccinaux). Les poussins de mouettes âgés de 1 jour (2003) et les goélands
(2002) ont reçu une seule injection, comme suggéré dans le protocole de vaccination pour
oiseaux domestiques.
Expérience de test de l’influence de l’exposition à un parasite une
année donnée sur les taux plasmatiques et sur le transfert d’Ac dans les œufs
l’année suivante
En 2002, au sein de la falaise dévolue à notre étude, toutes les mouettes capturées
(n = 51) furent vaccinées (cf. figure 3). Lorsqu’elles ont pu être capturées une seconde
fois (n = 33) après 13j +/- 2j (sauf pour deux mouettes capturées à 16 et 17 jours
d’intervalle, exclues de l’étude des effets à court terme de la vaccination), elles reçurent
une seconde injection pour tester l’effet sur les taux plasmatiques du nombre
d’expositions à l’antigène. Le but était aussi de s’assurer qu’un niveau suffisant d’Ac
serait produit par les individus vaccinés. Ainsi, dans l’optique d’étudier l’effet de
l’exposition et des caractéristiques des individus sur les taux plasmatiques un an après
exposition, un maximum des femelles capturées en 2002 fut recapturé en 2003 (n = 16).
De plus, il était envisagé de tester l’effet d’une réexposition à l’antigène entre la première
ponte en 2003 et la ponte de remplacement provoquée par la collecte des œufs. En 2003,
la moitié des femelles recapturées reçurent donc une injection de sérum physiologique
(contrôle) et l’autre moitié un rappel du vaccin. Enfin, 10 des 30 femelles dont les
poussins entraient dans le protocole décrit ci-après ont été capturées pour contrôler que
leurs taux d’anticorps étaient plus faibles que ceux des femelles exposées au vaccin.
Les effectifs présentés ne tiennent pas compte des mâles qui furent exclus de
l’étude après détermination des sexes selon des critères morphométriques et
observationnels (Barrett et al. 1985, Jodice et al. 2000), confirmés par une détermination
génétique du sexe a posteriori.
18
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
2002
Fig 3 : Schéma vaccinal des mouettes
Les goélands furent utilisés pour répondre, d’une façon complémentaire et avec
un modèle proche (famille des Laridés), aux questions soulevées précédemment. Ce
second modèle a cependant des caractéristiques différentes que ce soit le régime
alimentaire (cf. exposition aux PCB), l’exposition des adultes aux parasites, ou encore le
temps passé au nid par les poussins (l’exposition à certains parasites étant donc
différente).
Les femelles goélands furent vaccinées en 2002 pendant la couvaison (cf. figure
4). Le dimorphisme sexuel étant plus grand que chez la mouette (Cramp et Simmons
1983), le recours au sexage génétique n’a pas été nécessaire. Il fut impossible pour des
raisons pratiques de capturer les goélands adultes un an après exposition : les animaux
déjà capturés sont plus méfiants et le taux de capture eût été trop faible pour avoir des
échantillons de taille suffisante pour permettre d’évaluer leur réponse à la vaccination. En
revanche, raisonner sur les concentrations en Ac dans les œufs ne présentait pas ce type
d’inconvénients. L’influence de l’exposition après un an fut donc évaluée en considérant
directement le transfert d’Ac dans les œufs, sans, comme chez les mouettes, étudier les
taux plasmatiques
Capture et vaccination des
femelles (n = 33)
Prélèvement des œufs de nids d’individus vaccinés
2002
en 2002 (n = 16) ou non (n = 66)
2003
Fig 4 : Schéma vaccinal des goélands
19
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
Expérience de test de l’interférence des Ac maternels avec la mise en
place de l’immunité du poussin chez la mouette tridactyle
Pour tester l’effet de l’exposition de la mère à l’antigène un an avant, 30 œufs
issus de mères vaccinées un an avant et 30 œufs issus de mères non vaccinées furent
prélevés et placés dans un nid d’accueil. Au sein des couvées des femelles dont les œufs
furent prélevés, un des deux œufs fut donc placé dans un « nid d’accueil » (cf. figure 5).
Le jaune de l’autre œuf a été prélevé afin de déterminer son taux en Ac spécifiques pour
étudier l’effet de l’exposition sur le transfert d’Ac dans les œufs un an après.
Les oeufs furent placés dans un nid d’accueil, « indépendant » (un œuf de femelle
vaccinée, un de non vaccinée dans le même nid), afin de contrôler pour un éventuel effet
des conditions d’élevage des poussins par les parents sur leurs taux d’anticorps (Brinkhof
et al. 1999). Les oeufs des nids d’accueil furent placés dans les nids des femelles,
vaccinées ou non, dont les œufs avaient été prélevés afin d’éviter des échecs de la
reproduction.
Une fois les poussins éclos, ils furent tous vaccinés à un jour puis les prises de
sang furent effectuées à 6 jours (n = 18), 10 jours (n = 9), 15 jours (n = 8), 20 jours
(n = 4) et 24 jours (n = 2). Notons que les taux de survie des poussins en 2003 étaient
particulièrement faibles comparés aux autres années et la saison tardive (cf. modèles
biologiques). Ce phénomène est à mettre en relation avec une variabilité interannuelle des
taux de succès de reproduction lié à la disponibilité des ressources (Oro et Furness 2002).
20
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
Mères vaccinées en 2002
Nids d’accueil
Mères non vaccinées en 2002
A B
A B
A B
Œufs non utilisés pour l’étude
Nid d’accueil
Jaunes d’œufs prélevés,
taux d’anticorps
déterminés
B
B
B
B
Vaccination des
poussins à 1 jour
Prises de sang
à 6-10-15-2024 jours
Fig 5 : Récapitulatif de l’expérience visant à tester l’interférence des Ac maternels avec la
mise en place de l’immunité du poussin
B
A11
A
B1
C1
C1
21
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
4 Analyses de laboratoire
4.a Extraction des anticorps du jaune d’œuf
Les anticorps furent extraits en utilisant la méthode d’extraction décrite par
Mohammed et al. (1986) adaptée selon la technique décrite par Gasparini et al. (2001).
Le jaune est homogénéisé puis 2 ml sont prélevés, mélangés à un volume égal de tampon
PBS par agitation à l’aide de billes de verre. Les anticorps sont ensuite recueillis dans la
phase aqueuse obtenue après mélange avec un volume égal de chloroforme, agitation et
centrifugation. Cela permet une bonne répétabilité des mesures, l’homogénéisation du
jaune n’étant pas toujours efficace lors du prélèvement de faibles volumes.
4.b Dosage des anticorps anti-NDV
La concentration en anticorps dans le plasma ou dans les extraits de jaune d’œuf
fut déterminée à l’aide d’un test de type ELISA par compétition, utilisant des anticorps
monoclonaux (Kit Svanovir SVANOVA Biotech, Uppsala Science Park, Uppsala,
Suède). La concentration est exprimée en pourcentage d’inhibition (PI) selon les
méthodes recommandées par les fournisseurs du kit (Czifra et al. 1996) et utilisées
précédemment par d’autres auteurs. Ce test a été développé pour le diagnostic chez le
poulet mais a déjà été employé avec d’autres espèces (Koch et al. 1998, Nordling et al.
1998, Saino et al. 2002). La valeur de P.I. augmente avec le taux d’anticorps dans
l’échantillon. Dans un souci de clarté, les termes taux d’anticorps pourront être utilisés à
la place de pourcentage d’inhibition. Basé sur une technique utilisant des Anticorps
monoclonaux, ce test est très spécifique. Conçu pour le diagnostic chez le poulet, des
limites sont fournies pour une interprétation qualitative (les valeurs inférieures à 30 %
donnent un résultat négatif, et les valeurs supérieures à 40 % un résultat positif).
Cependant (1) ces limites arbitraires ont été fixées pour le poulet et (2) rien ne s’oppose à
l’utilisation quantitative des valeurs (Czifra et al. 1996).
Les mesures étaient très répétables, aussi bien au sein d’une même plaque
d’analyse (91.3%, F32,33 = 22.02, P < 0.0001) qu’entre plaques (95.5%, F21,22 = 39.46,
P < 0.0001). Elles étaient aussi répétables pour les plasmas (98.0%, F14.15 = 110.40,
P < 0.0001) que pour les œufs (même extraction (96.7%, F34,35 = 61.23, P < 0.0001) ou
extractions différentes à partir du même jaune (83.3%, F14,15 = 11.00, P < 0.0001)).
22
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
5. Analyses statistiques
Les analyses statistiques ont été effectuées en utilisant le logiciel SAS (SAS
institute, 1996). Pour les tests statistiques effectués, le niveau de significativité retenu
pour les probabilités critiques était de P < 0.05.
