Succession écologique de communautés bactériennes

OCEANOLOGICA ACTA 1980- VOL. 3 - No 3
~
- - - - - i . -
Succession écologique
de communautés bactériennes
' 1u t lOn
•
au cours d e 1' evo
Phytoplancton
Bactéries
Structure des communautés
Activité hétérotrophe
Phytoplankton
Communitys~~~:~~~
d'un écosystème phytoplanctoniqùëtrophi""'''''
marin expérimentai
Y. P. Martin
Fondation océanographique Ricard,
Ile des Embiez, Le Brusc, 83140 Six-Fours-les-Plages, France
et Laboratoire de Biologie marine,
Faculté des Sciences, Saint-Jérôme, 13013 Marseille, France.
Reçu le 18/1/80, révisé le 7/3/80, accepté le 12/3/80.
RÉSUMÉ
L'évolution comparée des populations phytoplanctoniques et bactériennes a été étudiée
lors de productions continues de phytoplancton marin, réalisées en bassin extérieur de
grand volume. Les communautés bactériennes hétérotrophes ont été définies à la fois en
termes de structure (numérations, appartenance taxonomique et diversité des écotypes) et
de fonction (physiologie; potentialités métaboliques, activité hétérotrophe). Cette analyse
a permis de délimiter trois systèmes bactériens différents, selon que le phytoplancton est en
bon état physiologique et exerce un effet simplement stimulant sur les bactéries, ou est au
contraire sénescent, ce qui se traduit par une forte sélection de certains types bactériens.
Les caractéristiques de la communauté bactérienne, associées au déclin du phytoplancton,
semblent indiquer que son apparition correspond au premier stade de la succession des
bactéries hétérotrophes qui diffère ainsi de celle survenant dans le phytoplancton,
débutant bien plus précocement dès l'apport de sels nutritifs. Ces données permettent de
penser que les peuplements bactériens suivent dans l'ensemble une évolution conforme à
celle des autres groupements d'êtres vivants, des stades pionniers faiblement structurés et
fortement actifs, vers des états plus organisés d'activité plus réduite.
Oceanol. Acta, 1980, 3, 3, 293-300.
ABSTRACT
Ecological succession of bacterial communities
during the development
of an experimental marine phytoplankton ecosystem
The comparative development of natural phytoplankton and associated heterotrophic
bacteria was studied during the continuous experimental production of marine
phytoplankton in an outdoor tank of very large capacity. Heterotrophic bacterial
communities were defined in terms of both structure (bacterial counts, taxonomie
analysis, diversity ofbacterial eco types) and function (physiology, catabolic potentialities,
heterotrophic activity). This analysis bas permitted the delimitation of three different
bacterial systems, depending on whether the phytoplankton is in a good physiological
state, and thus exercises a simple stimulative effect on the bacteria, or on the contrary
senescent which leads to a strong selection of certain bacterial types. Judging from its
characteristics, the bacterial community, which makes its appearance at the time of
phytoplanktonic decline, occurs at the beginning of the succession of heterotrophic
bacteria in this experimental ecosystem. In this respect, the heterotrophic bacterial
succession differs from that of the more precocious phytoplankton community, which
appears as soon as nu trient salts are added. Our data make it reasonable to suppose that
the dynamic pattern of bacterial communities is identical with that of other groups of
organisms, and reflects an evolution from poorly diversified but highly active pioneer
stages to more organized states in which activity is reduced.
Oceanol. Acta, 1980, 3, 3, 293-300.
3-1784/1980/293($ 5.00/ C> Gauthier-Villars
293
Y. P. MARTIN
communautés bactériennes au sein de cet écosystème
phytoplanctonique expérimental, schéma que nous
présentons dans cet article.