5.a Influence de l’exposition à un parasite une année donnée sur le transfert dans
les œufs d’Ac spécifiques l’année suivante
5.a.1 Influence de l’exposition sur le taux d’Ac après 1 an chez les
mouettes
Pour tester l’influence de l’exposition à un antigène sur le taux en anticorps
spécifiques un an après exposition, nous avons comparé les moyennes des P.I. (taux
d’Ac) plasmatiques des mouettes avant vaccination (2002) et après un an (2003), pour les
16 individus recapturés en 2003 (n = 16). Nous avons aussi comparé, pour les femelles
vaccinées deux fois en 2002 les taux avant vaccination et 13 jours après la première
injection, lors de la seconde injection.
Par ailleurs nous avons comparé les P.I. des femelles capturées en 2003, selon
qu’elles avaient été vaccinées en 2003 (n = 16) ou non (n = 10).
Enfin, dans l’optique de tester l’effet du nombre d’expositions au parasite, nous
avons comparé les taux d’Ac, un an après, des femelles vaccinées une (n = 5) ou deux
fois (n = 11) en 2003.
Lors des comparaisons de moyennes effectuées, la normalité de la distribution des
échantillons a été testée grâce au test de Shapiro-Wilk (n < 2000) ; si les échantillons
étaient indépendants, et si les échantillons étaient distribués normalement, un test t était
pratiqué, tandis que si la distribution n’était pas normale un test U de Mann-Whitney était
utilisé. Si les échantillons étaient dépendants, un test t apparié était utilisé si la
distribution était normale et sinon un test de Wilcoxon était pratiqué.
5.a.2 Relation entre les taux d’Ac de la mère et dans les œufs chez les
mouettes
Nous avons étudié la relation entre les taux d’Ac dans le sang de la mère et ceux
dans les œufs. Les valeurs de P.I. (taux d’Ac) des mères vaccinées étant attendues comme
très supérieures aux P.I. des mères non vaccinées, nous avons effectué une analyse de
covariance avec comme variable dépendante le P.I. de l’œuf, et comme variables
indépendantes la variable « statut vaccinal de la mère » (mère vaccinée ou non) et le P.I.
de la mère. La régression entre le P.I. des mères vaccinées et celui des œufs nous a
permis de tester si une quantité d’Ac proportionnelle à celle circulant chez la mère est
transmise dans l’œuf.
23
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
5.a.3 Transfert d’Ac spécifiques un an après exposition dans les œufs
des goélands
Comme exposé précédemment, il fut impossible de recapturer les goélands
adultes un an après exposition. Nous avons donc étudié l’influence de l’exposition à
l’antigène en comparant les taux d’anticorps moyens des œufs des goélands vaccinés
(n = 16 femelles vaccinées) ou non (n = 66 femelles non vaccinées) en 2002.
Nous avons aussi évalué le fait que les jaunes d’œufs d’une couvée aient des taux
plus proches entre eux que par rapport à la variabilité générale de la population. Pour ce
faire, nous avons calculé la répétabilité (Lessels et Boag 1987) intraponte des taux
d’anticorps des oeufs d’une couvée. La répétabilité fut aussi calculée séparément selon le
statut vaccinal de la mère.
5.a.4 Influence de la « qualité » des individus
Tout d’abord, nous avons retenu comme reflet de la qualité de la mère le volume
moyen des œufs pondus. Gasparini et al. (soumis) ont en effet montré que, chez la
Mouette tridactyle, le volume moyen des œufs pondus était un bon indice de la « qualité
parentale », évaluée par l’aptitude à produire une ponte de remplacement.
D’autre part, une autre hypothèse est que la quantité d’Ac investis dans les œufs
ou circulants dans le sang est liée à la condition corporelle de l’individu. Nous disposions
de différentes mesures morphométriques : poids, mesure de l’aile pliée, mesure de la tête
et du bec (et mesure du tarse chez les goélands). Pour étudier cela, nous avons choisi,
comme indiqué par Garcia-Berthou (2001) d’effectuer une régression multiple en
utilisant les variables disponibles comme variables indépendantes. Cette démarche évite
d’effectuer une première analyse (le calcul des résidus d’une relation poids-taille) pour
ensuite effectuer une analyse de variance.
Pour les mouettes, deux mesures de poids étaient disponibles au cours de la
saison, mesurées lors des premiers et seconds évènements de capture en 2002 (soit à 13
jours d’intervalle). La variation de poids entre les deux événements de capture était une
variable intéressante car pouvant refléter l’investissement de l’individu, en terme de perte
de poids, au cours de la saison. Nous avons donc effectué l’analyse en introduisant
comme variables indépendantes la mesure de la taille de l’aile pliée, la variation de poids
entre les mesures ou une de ces mesures, et la taille moyenne des œufs pondus. En effet,
nous n’avons pas utilisé dans la même analyse le poids et la variation de poids, le
« variance inflation factor » indiquant un risque limité de multicollinéarité (VIF = 3.05)
(Glantz et Slinker 1990).
Les variables dépendantes furent le taux en Ac transmis dans les œufs, le taux en
Ac dans le sang des adultes un an après exposition, 13 jours après exposition et les
variations de ces deux derniers paramètres par rapport aux taux initiaux (avant
24
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
vaccination). Pour les goélands, une seule mesure de poids était disponible donc, à part la
variation de poids, les variables indépendantes utilisées furent les mêmes que pour les
mouettes. La seule variable dépendante a été le taux en Ac moyen dans les œufs pondus
par un individu. En effet, les goélands adultes n’ont pas été capturés en 2003.
La longueur de l’aile pliée a été retenue comme variable liée à la « taille » de
l’animal. Une autre mesure équivalente aurait pu être choisie, la mesure de la longueur de
la tête et du bec (ou encore la longueur du tarse pour les goélands). Chez les mouettes,
ces paramètres étaient très corrélés dans le temps (coefficient de corrélation de Pearson :
pour la longueur d’aile r = 0.9475, n = 33, P < 0.0001 et pour la mesure le la longueur de
la tête et du bec r = 0.9320, n = 33, P < 0.0001). En effet, deux mesures de ces variables
ont été effectuées à 13 jours d’intervalle, lors des deux évènements de capture en 2002.
La mesure de l’aile fut retenue car étant la plus répétable dans le temps des deux mesures.
D’autre part, une seule de ces deux mesures liées à la « taille » fut utilisée dans l’analyse
pour deux raisons : ces variables étaient très corrélées entre elles (pour le premier
événement de capture : r = 0.6313, n = 51, P < 0.0001) donc (1) utiliser toutes les
variables n’aurait pas apporté plus d’information, (2) nous risquions d’être confrontés à
des problèmes de multicolinéarité. Pour les mêmes raisons, la longueur de l’aile repliée a
été utilisée chez les goélands (corrélations chez les goélands : effectif n = 27 ; coefficient
de Pearson et probabilités critiques : entre la taille de l’aile (WL) et la mesure tête et bec
(HB) : r = 0.5398, P = 0.0037, WL et mesure du tarse (TA) : r = 0.4979, P = 0.0082 et
HB et TA : r = 0.7683 P < 0.0001).
Le volume des oeufs a été calculé selon les formules suivantes : chez la mouette
tridactyle : volume (mm3) = largeur(mm) ² x hauteur (mm) x 0.0004866 (Coulson 1963)
et
chez le goéland marin volume (mm3) = largeur(mm) ² x hauteur (mm) x 0.000476 (mm)
(Bolton et al. 1992).
5.b Interférence entre les Ac maternels et la mise en place de l’immunité du poussin chez
la mouette tridactyle
Pour tester l’interférence des Ac maternels avec la mise en place de l’immunité du
poussin, le jeu de données consistait en des mesures répétées sur les poussins, ( P.I. à
différents âges), avec des données manquantes pour certains. En effet, la plupart des
poussins sont morts avant 24 jours : leurs P.I. plasmatiques ne sont plus disponibles à
partir d’un certain âge, variable selon les poussins (ils ne sont pas tous morts au même
âge). D’autre part, pour deux poussins, le taux à « âge zéro » n’était pas disponible.
25
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
Le fait de placer dans un nid d’accueil un œuf issu de mère non vaccinée et un
issu de mère vaccinée avait pour but de contrôler un éventuel effet élevage des parents,
en utilisant dans le modèle statistique un effet nid comme effet aléatoire. Ce ne fut pas
possible en raison de la faible proportion de nids comportant deux poussins (5 nids avec
deux poussins sur 14 nids avec poussins à 6 jours). En revanche, le fait que les œufs
soient attribués aléatoirement aux nids d’accueil permet de contrôler partiellement un
éventuel effet d’élevage.
Nous avons donc effectué une analyse de covariance à partir d’un modèle mixte
ayant comme variable dépendante le P.I. (taux d’Ac) des poussins, comme effets fixes les
variables statut vaccinal de la mère et âge du poussin et, comme effet aléatoire, un effet
« poussin » hiérarchisé par rapport à l’effet statut vaccinal de la mère. L’âge du poussin
fut pris en compte comme variable continue. L’analyse faite en considérant l’âge du
poussin comme variable discrète apportait les mêmes résultats. La procédure Proc mixed
a été utilisée (SAS Institute, 1996).
Les résultats de la première analyse permirent de répéter l’analyse en séparant les
poussins issus de mères vaccinées de ceux issus de mères non vaccinées afin de tester s’il
y avait bien une décroissance au cours du temps des Ac chez les poussins issus de mères
vaccinées et une augmentation au cours du temps chez les poussins issus de mères non
vaccinées. Les paramètres de covariance estimés indiquèrent le sens de la relation (option
COVTEST, SAS).
On verra que la répétabilité des taux d’anticorps dans les œufs au sein d’une
couvée a été observée chez les goélands (cf. résultats) ainsi que par d’autres études sur la
mouette tridactyle (Gasparini et al. 2001). Par souci de clarté, nous noterons donc comme
taux à âge zéro, le taux d’anticorps (P.I.) mesuré sur un œuf de la même couvée.
26
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
II.B RESULTATS
Notons tout d’abord que, bien qu’elles ne se soient pas toutes reproduites, 88%
des femelles vaccinées en 2002 ont été observées à nouveau en 2003 (45 femelles sur 51).
Le déroulement de la saison 2003, avec une reproduction très tardive des oiseaux et des
échecs de reproduction nombreux, a par ailleurs altéré la vérification de certaines
hypothèses.
Influence de l’exposition à un parasite une année donnée sur le transfert dans les
œufs d’Ac spécifiques l’année suivante
Nous nous sommes penchés sur l’influence de la vaccination sur le taux d’Ac
plasmatiques des mouettes un an après exposition. Comme attendu, on constate une forte
augmentation du taux d’anticorps plasmatiques chez les femelles vaccinées un an après
exposition (test Wilcoxon : n = 16, P < 0.0001) : ces femelles passent d’un P.I. moyen de
29.6% +/-3.9 à 88.0% +/-3.9 (cf. figure 6).
Cette augmentation était déjà notée 13 jours après exposition avec un P.I. moyen
augmentant de 30.6% +/-2.6 à 55.6% +/-4.3 (test t apparié : t = 5.81, n = 31, P < 0.0001).
PI
100
90
80
70
60
50
40
30
20
10
0
16
Avant
vaccination
9
13 jours
après
16
Un an après
10
Non
vaccinées
Fig. 6 : P.I. (taux en Ac spécifiques anti-NDV) des mouettes vaccinées en 2002 et
recapturées en 2003 (moyennes +/- erreur standard et taille d’échantillon). Sont présentées
de gauche à droite, les valeurs pour les 16 femelles vaccinées en 2002 et recapturées en
2003 de (1) leur P.I. en 2002 avant vaccination (2) leur P.I. en 2002 13 jours après la primo
injection (n = 9 car seules 9 de ces 16 femelles furent capturées et vaccinées deux fois en
2002) (3) leur P.I. en 2003 (un an après vaccination) et enfin (4) les taux, en 2003, des 10
mouettes non vaccinées en 2002, capturées en 2003, dont les oeufs ont été utilisés dans
l’étude. Il y a une différence significative entre les P.I. avant et un an après vaccination et
entre les taux en 2003 selon que les femelles aient été vaccinées ou non en 2002.
27
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
On ne constate pas de différence significative des taux d’Ac plasmatiques un an
après exposition entre les femelles vaccinées une fois l’année précédente et celles
vaccinées deux fois (Test U ; Z = -4.19 P = 0.9567, n1 = 5 n2 = 11). Bien sûr, les tailles
d’échantillon sont faibles pour se permettre de rejeter une hypothèse de type H0 mais il
est à noter que la valeur de la moyenne des P.I. en 2003 des femelles vaccinées une fois
est en fait supérieure à celles de femelles ayant reçu deux injections.
Par ailleurs, nous avons étudié chez les mouettes la relation entre le taux d’Ac
spécifiques dans le plasma de la mère un an après exposition et dans les œufs qu’elle a
pondus. On constate un effet significatif sur le taux d’anticorps dans les œufs du statut
vaccinal de la mère (F1,21 = 4.80, P = 0.0399) ainsi que de son taux d’anticorps un an
après vaccination (F1,21 = 127.6, P < 0.0001).
Une régression linéaire effectuée en séparant les mères vaccinées des mères non
vaccinées montre un effet significatif du taux d’anticorps de la mère chez les individus
issus de mère vaccinées (r² = 0.9353, n = 16, P < 0.0001) mais pas d’effet chez les
individus non vaccinés (r² = 0.1685, n = 8 car pour deux individus, les taux dans les œufs
n’étaient pas disponibles, P = 0.5177) (cf. figure 7).
100
PI de l'oeuf
80
60
40
20
0
-20
0
20
40
60
80
100
120
PI du plasma de la mère
Fig 7 : Relation entre le P.I. des œufs et le P.I. du plasma de la mère (en rose les valeurs
pour les individus vaccinés, en bleu non vaccinés). Une analyse de covariance sur
l’ensemble des données montre un effet significatif sur le taux d’anticorps dans les œufs
du caractère vacciné ou non de la mère ainsi que de son taux d’anticorps. Une régression
linéaire est ensuite faite séparément selon le caractère vacciné ou non de la mère. Elle met
en évidence un effet significatif du P.I. du plasma de la mère si elle est vaccinée. On note
qu’un des individus vaccinés présente des valeurs proches de ceux non vaccinés. Une
erreur de manipulation peut être exclue, l’individu ayant été capturé et vacciné à deux
reprises en 2002. Par ailleurs, la relation est toujours significative en excluant ce point (r²
= 0.8458 P < 0.0001).
28
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
En ce qui concerne les goélands, nous avons étudié l’effet de l’exposition au
parasite un an après exposition. Pour les raisons exposées précédemment, nous avons
étudié les P.I. dans les œufs (cf. figure 8). Un an après exposition, le P.I. moyen des œufs
des couvées issues de femelles vaccinées ont des taux en Ac plus élevés (77.44 +/-6.17
n = 16) que ceux de femelles non vaccinées en 2002 (29.23 +/- 3.24 n = 66) (test U,
Z = 4.80, n1 = 16, n2 = 66, P < 0.0001).
100
80
60
PI
40
20
66
16
0
Non vaccinés
Vaccinés
Fig 8 : P.I. (moyenne +/- erreur standard et taille d’échantillon) des œufs (taux d’Ac
spécifiques anti-NDV) un an après exposition pour des femelles goélands vaccinées
(n = 16) ou non (n = 66). Pour le calcul de l’erreur standard pour les valeurs de chaque
individu, les taux des œufs d’une même couvée étant très proches (cf. ci après), c’est la
moyenne des taux de la couvée qui a été retenue.
Par ailleurs, les P.I. des œufs d’une couvée sont très proches (cf. figure 9). La
répétabilité des taux en anticorps au sein d’une même ponte est de 97.7 %
(F81,164 = 84.47, P < 0.0001). La répétabilité a d’ailleurs été calculée au sein de chaque
groupes : elle est de 96.35 % (F65,132 = 53.93, P < 0.0001) pour les non vaccinés et
96.80% (F15,32 = 61.62, P < 0.0001) pour les vaccinés.
29
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
Sum of inhib
120
PI des oeufs
100
80
nest2
60
40
20
A
B
C
A
B
C
F
G
H
F
G
H
X
Y
Z
X
Y
Z
F
G
H
X
Y
Z
F
G
H
F
G
H
F
G
H
F
G
H
X
Y
Z
X
Y
Z
A
B
C
A
B
C
0
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10
11
12
13
14
15
17
Nids
nest egg
Fig. 9 : P.I. (taux d’anticorps spécifiques anti-NDV) des œufs de goélands marins un an
après exposition. Les barres d’une même couleur représentent les trois œufs d’une
couvée.
Enfin, nous avons étudié l’influence de la qualité des individus sur les taux en Ac
après exposition et leur transfert dans les oeufs. Pour les mouettes, les trois variables que
nous avons tenté d’expliquer furent (1) le taux d’Ac dans les œufs ainsi que les taux en
Ac (2) 13 jours après vaccination et (3) un an après vaccination (ainsi que leur variations
par rapport aux taux avant vaccination pour ces deux dernières). Les variables
explicatives furent le poids (ou sa variation), la taille de l’aile et le volume moyen des
œufs pondus. Aucun effet significatif de ces variables ne fut mis en évidence (cf. Tableau
III, figure 10).
30
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
Tableau III : résultats d’une des régressions multiples effectuées sur les données des
mouettes ; la variable dépendante est le taux d’Ac transmis par les femelles vaccinées
dans les oeufs (n = 16). Les tests furent répétés en enlevant les facteurs un à un sans
mettre en évidence d’effet significatif, même du volume moyen des oeufs (F1,14 = 3.42
P = 0.0741).
.
variable
Valeur de F
d.d.l.