INTRODUCTION
L'analyse de l'évolution des communautés planctoniques
a montré l'existence de successions de populations
orientées, l'évolution s'effectuant selon plusieurs stades
qui correspondent à une structuration croissante du
système considéré (Margalef, 1958). Cet accroissement de
maturité va de pair avec une organisation plus poussée
des peuplements dans l'espace qu'ils occupent, permettant ainsi une meilleure gestion du flux d'énergie. Ces
concepts écologiques d'une portée générale ont été
établis à partir de l'étude quantitative et qualitative des
composants biologiques de l'écosystème planctonique
(phytoplancton et éventuellement zooplancton). Bien
que de nombreux travaux aient révélé l'importance
quantitative des populations bactériennes associées au
phytoplancton, il existe peu d'informations concernant à
la fois la structure de ces communautés bactériennes et les
fonctions métaboliques qu'elles exercent au sein de ces
biocénoses. Des informations de cette nature sont encore
plus rares d'un point de vue dynamique. Si le phénomène
de structuration progressive de l'écosystème phytoplanctonique est bien établi, on ne sait ce qu'il en est dans le cas
de l'évolution des communautés bactériennes qui lui sont
associées. Ce manque d'informations est dû à des causes
diverses. Un premier obstacle réside dans les difficultés
inhérentes à l'observation d'un phénomène dynamique
dans le temps, en milieu naturel et particulièrement en
mer (mélange des masses d'eau, conditions météorologiques et état de la mer. .. ). Le second obstacle est d'ordre
méthodologique :l'étude de la structure et de la fonction
des communautés bactériennes pose un certain nombre
de problèmes qui rendent son approche délicate. C'est en
particulier le cas pour l'identification des bactéries
rencontrées, et la délimitation de différentes communautés n'est pas aisée dans la mesure où celle-ci est
généralement réalisée en tenant compte de la composition spécifique des peuplements.
MATÉRIEL ET MÉTHODES
Le dispositif expérimental utilisé a été décrit par ailleurs
(Riva, Vicente, 1978). Il se compose d'un bassin d'un
volume efficace de 35 m 3 , dans lequel un flux continu
d'eau de mer naturelle oligotrophe, pompée dans une
lagune proche (lagune du Brusc, Var, France), est enrichi
également en continu par un apport de sels nutritifs
(nitrate d'ammonium, silicates, phosphates), permettant
ainsi le développement du phytoplancton présent. Le
taux de dilution du bassin et le débit des sels nutritifs
peuvent être ajustés selon les besoins des expériences.
L'introduction des nutriments conduit à une augmentation de la biomasse phytoplanctonique, et à la mise en
place d'un peuplement paucispécifique faiblement
structuré avec une exubérance particulière des espèces
opportunistes des eaux méditerranéennes (Skeletonema
costatum, divers Chaetoceros), ce qui correspond, selon
Margalef, à l'installation d'un stade 1 de développement
phytoplanctonique (Travers, 1971). Ce système de faible
maturité persiste pendant 8 à 10 jours avec un plateau de
la biomasse phytoplanctonique, puis on assiste à un
déclin du peuplement en place avec une chute des
paramètres indicateurs de biomasse. Les dinotlagellés et
le zooplancton prennent une importance plus grande, et
ce système mieux structuré se maintient au-delà avec des
oscillations quantitatives plus ou moins accusées (Nival
et al., 1978).
L'étude de l'évolution des communautés bactériennes a
été réalisée essentiellement pendant la période qui suit
l'impulsion initiale donnée au système par l'apport de
sels nutritifs, c'est-à-dire pendant la croissance, la phase
stationnaire et le déclin du peuplement planctonique
initial. Cette période correspond à celle du développement du premier stade d'une succession phytoplanctonique. Les dillërentes expériences de suivi continu ont duré
environ 1 mois.
Nous avons tenté d'aborder ce problème d'une façon
expérimentale, grâce à l'utilisation d'un dispositif de
production continue de phytoplancton, en grand
volume, soumis aux conditions climatiques extérieures et
à l'élaboration d'une méthodologie permettant d'analyser simultanément la structure, la physiologie et
l'activité des communautés bactériennes qui lui sont
associées. L'estimation de ces caractéristiques autorise
alors la délimitation de di!Térentes communautés, qui
seront définies à la fois à partir de leurs propriétés
structurales (composition taxonomique, diversité des
écotypes) et métaboliques globales (physiologie, activité).
Cette étude a été réalisée au cours de plusieurs campagnes
dans le cadre d'un programme national de recherche du
Centre National pour l'Exploitation des Océans
(Programme Ecotron). La diversité des analyses
effectuées et la relative simplicité du système, dont
l'évolution peut être suivie régulièrement, ont donné lieu
à de nombreuses observations et analyses qui ont fait
l'objet de différentes publications.