P
Taille de l’aile
0.25
1,12
0.6312
Poids
0.75
1,12
0.4081
Volume moyen
des œufs pondus
3.48
1,12
0.0951
Augmentation du PI
plasmatique
100
80
60
40
20
0
-20 40
45
50
55
60
Volume moyen des oeufs pondus
Fig 10 : Augmentation du P.I. du plasma (en %) entre avant et 13 jours après vaccination
en fonction d’un indice de qualité, le volume moyen des oeufs pondus (n=29 et non 33,
nombre de mouettes capturées deux fois en 2002, car certains nids sont inaccessibles
donc le volume moyen des œufs indisponible). Cette figure est un exemple de l’absence
de relation entre les indices de qualité retenus et la variation du taux en Ac.
31
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
Pour les goélands, les mêmes analyses furent effectuées. Nous avons tenté
d’expliquer le taux d’anticorps moyen transmis dans les œufs par un individu, par son
poids, sa taille de l’aile et le volume moyen des œufs pondus par cet individu. Une fois
encore, aucun effet significatif ne fut mis en évidence (cf. tableau IV).
Tableau IV : Résultats d’une des régressions multiples effectuées sur les données des
goélands ; la variable dépendante est le taux d’Ac transmis par les femelles vaccinées
dans les oeufs (n = 16). Les tests furent répétés en enlevant les facteurs un à un sans
mettre en évidence d’effet significatif.
variable
Taille de l’aile
Valeur de F
d.d.l.
P
1.76
1,12
0.2114
32
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
PI
100
90
80
70
60
(%) 50
40
30
20
10
0
15
12
0
9
9
6
4
5
10
4
4
3
15
1
20
2
24
Age des poussins (en jours)
Fig 11 : Evolution du P.I. (moyenne +/- erreur standard, effectif) des poussins au cours du
temps. En rouge le P.I. des poussins issus de femelles vaccinées, en bleu issus de
femelles non vaccinées. Suite à une analyse de covariance, on constate un effet
significatif du statut vaccinal de la mère ainsi que de l’âge du poussin. Le taux à « âge 0 »
est, comme justifié précédemment, le taux dans le jaune d’un œuf de la même couvée.
D’ailleurs en répétant l’analyse sans ces valeurs, les effets sont toujours significatifs
(F1,21 = 14.64, P = 0.0010).
En répétant le test en séparant les poussins selon le traitement de la mère, on
constate une diminution au cours du temps des anticorps dans le sang des poussins issus
de mères vaccinées (facteur estimé -1.61119, d.f. = 21, P = 0.0007 ) et une augmentation
chez les poussins issus de mères non vaccinées (1.8113, d.f. = 16, P = 0.0008).
On peut noter qu’en raison de la faible taille des échantillons, il n’est pas possible
de tester , à partir de l’âge de 15 jours (14 jours après vaccination), si les moyennes des
taux des deux catégories de poussins sont significativement différentes.
33
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
II.C DISCUSSION
Dans cette étude conduite au sein de populations naturelles d’oiseaux, nous avons
donc voulu tester l’influence de l’exposition à un parasite une année donnée sur le
transfert d’Ac spécifiques dans les œufs l’année suivante, ainsi que l’influence de la
réexposition au parasite avant la ponte et de la « qualité » des individus sur la quantité
d’anticorps transmis. Par ailleurs, nous nous sommes attachés à mettre en évidence une
éventuelle interférence de ce transfert d’anticorps avec la mise en place du système
immunitaire du poussin. Nous avons donc exposé deux espèces d’oiseaux de mer à un
vaccin contre la maladie de Newcastle. Chez la mouette tridactyle, nous avons mis en
évidence, un an après exposition, un transfert d’anticorps spécifiques dans les œufs
associé à une augmentation des taux d’anticorps spécifiques dans le plasma des femelles.
Nous avons par ailleurs montré, un an après exposition, le transfert d’Ac spécifiques dans
les oeufs chez les goélands marins ainsi qu’une forte corrélation des taux en anticorps au
sein d’une couvée. Enfin, nos résultats suggèrent un effet de la transmission d’Ac
maternels sur la réponse des poussins dans les premières semaines de vie à un vaccin
administré à l’âge de 1 jour.
Nous avons mimé l’exposition au parasite en utilisant un vaccin. La vaccination
permet d’aborder les questions posées avec une méthode expérimentale et non
uniquement corrélative. En effet, la limite d’approches purement corrélatives (Gasparini
et al. 2001) est que le niveau d’exposition aux parasites n’est pas fixé ; or, ce niveau de
parasitisme peut être lié à certains facteurs affectant la transmission d’Ac dans les œufs,
la qualité des individus par exemple. Ainsi, l’interprétation des résultats peut se révéler
difficile. Prenons un exemple : si les œufs d’individus de bonne qualité ont des taux en
Ac élevés, on ne peut conclure au fait que ce soit dû à une meilleure transmission des Ac
ou, peut-être, à une exposition aux parasites plus forte que celles d’individus de moins
bonne qualité. Pour résoudre ce problème, il est aussi possible de manipuler le niveau de
parasitisme (Merino et al. 2000, Lindström et al. 2001, Duckworth et al. 2001). Cette
approche permet de mieux reproduire l’impact réel des parasites. Mais un vaccin permet
le contrôle précis de la dose reçue, du nombre d’expositions, du type d’antigène et de la
voie de présentation antigénique empruntée (Staszewski et Boulinier sous presse). La
vaccination permet en outre de sélectionner les individus exposés et leurs caractéristiques
(expérimentalement ou statistiquement cette fois) dans des populations naturelles où ce
type de limites est souvent rencontré. Enfin, elle permet de focaliser l’expérience sur les
effets immunologiques de l’exposition au parasite. Cela permet de s’affranchir (1) des
autres types de réponses aux parasites (modification des traits d’histoire de vie, réponses
comportementales, flore commensale,…) (2) des autres effets du parasite sur l’hôte que
34
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
l’induction d’une réponse immunitaire spécifique (spoliation, réponse immunitaire non
spécifique,…).
En ce qui concerne les protocoles expérimentaux, il est à noter que le déroulement
de la saison 2003, avec des échecs importants de la reproduction dans la colonie de
mouettes tridactyles, a pu affecter la puissance des tests qui ont pu être réalisés. Les
protocoles mis en place ont néanmoins permis de répondre à plusieurs questions
importantes.
1. Influence de l’exposition une année donnée sur le transfert d’Ac spécifiques dans
les œufs l’année suivante
Il a été montré chez de nombreuses espèces animales que la transmission
d’immunité passive augmentait la survie du petit, particulièrement chez les mammifères
grâce aux études sur le colostrum (Speicher et Hepp 1973, Sawyer et al. 1977).
Augmenter la survie de sa descendance signifie augmenter sa propre fitness. C’est
pourquoi les travaux concernant l’évolution des traits d’histoire vie et les compromis
ayant pour but d’augmenter la fitness des individus ont noté l’importance potentielle de
l’immunité passive d’origine maternelle (Price 1998). Le transfert d’Ac dans les oeufs
représente un sujet de choix pour l’étude de ces phénomènes en populations naturelles
mais l’impact d’un tel phénomène reste à évaluer. En effet, Gasparini et al. (2001) se
limitent à une approche corrélative, sans manipuler le niveau de parasites. L’absence de
contrôle du niveau d’exposition entraîne les limites évoquées précédemment. Par ailleurs,
Saino et al. (2002,2003) montrent que le transfert d’Ac maternels est affecté par la qualité
du partenaire sexuel ou le sexe du poussin, mais leurs études se limitent à un effet à court
terme et ne considère pas l’effet du transfert d’Ac maternels sur l’immunité du poussin
(cf. ci-après). Dans ce contexte, nous avons montré que, même un an après l’exposition,
(1) cette exposition entraîne le transfert d’Ac spécifiques dans les œufs, et que (2)
l’intensité de ce transfert est liée à l’intensité de la réponse de la mère à l’antigène en
terme d’anticorps spécifiques dans le plasma. Ceci est suggéré (1) par une forte
corrélation des taux d’Ac des œufs d’une même couvée ainsi que (2) par l’existence
d’une relation entre les taux d’Ac dans le plasma de la mère et les taux dans les œufs,
pour les individus vaccinés uniquement. Ces résultats montrent donc l’existence d’une
réponse spécifique induite et d’un transfert d’immunité passive de la mère au poussin via
le jaune d’œuf et ce un an après l’exposition à l’antigène.
Par ailleurs, le protocole initial, qui incluait la possibilité de tester l’effet d’un
rappel du vaccin juste avant la ponte de remplacement, n’a pu être mené comme prévu.
Ce protocole consistait en la revaccination des adultes, un an après exposition, au
35
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
moment de la ponte. Une ponte de remplacement est alors provoquée en prélevant les
œufs. Les conséquences de la réexposition à l’antigène auraient donc pu être étudiées sur
la ponte de remplacement. Cependant, nous avons constaté de forts taux plasmatiques en
anticorps un an après exposition, aussi bien pour les femelles vaccinées à une qu’à deux
reprises. La forte immunogénicité du vaccin, amenant une faible variabilité des P.I. un an
après exposition, aurait rendu difficile la mise en évidence d’un effet de la réexposition
au vaccin en 2003 : les mouettes ayant déjà des taux élevés en anticorps, il aurait été
difficile de déceler une augmentation des taux suite à la réexposition. Dans le cadre d’un
travail sur le coût de la réponse immunitaire chez une autre espèce d’oiseaux, Nordling et
al. (1998) avaient utilisé ce vaccin et obtenu une variabilité plus grande de la réponse en
Ac plasmatiques, chez les adultes, selon la dose administrée. Par ailleurs, la saison de
reproduction 2003, particulièrement tardive, a limité la taille des échantillons : nous
n’avons pu tester cet effet en 2003.
Pour ce qui est de la qualité corporelle, plusieurs variables furent testées grâce à
une régression multiple (Garcia-Berthou 2001). Les variables testées ont été une variable
reflétant la « qualité reproductive » des individus : la mesure de la taille moyenne des
œufs pondus (Gasparini et al. soumis) ainsi que différentes mesures morphométriques
(cf. matériels et méthodes). Il n’a pas été possible de distinguer un effet sur le transfert
d’Ac spécifiques, que ce soit de la taille de l’individu, de son poids (lié à sa condition
corporelle), de sa variation de poids entre deux intervalles de capture (lié à son
investissement entre ces deux évènements) et de la taille moyenne des œufs pondus (lié à
ses qualités de reproducteur). Il est à noter néanmoins que la taille réduite des
échantillons, et la forte immunogénicité du vaccin, développée précédemment, n’ont pas
fourni les meilleures conditions pour détecter une telle relation. Cependant, cette relation
n’a pas non plus été mise en évidence chez le goéland marin, espèce pour laquelle des
taux plus variables d’Ac avaient été observés.
2. Interférence entre transmission d’Ac maternels et mise en place de l’immunité du
poussin
L’inefficacité d’un vaccin à cause d’anticorps d’origine maternelle a été
découverte chez l’homme avec l’utilisation du vaccin oral contre la poliomyélite (Perkins
et al. 1959) et du vaccin vivant contre la rougeole (Albrecht et al. 1977). Depuis, cet effet
a été constaté chez d’autres espèces (Witter et Burmester 1979, Eidson et al. 1982). Mais
à notre connaissance, l’étude de ce phénomène en populations naturelles ainsi que de ses
implications en écologie évolutive n’avaient pas encore été abordées.
36
II Application à l’étude des interactions hôte-parasite, des effets maternels et de l’immunité du jeune
Nous avons montré un effet du caractère vacciné ou non de la mère sur
l’évolution du taux d’anticorps du poussin dans les premières semaines de vie. De plus,
malgré des échantillons de taille réduite, nos données suggèrent une augmentation des
taux en anticorps anti-NDV des poussins n’ayant pas reçu d’anticorps maternels, qui
répondent donc à leur vaccination à 1 jour. En revanche, la présence d’anticorps
maternels a été associée à une décroissance des taux d’anticorps spécifiques et nous
n’avons pas mis en évidence de réponse au vaccin pour les poussins issus de mères
vaccinées. Ce phénomène suggère, pour ce type d’antigène, l’existence d’une
interférence entre la présence d’anticorps et la mise en place de l’immunité du jeune. Les
Ac maternels pourraient empêcher, ou tout au moins diminuer, la réponse spécifique
induite par l’exposition à l’antigène. Ces résultats sont cohérents avec une étude menée, à
plus court terme, chez des oiseaux domestiques (Eidson et al. 1982). Elle a montré le
même effet de la transmission d’anticorps maternels : à l’âge d’environ trois semaines,
les taux des poussins vaccinés à un jour issus de mères non vaccinées, deviennent
supérieurs à ceux de mères vaccinées.
L’intérêt pour l’estimation et la mesure des effets maternels est loin d’être récent
(voir Mousseau et Fox 1998 pour une revue) et le transfert d’immunoglobulines de la
mère au petit est connu depuis longtemps, notamment chez les mammifères (voir
Anderson 1995 pour une revue). Pourtant, l’interprétation de ces phénomènes sous le jour
des théories d’écologie évolutive est relativement nouveau (Franck 2002). D’autre part,
peu d’études expérimentales en populations naturelles ont considéré l’effet de
l’exposition à un parasite sur la réponse immunologique après une année. A notre
connaissance seuls Nordling et al. (1998) et Ardia et al. (2003) ont abordé ce thème, et en
se limitant à l’effet sur les adultes. Cette question est intéressante si l’on considère le
caractère saisonnier de l’exposition à de nombreux parasites, que ce soit dû au cycle des
parasites (tiques, certains trématodes, cestodes ou nématodes,…), à une exposition
annuelle (sites de reproduction, de migration, climat …) ou à une possible réactivation
saisonnière de l’effet des parasites (Gylfe et al. 2000). Cette étude, menée en populations
naturelles apporte donc des éléments nouveaux pour la compréhension du rôle joué par
les effets maternels dans le cadre des interactions hôtes-parasites. La réponse induite,
potentiellement adaptative, a une dynamique qui peut se répercuter sur l’investissement
dans l’effort reproducteur au cours de futures saisons de reproduction, période pendant
laquelle l’individu sera exposé au parasite.
37
Conclusion et perspectives
CONCLUSIONS ET PERSPECTIVES DE LA SECONDE PARTIE
En conclusion, cette étude a mis en évidence, un an après exposition, un transfert
d’anticorps spécifiques dans les œufs associé à une augmentation des taux d’anticorps
spécifiques dans le plasma des femelles de mouettes tridactyles. Nous avons par ailleurs
montré un tel transfert d’Ac spécifiques dans les oeufs chez les goélands marins, ainsi
qu’une forte corrélation des taux en anticorps au sein des couvées. Enfin, nos résultats
suggèrent un effet de la transmission d’Ac maternels sur la réponse des poussins dans les
premières semaines de vie à un vaccin administré à l’âge de 1 jour.
Cependant, de nombreux points restent à éclaircir pour mieux appréhender les
implications écologiques et évolutives du transfert d’Ac spécifiques de la mère au
poussin, et en particulier des conséquences d’un tel transfert sur la mise en place du
système immunitaire du jeune.
Moment de l’exposition et dynamique de la transmission d’Ac maternels dans un
système hôte-parasite naturel.
La mouette tridactyle est parasitée par la tique des oiseaux de mer, Ixodes uriae,
ectoparasite hématophage. Cette dernière est vecteur de la bactérie Borrelia burgdorferi.
De précédentes études ont souligné l’importance de l’hétérogénéité spatiale de ce
système hôte-parasite : (1) la distribution du parasite et la dynamique de l’hôte sont
variables dans l’espace mais relativement prévisibles dans le temps (Boulinier et al. 1996,
2002), (2) sur le plan génétique, les populations du parasite sont structurées entre espèces
hôtes (McCoy et al. 2001) et leur taux de dispersion dépend de l’hôte (McCoy et al.
2003), et (3) en termes d’interactions locales entre l’hôte et le parasite, la réponse des
mouettes aux parasites comprend un effet maternel tel que la transmission d’anticorps
spécifiques dans les œufs (Gasparini et al. 2001, 2002), mais aussi la possibilité que le
parasite soit adapté localement à son hôte (McCoy et al. 2002). Ainsi, l’exposition au
parasite n’est pas uniforme : dans certaines zones, les mères et les poussins sont exposés
au parasite. Dans d’autres zones, les mères ne semblent pas avoir été exposées au
parasite. Pour étudier leur effet sur le transfert d’Ac maternels et l’impact sur le système
immunitaire du jeune, une expérimentation pourrait permettre de manipuler le niveau
d’exposition au parasite (déparasitage de portions de falaise, de nids voire d’individus à
l’aide d’acaricide sélectif) ainsi que le moment de l’exposition du poussin (par exemple
en déplaçant les poussins d’un nid non infecté à un nid infecté à différents âges). Ceci
serait alors étudié de manière expérimentale, dans un système naturel où l’hôte et le
parasite ont coévolué (Shedon et Verhulst 1996).
38
Conclusion et perspectives
En quoi la transmission d’Ac maternels peut-elle affecter l’épidémiologie d’un
parasite dans une population d’hôte ?
En plus de sa spécificité et de son caractère induit, une caractéristique importante
de la réponse immune est sa dynamique temporelle : le niveau et le type de réponse
varient dans le temps. Ainsi, la variation du statut infectieux de la mère peut affecter le
transfert d’anticorps maternels : au niveau populationnel, la dynamique de l’immunité de
l’individu a été depuis longtemps incorporée dans des modèles théoriques type S.E.I.R.
(Susceptible, Infected, Exposed, Resistant) (Anderson et May 1991). Tenir compte de la
transmission d’anticorps maternels pourrait être important en terme de modélisation de
l’effet potentiel des parasites sur les populations d’hôtes, mais aussi en terme
d’épidémiologie (Blasco et al. 2001).