La méthodologie d'étude des populations bactériennes et
de leur activité a également été décrite par Bianchi et
Martin (1978), Cahet et Martin (1978), Martin et Bianchi
(1980). L'analyse des communautés bactériennes hétérotrophes a été abordée à la fois par l'étude des
caractéristiques des bactéries isolées du dispositif
(isolement au hasard d'échantillons de souches représentatifs des populations selon un plan statistique pré-établi)
et, selon un aspect plus global, par appréciation des
réponses des communautés bactériennes hétérotrophes à
des tests réalisés sur des échantillons d'eau de volume
plus ou moins importants in situ. Cette stratégie permet
de décrire les communautés et d'en délïnir l'évolution de
deux façons complémentaires :
- en termes de structure, par estimation des paramètres
considérés comme caractéristiques des communautés :
abondance des individus, distribution des souches au sein
de groupes taxonomiques conventionnels, richesse et
La synthèse des données obtenues au cours de ce travail
permet d'ébaucher un schéma de la succession des
294
SUCCESSION DE COMMUNAUTËS BACTËRIENNES
diversité des écotypes bactériens déterminés au moyen de
programmes de classification automatique (indice de
Shannon; dominance);
- en termes de fonction, selon deux aspects. D'une part,
par des études de laboratoire réalisées sur les souches
isolées, pures, permettant l'appréciation in vitro des
principales caractéristiques physiologiques pouvant
intervenir dans la régulation de l'activité des différentes
souches bactériennes qui constituent chaque communauté : estimation des différentes potentialités cataboliques de ces souches (indice moyen d'utilisation des
composés carbonés: IMU; équipement moyen en
exoenzymes : 1ME); d'autre part, par des mesures
d'activité hétérotrophe in situ avec l'assimilation et la
reminéralisation de composés carbonés marqués ( 14 C),
qui permettent d'aborder les relations existant entre
l'activité hétérotrophe et la production primaire
particulaire et dissoute analysée selon une méthodologie
analogue, ainsi que le taux de régénération de l'azote
ammoniacal par dosages chimiques directs.
RÉSULTATS
Structure et physiologie des communautés bactériennes
Les observations faites lors de deux expériences de
production planctonique continue (printemps et
automne 1977) nous ont permis de mettre en évidence des successions de populations en relation avec
l'évolution du phytoplancton (Bianchi, Martin, 1978;
Martin, Bianchi, 1980). Les données recueillies nous ont
conduit à considérer l'existence de deux communautés
bactériennes différentes qui semblent prédominer selon
que le phytoplancton est en bon état physiologique ou au
contraire sénescent (Martin, Bianchi, 1980) :
- la première communauté est associée à la phase de
croissance exponentielle du phytoplancton et au début
du plateau de chlorophylle. Elle est caractérisée par un
peuplement bactérien dominé par des souches apparentées au genre Pseudomonas, et la diversité des écotypes est
élevée. L'équipement en exoenzymes des bactéries est
identique à celui des conditions initiales. L'indice moyen
d'utilisation des composés carbonés est plus important;
- la seconde se met en place lors du déclin du
phytoplancton, et présente des caractéristiques différentes qui se manifestent par une dominance des vibrions
halophiles, une faible diversité, la diminution de l'indice
d'utilisation des composés carbonés, la forte augmentation de l'équipement en exoenzymes des souches, ainsi
qu'une plus forte proportion d'espèces auxotrophes
(Martin, 1979).
La figure 1 résume les différents aspects de cette
méthodologie.
Numération des bactéries viables
(milieu 2216 E. autres milfeux)
1
A. Échantillonnage
Isolements au hasard
20-25 souches par prélèvement
l
l
Ce schéma paraît également justifié sur le plan de
l'activité hétérotrophe, dont l'intensité peut être reliée à
l'excrétion phytoplanctonique de vivo ou à la lyse des
cellules lors du déclin du phytoplancton (Cabet, Martin,
1978).
Purification
.
Etude des caractères et de la
physiologie des souches
B. Analyse des individus
l
Au cours de ces expériences, l'étude de la structure et de la
physiologie des communautés bactériennes a été réalisée
à partir des informations obtenues par l'analyse
d'échantillons de souches isolées sur milieu 2216 E
(Oppenheimer, Zobell, 1952). Dans certains cas, nous
avons utilisé d'autres milieux de numération, chimiquement définis non peptonés, dont la composition a été
décrite par ailleurs (Martin, 1979). Dans le bassin
expérimental, ces milieux ont parfois montré une
abondance de bactéries nettement plus élevée que celle
estimée sur milieu 2216 E, notamment en périodes de très
fortes floraisons phytoplanctoniques. Par contre, cela ne
fut jamais le cas pour le flux d'eau entrant provenant de la
lagune.