Existe-t-il plusieurs stratégies de transmission des anticorps maternels selon le
pathogène ?
Divers travaux chez les oiseaux domestiques (Heimel 1995 pour revue) ont
montré que le taux de transmission des anticorps de la mère au poussin n’est pas le même
selon l’antigène contre lequel ils sont dirigés. D’autre part, il a été montré que selon le
pathogène contre lequel ils sont dirigés, les Ac maternels pouvaient protéger le petit plus
ou moins efficacement (Davelaar et Kouwenhoven 1977, Van der Heide et al. 1976),
voire être incapables d’empêcher l’infection (Fahey et al. 1983). La virulence du
pathogène et son degré de pathogénicité pour le poussin jouent-ils un rôle important dans
le transfert d’Ac maternels ? En d’autres termes, le choix de la stratégie adoptée pourrait
dépendre de la pathogénicité du parasite et du risque d’exposition de la descendance :
face à un parasite peu dangereux, le choix pourrait être d’investir peu dans les anticorps
transmis, permettant au poussin de développer ses propres défenses. A l’inverse, face à
un pathogène risquant de causer la mort du poussin à court terme, la priorité pourrait être
de protéger le petit au maximum. Par ailleurs, dans quelle mesure la réponse est-elle
adaptative, sachant que suivant le parasite/pathogène impliqué, l’efficacité va pouvoir
varier et le gain en fitness pouvoir être variable (Norris et Evans 2000) ?
Ces questions pourront être abordées par une approche comparative mais aussi
théorique. Cette dernière permettrait d’étudier le gain en fitness en faisant varier la
virulence du pathogène, l’efficacité de l’immunité conférée par la mère, le niveau
d’interférence des Ac maternels avec la mise en place de l’immunité du poussin.
Enfin, certains travaux suggèrent non pas l’interférence des Ac maternels avec la
mise en place du système immunitaire du petit mais plutôt un effet de stimulation par
« copie » du répertoire d’anticorps transmis par la mère (Anderson 1995). Au niveau
39
Conclusion et perspectives
évolutif, quels sont les facteurs susceptibles d’avoir orienté l’importance de l’un ou
l’autre de ces mécanismes, quels sont les poids respectifs du parasite et de l’hôte dans
cette orientation ? Les implications en terme de coût de la reproduction et d’augmentation
de la fitness du petit sont bien évidemment très grandes.
40
Conclusion et perspectives
CONCLUSION GENERALE
La vaccination est de plus en plus utilisée pour étudier les coûts et les compromis
(trade-offs) associés à la réponse immunitaire de l’hôte au parasite. Par ailleurs, certaines
expériences utilisant la vaccination apportent des informations sur les relations entre la
résistance aux parasites et la sélection sexuelle ainsi que sur les conséquences de la
variabilité des réponses immunitaires au sein des populations naturelles. Dans une étude
conduite au sein de populations naturelles d’oiseaux, nous avons voulu tester l’influence
de l’exposition à un parasite une année donnée sur le transfert d’Ac spécifiques dans les
œufs l’année suivante, ainsi que l’influence de la réexposition au parasite avant la ponte
et de la « qualité » des individus sur la quantité d’anticorps transmis. Par ailleurs, nous
nous sommes attachés à mettre en évidence une éventuelle interférence de ce transfert
d’anticorps avec la mise en place du système immunitaire du poussin. Nous avons donc
exposé deux espèces d’oiseaux de mer à un vaccin contre la maladie de Newcastle. Chez
la mouette tridactyle, nous avons mis en évidence, un an après exposition, un transfert
d’anticorps spécifiques dans les œufs associé à une augmentation des taux d’anticorps
spécifiques dans le plasma des femelles. Nous avons par ailleurs montré, un an après
exposition, le transfert d’Ac spécifiques dans les oeufs chez les goélands marins ainsi
qu’une forte corrélation des taux en anticorps au sein d’une couvée. Enfin, nos résultats
suggèrent un effet de la transmission d’Ac maternels sur la réponse des poussins dans les
premières semaines de vie à un vaccin administré à l’âge de 1 jour. Pourtant, de
nombreuses questions restent sans réponse. (1) En quoi le moment de l’exposition
affecte-t-il la dynamique de la transmission d’Ac maternels dans un système hôte-parasite
naturel ? (2) En quoi la transmission d’Ac maternels va-t-elle affecter l’épidémiologie du
parasite ? (3) Dans quelle mesure la réponse est-elle adaptative, sachant que suivant le
parasite/pathogène impliqué, l’efficacité va pouvoir varier et le gain en fitness pour la
descendance pouvoir être variable. (4) Enfin, la virulence du pathogène et son degré de
pathogénicité pour le poussin jouent-ils un rôle important dans le trade-off entre conférer
au petit une immunité passive protectrice et interférer avec la mise en place de son
système immunitaire ? Des approches aussi bien expérimentales que théoriques
permettront de répondre à ces questions.
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Annexe 1: Glossaire
Ecologie : « Toute science est définie par son objet. L’écologiste n’étudie pas des cellules ou
des organes ni même des individus mais des populations, des peuplements et des
écosystèmes » (Barbault 1981). Haeckel, en 1866 a proposé ce terme pour désigner la science
qui étudie les rapports entre les organismes et le milieu où ils vivent. Cette définition reste
valable même si l’écologie a évolué pour se trouver à l’heure actuelle à l’interface, entre
autres, de la physiologie, de l’éthologie, de la génétique et de la systématique.
Fitness : (parfois traduit par aptitude phénotypique) nombre de descendants à long terme. En
réalité, comme on ne peut pas la calculer, ni même être certain qu'une action d'aujourd'hui
aura un effet sur les générations lointaines à venir, on l'emploie surtout en tant que
"probabilité d'avoir beaucoup de descendants à long terme". Les théories de l’écologie et de
l’évolution sont basées sur la nécessité pour un individu de maximiser sa fitness ou, plus
exactement sur le fait que les gènes permettant d’augmenter la fitness des individus seront
sélectionnés au cours du temps.
Trade-offs (mot à peu près équivalent à compromis) : compromis entre l’allocation de
ressources limitées entre différents traits d’histoire de vie, avec, comme objectif, la
maximisation de la fitness.
En quelque sorte, l'individu doit adapter au mieux la répartition des ressources
disponibles pour maximiser sa fitness.
Rq : Ces phrases peuvent paraître finalistes mais il est commode en écologie évolutive de
raisonner de manière finaliste. Il est à chaque fois sous-entendu que les mécanismes sont sous
la dépendance des règles d'évolution. En effet, la sélection naturelle peut amener à une
adaptation des organismes, adéquation entre un organisme et son environnement qui lui
permet de se perpétuer plus efficacement dans son milieu habituel que tout autre organisme
introduit dans ce milieu. Pour que le caractère évolue, il faut que le caractère soit variable
dans la population, qu'il y ait un support génétique à cette variabilité, que le succès
reproducteur soit variable et que le succès reproducteur soit associé au caractère.
Ainsi, parler en terme de stratégies adoptées par les individus ne doit pas choquer.
Bien sûr, cette démarche peut paraître finaliste voire anthropomorphique. Mais ce type de
langage est très utile. Dans certains domaines de la biologie, il est devenu commun de décrire
les comportements, les adaptations des plantes, des animaux ou même des gènes de cette
Annexe 1: Glossaire
manière. Ce langage nécessite l’attention et les connaissances nécessaires pour le décrypter.
Mais il est parfois plus clair de dire "l'individu doit ajuster au mieux sa réponse au milieu" que
de dire "la sélection naturelle conduit à retenir systématiquement, de génération en génération,
les individus qui ont les caractères amenant une réponse la plus ajustée aux agressions du
milieu".
Traits d’histoire de vie (expression dérivée de l’anglais life history traits): paramètres,
caractéristiques liées à la croissance, la survie et la reproduction des individus.
Plasticité phénotypique : capacité à présenter des adaptations des caractéristiques
morphologiques, physiologiques, etc. en fonction de différentes conditions environnementales
Annexe 2: Tableau I
Tableau I. Etude en écologie impliquant l’exposition à un nouvel antigène et la production d’anticorps
Sujet de l’étude
Antigène utilisé
Espèce (nom commun/
Conclusions
Réference
nom latin )
Trade-offs entre traits d’histoire de vie et fonction immunitaire
Challenge immun
Vaccin contre la
Gobemouche noir/
L’activation de la réponse immunitaire
[Ilmonen et al.
diphtérie/tétanos
Ficedula hypoleuca
entraîne une réduction du succès
2000]
reproducteur
SRBC
a
SRBC
Etourneau sansonnet/
L’activation de la réponse immunitaire ne
Sturnus vulgaris
diminue pas le score reproducteur
Hirondelle bicolore /
L’effort reproducteur réduit la réponse
Tachineta bicolor
immunitaire à long terme
[Råberg et al. 2000]
[Ardia et al. 2003]
Manipulation des traits d’histoire de vie ou étude corrélative entre un trait et l’immunocompétence
KLHb
Hirondelle bicolore /
Le niveau de la réponse immunitaire à
[Hasselquist et al.
Tachycineta bicolor
médiation humorale est corrélé à la date de
2000]
ponte et reflète l’effort reproducteur
Vaccin contre le NDVc
Gobemouche à collier /
L’effort reproducteur diminue l’intensité de
[Nordling et al.
Ficedula albicollis
la réponse immunitaire spécifique et la
1998]
résistance aux parasites
SRBC
Diamant mandarin /
L’effort reproducteur diminue l’intensité de
[Deerenberg et al.
Taeniopygia guttata
la réponse immunitaire spécifique L’effort
1997]
reproducteur diminue l’intensité de la
Annexe 2: Tableau I
réponse immunitaire spécifique
Statut nutritionnel
SRBC
Serin cini / Serinus serinus
L’immunocompétence est liée au statut
[Hoi-Letner et al.
nutritionnel
2001]
Vaccin contre la
Faisan / Phasianus
Les ornements sexuels reflètent la condition
[Ohlsson et al.
diphtérie/tétanos
colchicus
nutritionnelle
2002]
Divers antigènes (revue))
Volaille
L’alimentation affecte la résistance au
[Klasing 1998]
maladies infectieuses
Coût énergétique de la réponse immunitaire
Vaccin contre la
Mésange bleue/ Parus
Stress énergétique, immunosuppression et
[Svensson et al.
diphtérie/tétanos
caeruleus
coût de la réponse humorale
1998]
SRBC
Mésange charbonnière /
Un challenge immun augmente l’activité
[Ots et al. 2001]
Parus major
métabolique basale
Réponse immunitaire et sélection sexuelle
Immunocompétence reflétée par les caractères sexuels secondaires
KLH
SRBC
Etourneau sansonnet /
La longueur des séquences de chant reflète
[Duffy et Ball
Sturnus vulgaris
l’immunocompétence
2002]
Effraie des clochers / Tyto
Les taches sur le plumage reflètent
[Roulin et al. 2000]
alba
l’immunocompétence
Mérion superbe / Malurus
La testostérone diminue
Utilisation d’hormones sexuelles
SRBC
[Peters 2000]
Annexe 2: Tableau I
cyaneus
l’immunocompétence mais en liberté, les
mâles avec plus de testostérone sont plus
immunocompétents
KLH
SRBC
Etourneau sansonnet /
La testostérone diminue
Sturnus vulgaris
l’immunocompétence à médiation humorale
Moineau domestique /
La testostérone augmente l’expression de
Passer domesticus
caractères sexuels mais interagit avec la
[Duffy et al. 2000]
[Evans et al. 2000]
corticostérone pour affecter
l’immunocompétence humorale
Un challenge immune affecte les caractères sexuels secondaires
SRBC
Merle noir / Turdus merula Un challenge immun diminue la coloration
[Faivre et al. 2003]
du bec
Effets maternels immunologiques
NDV
Hirondelle rustique /
Les femelles se reproduisant avec des males
Hirundo rustica
plus attractifs (caractères sexuels
[Saino et al. 2002]
manipulés) investissent plus dans leurs
oeufs
SRBC
a
Hirondelle bicolore /
Pas de mise en evidence de transfert d’Ac
[Lozano et
Tachycineta bicolor
maternels
Ydenberg 2002]
Abbréviations : SRBC, Sheep red blood cells ; KLH, Keyhole limpet haemocyanin ; NDV, Newcastle disease virus.
Annexe 3 : Tableau II
Tableau II. Sources de variabilité dans la réponse à la vaccination
La réponse varie notamment en terme de spécificité, de durée, d’effet mémoire, ainsi que de classe, titre, isotope et avidité des anticorps
Conséquences pour les conclusions écologiques
Liée aux antigènes
Voie activée
Vaccins inactivés, sous-unités ou toxines : voie
exogène en général
=> Niveau élevé d’anticorps, peu ou pas de
réaction à médiation cellulaire et immunité des
Effets de différents “parasites” testé (intracellulaire
muqueuses (IgA) [Pastoret 1997]
ou extracellulaire), différents coûts évalués
Vaccins vivants (naturels ou atténués) ou action
d’adjuvants (CD4+/Th1 ou CD8)
=> réponse cellulaire (+/- humorale) [Pastoret
1997]
“Superparasitisme”
Interférence avec d’autres antigènes injectés
[Uylveige et al. 2000]
Liée aux adjuvants :
Titre et durée de la réponse en anticorps
.
Permet de choisir le niveau de challenge immun
[O’Hagan et al. 2001]
Détermination de l’avidité des anticorps, de
leur spécificité, des isotypes et sous-classes
Stimuler l’immunité constitutive [O’Hagan et
al. 2001]
Etudier précisément la dynamique de la réponse
immunitaire
Pour les conséquences, voir la Encadré 1
Annexe 3 : Tableau II
Une manière de tester les coûts associés à la
Induction de l’immunité à médiation
cellulaire [Pastoret 1997]
réponse à médiation cellulaire
Liée aux individus
Environnement / aptitude à l’utiliser
Nourriture disponible (quantité de différentes
substances[caroténoïdes,…]) [Ohlsson et al. 2002,
Saino et al. 2000]
Niveau de “stress” [Apanius 1998] (interactions
sociales [De Groot 2001], stress thermique, qualité
de l’habitat,…)
Statut immunitaire de l’hôte et infections passées
[Pastoret 1997]
Caractéristiques individuelles
Age
Sujet de nombreuses études mais peuvent
constituer des variables confondantes si elles ne
sont pas prises en compte
Sexe [Rosen et al. 1999]
CMH/HLA [Gilbert et al. 1998]
gènes autres que liés au CMH [Yonash et al. 2001]
Immunodéprimés ou pas (YOPIs : Young, Old,
Pregnant, Immunodepressed)
Lié au protocole vaccinal = “histoire de l’infection”
Re-éxposition aux antigènes
Permet de tester les prédictions liées à la
Nombre d’injections
dynamique de l’immunité
Intervalle entre deux injections
Conséquences pratiques
Interactions entre ces facteurs
Annexe 4 : Encadré 1
Encadré 1. Effets « collatéraux » potentiels des vaccins
Hypersensibilité/réactions allergiques immédiates : Ce type de réaction est
relativement rare (e.g., pour 1 personne sur 19 000 présentant une réaction fébrile, 26 sur 76
000 souffrent de réactions locales au vaccin contre la diphtérie et le tétanos chez l’homme)
(Zent et al. 2002). Cependant, dans les études d’écologie, les vaccins utilisés ont souvent été
mis au point pour d’autres espèces, ce qui pourrait conduire à une augmentation du nombre de
tels problèmes.
Interactions avec d’autres composantes du système immunitaire : Par exemple, le
vaccin contre le NDV a des propriétés antitumorales. Ces propriétés antitumorales pourraient
être la résultante d’une production de cytokines (Csatary et al. 1993). Ce phénomène pourrait
conduire à de fausses interprétations, particulièrement quand l’immunocompétence à
médiation humorale et cellulaire sont testées chez le même animal : la vaccination contre le
NDV pourrait influencer la réponse à médiation cellulaire.
Toxicité des adjuvants : Les adjuvants vaccinaux (Hunter 2002) sont nécessaires à la
production d’une réponse forte et prolongée mais ils peuvent influencer bien plus que le
niveau et la durée de la réponse immunitaire (e.g. effets comportementaux et physiologiques).
Par exemple, un investissement réduit dans la reproduction suivant un challenge immun
pourrait être dû à des effets de l’adjuvant et non à la réponse immunitaire per se.
Effets en terme de stress : La plupart des expériences de vaccination impliquent la
capture des individus. L’effet d’un stress potentiel associé à la capture et à la manipulation des
individus est souvent supposé contrôlé par la comparaison à un groupe d’individus pour
lesquels une solution saline est injectée. Un stress aigu peut supprimer certaines composantes
de l’immunité et en augmenter d’autres (Moraska et al. 2002), ceci devrait être pris en compte
lors de l’interprétation des résultats.
Protection croisée : De nombreuses études provoquent une immunisation contre des
antigènes non pathogènes ou auxquels les animaux ne sont pas exposés habituellement.
Pourtant certains vaccins peuvent induire une immunité non spécifique (Huang et al. 2000) :
les animaux du groupe vacciné peuvent ainsi être protégés contre des pathogènes alors que les
animaux du groupe contrôle ne le sont pas. Ceci peut réduire la capacité à détecter le coût
d’un challenge immunitaire.