Comparaison des souches; dendrogrammcs
Structure et physioloLe des communautés
C. Analyse des
communauté~
~d"
. h esse et
. . des
• R 1c
1vers1te
écotypes; dominance.
• Genres ou groupes taxonomiques prépondérants.
• Dimension des communautés :
effectifs (cf A)
. 1"Ites
•
. b o1"1ques
• p otentla
meta
moyennes.
• Renseignements d'ordre nutritionnel-spécialisation des populations:
- IMU;
IME;
Prototrophie1
Auxotrophie
Nous avons analysé la structure des communautés
bactériennes à partir des souches isolées de ces différents
milieux dans ces conditions particulières (milieu 2216 E :
peptone et extrait de levure; trois milieux chimiquement
définis, de composition de base identique mais différents
entre eux par la source d'azote). L'échantillon de souches
isolées sur milieu 2216 E se différencie nettement de ceux
prélevés sur milieux chimiquement définis, par ses
propriétés physiologiques (capacité de production
d'exoenzymes et d'ammonification plus importante pour
l'échantillon 2216 E; proportion de souches auxotrophes
D. Activité
-------·------Activité des communautés
• Assimilation des composés
carbonés.
• Régénération Je l'azote
ammoniacal.
Figure 1
\1i·r lwdol<>!!Îe d'étude des communautés bactériennes. Structure et
activité.
Metlwdology usedfor the study of bacterial commirnities. Structure and
activity.
295
Y. P. MARTIN
Tableau 1
Structure des populations bactériennes estimée à partir d'échantillons de souches prélevées sur différents milieux de numération.
Structure of the bacteria/ populations estimated from samples of strains iso/ated on different counting media.
Milieux chimiquement défmis
2216E
(peptone et
extrait de levure)
D
(azote ammoniacal
et aminé)
23
19
4,14
24
7
1,93
23
4
0,92
24
7
1,99
13
21,8
54,2
79,2
82,6
91,3
45.8
79,2
Appartenance taxonomique (fréquences exprimées en pourcentage)
8,3
0,0
21,7
34,8
0,0
0,0
8,7
4,2
0.0
8,7
0,0
0,0
13,0
4,2
0,0
8,7
0,0
0,0
83,3
100,0
0,0
4.4
0.0
0.0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
0,0
100,0
0.0
Milieux d'isolement
Nombre de souches étudiées
Nombre d'écotypes différents
indice de Shannon H
Dominance, pour-cent de fréquence de :
l'écotype dominant d 1
les deux écotypes les plus abondants d 2
Pseudomonas
Flavobacterium
Vibrio
Bactéries bourgeonnantes
Spirilles
Microcyc/us
Beijerinckia 1Derxia
Indéterminé
B
(azote ammoniacal)
A
(dépourvu d'azote)
que sur le milieu 2216 E. Ces données permettent
d'envisager l'existence d'une troisième communauté
bactérienne particulière dans certains cas.
plus faible) et surtout structurales (tableau 1). La
composition taxonomique des échantillons met en
évidence l'importance des azotobactériacées dans ces
écosystèmes phytoplanctoniques à effectifs très élevés
(teneur en chlorophylle a de 70 mg/m 3 dans le cas étudié
ici). Lors de cette analyse, le nombre de bactéries obtenu
sur milieux chimiquement définis était sept fois plus élevé
Succession écologique, activité hétérotrophe et facteurs de
sélection des différentes communautés
Nous avons pu suivre la succession de ces différentes
communautés bactériennes au cours d'une expérience de
production phytoplanctonique (printemps 1978), et
analyser l'activité hétérotrophe ainsi que les relations de
ces communautés avec le phytoplancton (Martin, 1979).
Quelques ré,sultats de cette expérience sont présentés sur
la figure 2 (A, B, C).
log bact./ml
A
L'examen de ces figures permet de délimiter grossièrement trois périodes, correspondant à l'apparition des
trois communautés bactériennes distinctes :
- du 2 au 5 avril :période d'installation du peuplement·
phytoplanctonique avec des organismes en bon état
physiologique.
chl.l
mo;
Figure 2
Évolution des communautés phytoplanctoniques et bactériennes au
cours d'une production printanière continue de phytoplancton.