Annexe 5 : Encadré 2
Encadré 2. Vaccination et évolution de la virulence
La possibilité que les parasites puissent évoluer en réponse à la pression de sélection liée aux
programmes de vaccination a été explorée (Mc Lean 1995). Des études se sont penchées sur
l’apparition et la multiplication de mutants qui présentent des épitopes différents de ceux
présents dans le vaccin (Mc Lean 1995, Gupta et al. 1997). Des développements théoriques
récents de ces études ont considéré une adaptation alternative à la vaccination, impliquant les
traits d’histoire de vie du pathogène, notamment sa virulence (mortalité induite de l’hôte) et le
taux de transmission (Gandon et al. 2001). Ces modèles ont incorporé une théorie évolutive
de la virulence dans un cadre épidémiologique. Cette théorie prédit que les traits d’histoire de
vie du parasite vont évoluer pour maximiser la fitness du parasite. En particulier, la
compétition entre les souches de parasites pourrait conduire à une évolution vers une plus
grande virulence, résultant de trade-offs entre transmission et virulence, ce à différents
niveaux. Par exemple, la souche la plus virulente au sein d’un hôte pourrait avoir une plus
grande chance d’être compétitive vis-à-vis des autres souches et donc d’être transmise. En ce
qui concerne l’effet des programmes de vaccination, des modèles mathématiques ont été
utilisés pour étudier l’effet potentiel de vaccins variables dans leur type et dans le niveau
d’efficacité (Gandon et al. 2001). Les résultats exacts de la modélisation vont dépendre de la
biologie de chaque interaction hôte-parasite ainsi que des hypothèses de base du modèle
(Gandon et al. 2001, Soubeyrand et Plotkin 2002, Gandon et al. 2002), mais les vaccins mis
au point pour diminuer le taux de croissance des parasites et/ou leur toxicité sont susceptibles
de diminuer la sélection contre des parasites virulents. Ceci pourrait ainsi conduire à
l’évolution vers de plus hauts taux de virulence intrinsèque et donc à des maladies plus graves
chez les individus non vaccinés. Inversement, des vaccins mis au point pour bloquer
l’infection n’induiraient pas de tels effets et pourraient même orienter la sélection vers une
moins grande virulence. C’est pourquoi un parasite qui suit une stratégie conduisant à une
virulence optimale au sein d’un hôte résistant va induire une virulence non optimale chez un
hôte sensible, en relation avec les conditions dans lesquelles se fait l’évolution de la virulence.
Les vaccins réduisant le taux de croissance des parasites au sein des hôtes ou agissant sur les
toxines pourraient sélectionner des souches plus virulentes s’ils réduisent la mortalité de
l’hôte sans coût pour le parasite et donc réduire la sélection contre les parasites les plus
virulents.
Cette approche met en évidence la nécessité de connaître le fonctionnement des différents
vaccins et leur implications évolutives et épidémiologiques. Cela souligne aussi la nécessité
d’une bonne connaissance biologique du système étudié et d’un suivi des indicateurs de
l’évolution de la virulence lors de programmes de vaccination à large échelle.
UTILISATION DE LA VACCINATION EN ECOLOGIE EVOLUTIVE :
APPLICATION A L’ETUDE DES INTERACTIONS HOTE-PARASITE, DES
EFFETS MATERNELS ET DE L’IMMUNITE DU JEUNE CHEZ LA MOUETTE
TRIDACTYLE (Rissa tridactyla) ET LE GOELAND MARIN (Larus marinus)
NOM et Prénom : STASZEWSKI Vincent
RESUME :
En écologie, la vaccination est de plus en plus utilisée pour étudier les coûts et les compromis (trade-offs)
associés à la réponse immunitaire de l’hôte au parasite, les relations entre la résistance aux parasites et la
sélection sexuelle ou les conséquences de la variabilité des réponses immunitaires au sein des populations
naturelles. Nous avons dans une première partie étudié ces problématiques dans un cadre général puis nous
avons présenté les résultats d’un travail expérimental qui s’est orienté donc selon deux axes : (1) Quelle est
l’influence de l’exposition à un parasite une année donnée sur le transfert d’Ac spécifiques dans les
œufs l’année suivante ? Quelle est l’influence de la réexposition au parasite avant la ponte et de la
« qualité » des individus sur la quantité d’anticorps transmis ? (2) En quoi la transmission d’Ac
spécifiques peut-elle interférer avec la mise en place de l’immunité du poussin ? En effet, la présence
d’anticorps maternels, fixant rapidement les pathogènes, est susceptible de conférer au petit une immunité
passive, augmentant sa survie. Mais elle peut aussi interférer avec la mise en place du système immunitaire.
Pour répondre à ces questions nous avons donc exposé à un antigène (vaccin contre la maladie de
Newcastle) des oiseaux femelles (mouettes tridactyles (Rissa tridactyla) et goélands marins (Larus
marinus)), pour étudier la transmission, l’année suivante, d’Ac spécifiques à cet antigène dans leurs œufs.
Chez la mouette tridactyle, nous avons mis en évidence, un an après exposition, un transfert d’Ac
spécifiques dans les œufs associé à une augmentation des taux d’Ac spécifiques dans le plasma des
femelles. Nous avons par ailleurs montré, un an après exposition, le transfert d’Ac spécifiques dans les
oeufs chez les goélands marins ainsi qu’une forte corrélation des taux en Ac au sein d’une couvée. Enfin,
nos résultats suggèrent un effet de la transmission d’Ac maternels sur la réponse des poussins, dans les
premières semaines de vie, à un vaccin administré à l’âge de 1 jour.
Et pourtant de nombreuses questions restent sans réponse. (1) En quoi le moment de l’exposition
affecte-t-il la dynamique de la transmission d’Ac maternels dans un système hôte-parasite naturel ? (2) En
quoi la transmission d’Ac maternels va-t-elle affecter l’épidémiologie du parasite ? (3) Dans quelle mesure
la réponse est-elle adaptative, sachant que suivant le parasite/pathogène impliqué, l’efficacité va pouvoir
varier et le gain en fitness pour la descendance pouvoir être variable. (4) Enfin, la virulence du pathogène et
son degré de pathogénicité pour le poussin jouent-ils un rôle important dans le trade-off entre conférer au
petit une immunité passive protectrice et interférer avec la mise en place de son système immunitaire ? Des
approches aussi bien expérimentales que théoriques permettront de répondre à ces questions.
Mots-clés : Effet maternel, interactions hôte-parasite, immunité du jeune, anticorps spécifiques
JURY :
Président
Directeur
Assesseur
Invité
Pr
Pr Boulouis
Pr Courreau
Dr Boulinier
Adresse de l’auteur :
Laboratoire d’Ecologie, UPMC
7 Quai St-Bernard, Case 237
75005 Paris
USE OF VACCINATION IN EVOLUTIONNARY ECOLOGY: APPLICATION TO
THE STUDY OF HOST-PARASITE INTERACTIONS, MATERNAL EFFECT AND
JUVENILES’ IMMUNITY IN KITTIWAKES (Rissa tridactyla) AND BLACKBACKED GULLS (Larus marinus)
SURNAME : STASZEWSKI
Given name : Vincent
SUMMARY :
Vaccination is increasingly used in ecology to study trade-offs linked to host immune response to parasites,
the relationship between resistance to parasites and sexual selection or consequences of variability of
immune responses in wild populations. We study these questions in a general frame in a first part then, we
present the results of an experimental study, considering two main questions: (1) How does exposure to
parasites influence antibodies (Ab) transfer in the egg after one year? Which is the influence of
reexposure to parasite before egg laying and of individual quality on the quantity of antibodies
transmitted? (2) Could transfer of specific antibodies interfere with chick immune response? In fact,
maternal antibodies, by fixing antigen quickly, could increase chick’s survival, conferring passive
immunity. But it might also interfere with early immune response.
To address these questions, we exposed female kittiwakes (Rissa tridactyla) and Great Black
Backed (GBB) gulls (Larus marinus) to an antigen (vaccine against Newcastle Disease) to study transfer,
after one year, of specific antibodies in egg yolk. For kittiwakes, we observed, one year after exposure, the
transfer of specific antibodies parallel to increased levels of specific Ab in mothers’ plasma. We also
observed, one year after exposure, the transfer of specific Ab in the eggs of GBB gulls and a strong
correlation among intra-clutch Ab levels. Finally, our results suggest an effect, during first weeks posthatching, of maternal transfer of Ab on chick’s immune response to a vaccine injected at one day.
However, some questions remain unanswered. (1) Does timing of exposure affect the dynamics of
transfer of maternal Ab in a natural host-parasite system? (2) Does transfer of maternal Ab affect parasite
epidemiology? (3) Is this response adaptative given that, considering parasite, efficiency and increase of
offspring fitness may vary? (4) Finally does parasite virulence and pathogenicity affect importantly the
trade-off between conferring to the young a protective passive immunity and interfering with its immune
response? Experimental as well as theoretical approaches might help answering these questions.
KEY WORDS: maternal effect, host-parasite interactions, juvenile’s immunity, specific
antibodies
JURY :
President
Director
Assessor
Guest
Pr
Pr Boulouis
Pr Courreau
Dr Boulinier
Adresse de l’auteur :
Laboratoire d’Ecologie, UPMC
7 Quai St-Bernard, Case 237
75005 Paris