A. Numérations bactériennes : milieu 2216 E (OZ); milieu
chimiquement défini dépourvu d'azote (A); bactéries protéolytiques sur
milieu gélose-gélatine (G); vibrions halophiles sur milieu TCBS (Yb).
B. Activité hétérotrophe estimée à partir de l'assimilation de différents
composés marqués au 14C (glucose, Gu; serine, Se; glutamate, Gt;
pyruvate, Py et glycolate, Gy), exprimée par le log. du nombre de
désintégration par minute des organismes (log DPM).
C. Biomasse et activité du phytoplancton :.__.,chlorophylle a;
x · · · • · x, potentiel photosynthétique ( 14C-bicarbonate); •- -•.
production primaire excrétée.
~dpm
Development of phytoplankton and bacterial communities during a
continuous production of phytoplankton, in spring.
A. Bacterial counts: 2216 E medium (OZ); nitrogen free medium (A);
proteolytic bacteria on gelatin-agar medium (G); halophilic vibrios on
TCBS-agar (Vb).
B. Heterotrophic activity jrom the assimilation of different /abe/led
substrates (' 4 C-glucose, Gu; 14 C-serine, Se; 14 C-glutamate, Gt;
14
C-pyruvate, Py; 14 C-glycolate, Gy), estimated by the log. of
desintegration number per minute from the organisms (log DPM).
c
so
so
C. Biomass and activity of phytoplankton: e--e chlorophyl/ a;
x , • · · · x, photosynthetic potential (14 C-bicarbonate); •- -•. extracellular release.
10
3<>/3
1/4
10
15
20
296
SUCCESSION DE COMMUNAUTÉS BACTÉRIENNES
cette période que peuvent être observés les plus forts taux
de régénération d'ammoniac à partir des substances
azotées (Martin, 1979).
Le nombre de bactéries estimé sur milieu 2216 E est en
équilibre avec l'excrétion du phytoplancton, de même
que l'activité hétérotrophe qui est cependant modérée.
Les composés organiques excrétés par le phytoplancton
sont responsables de la stimulation des bactéries, dont
l'indice moyen d'utilisation des composés carbonés
présente un accroissement durant cette période (Martin,
Bianchi, 1980);
DISCUSSION
A partir de ces différentes observations, on peut tenter
d'appréhender les caractéristiques essentielles des
communautés bactériennes associées aux divers stades
d'évolution de l'écosystème phytoplanctonique expérimental, afiri d'analyser la succession de ces communautés.
- du 15 au 21 avril : apparition des communautés
bactériennes associées aux écosystèmes phytoplanctoniques à fortes concentrations cellulaires avec des effectifs
bactériens très élevés sur milieu A, dépourvu d'azote.
L'apparition de ces bactéries coïncide avec les plus forts
taux d'excrétion du phytoplancton avec, en particulier,
l'excrétion de matériel constitué de 90 à 93 %d'hydrates
de carbone (G. Cahet, comm. pers.). C'est probablement
là un facteur essentiel de la sélection de ces souches;
Caractéristiques des différentes communautés : hypothèse
sur les stratégies adaptatives des composants
On peut délimiter trois ensembles selon que le
phytoplancton est :
- en bon état physiologique au début du plateau de
chlorophylle, ce qui correspond à un système de
production à dominante primaire (système P);
- sénescent, il s'agit alors d'un système de régénération
(système R);
- très dense sur le plan des effectifs cellulaires, ce qui
semble constituer un cas particulier, notamment lorsque
les taux d'excrétion phytoplanctonique sont très élevés
(système FC). Les caractéristiques de ces différentes
communautés sont résumées dans le tableau 2.
On peut remarquer une nette différence entre les
populations du système de production primaire,
nutritionnellement versatiles, d'effectif élevé et d'activité réduite, et les représentants caractéristiques du
système de régénération, vibrions bien équipés en
exoenzymes, dont les effectifs sont réduits mais dont
l'activité métabolique paraît très importante. Ces
observations rejoignent les conceptions déjà anciennes de
Winogradsky (1949) sur la proportion d'espèces
« zymogènes >> ou « autochtones » dans les communautés bactériennes des sols, reprises plus récemment en
- à partir du 24 avril, on note une forte augmentation
des souches protéolytiques et des vibrions halophiles, le
dernier jour du plateau de chlorophylle. Cette
exubérance de souches bien équipées en exoenzymes,
donc susceptibles d'hydrolyser les polymères organiques,
ne survient comme dans les expériences antérieures
(Martin, Bianchi, 1980) que lors de la disparition de tout
ou partie des composants des communautés phytoplanctoniques, et elle est probablement consécutive à la lyse
des cadavres, de même qu'à une importante libération de
substances complexes dans le milieu. La proportion de
souches auxotrophes est élevée dans ces communautés.
Cette augmentation du nombre de protéolytiques et de
vibrions est accompagnée d'une forte activité hétérotrophe qui atteint alors son maximum dans cette expérienct.
Bell et Mitchell (1972) et Herbland (1975) ont insisté sur
cette importante activité hétérotrophe à la mort du
phytoplancton. On peut remarquer que cette activité
paraît indépendante de la microflore bactérienne
«totale», qui montre ici une diminution. Diverses
expériences nous ont montré que c'est également durant
Tableau 2
Caractéristiques des communautés bactériennes associées aux différents stades d'évolution de l'écosystème phytoplanctonique.
Characteristics of the bacterial communities, associated to the differents stages of deve/opment of the phytoplankton ecosystem.
Structure
Physiologie
Activité hétérotrophe
Facteurs de sélection
Système P
Système F.E.
Système R
Peuplements phytoplanctoniques immatures en bon état physiologique
(stade 1).
Peuplements taxonomiquement diversifiés : Pseudomonas et genres apparentés dominants. Diversité des
écotypes élevée.
Équipement en exoenzymes moyen.
analogue à celui des conditions initiales, oligotrophes. Souches nutritionnellement versatiles.
ProtoLrophes.
Proportionnelle au matériel organique
excrété.
Peuplements paucispècif1ques en état de
stress physiologique, taux d'excrétion
très importants.
Faible diversité; sélection d'un petit
nombre d'espèces. Azotobactériacés
dominants.
Période de mortalité des composants
des populations. Apparition de
dinoflagellé zooplancton.
Faible diversité: sélection d'un petit
nombre d'espèces. Vibrions dominants.
Souches peu équipées en exoenzymes;
indice d'u'tilisation des composés
carbonés élevé.
Équipement en exoenzymes important. · Sélectivité
nutritionnelle
marquée.
Auxotrophes.
Auxotrophes.
Proportionnelle au matériel organique Proportionnelle au matériel organique
excrété
· issu de la lyse des cellules; très forte
activité.
Stimulation des espèces autochtones Sélection
de
certaines
espèces .Sélection d'espèces ((zymogènes» par
par l'excrétion du phytoplancton.
consécutive aux taux d'excrétion
la richesse du milieu en matériel
élevés (hydrates de carbones en
organique complexe.
particulier).
297
Y. P. MARTIN
microbiologie aquatique par Jannasch (1967, 1974) et
Ishida et Kadota (1974). Winogradsky qualifie de
« zymogènes » les espèces à taux de croissance élevé
manifestant une préférence marquée pour les milieux très
riches en matières organiques et ne montrant que peu de
croissance dans les conditions normales, ce qui les
distingue des espèces « autochtones », responsables des
processus de dégradations constants des milieux
naturels, à des vitesses faibles en présence de faibles
· concentrations de substrats. Les observations de
Jannasch (1974) s'accordent avec cette hypothèse, et
' l'auteur ne manque pas de faire la relation entre ces
facteurs sélectifs et les conceptions classiques des
stratégies adaptatives des espèces animales ou végétales
au cours de l'évolution d'un écosystème : K et r sélection
(Odum, 1969, 1973).
Nous retrouvons des phénomènes analogues dans ces
communautés bactériennes naturelles, où les espèces
associées au déclin du phytoplancton manifestant une
très forte activité hétérotrophe en milieu riche et bien
équipées en exoenzymes, s'apparentent bien au groupe
des « zymogènes » de Winogradsky, r (ou J.l max)
sélectionnées de Jannasch. Les espèces rencontrées au
début du plateau de chlorophylle comme d'ailleurs dans
les conditions oligotrophes initiales, pourraient correspondre aux espèces « autochtones » ou K sélectionnées.
Les espèces associées aux fortes excrétions phytoplanctoniques sont plus difficiles à caractériser. Ces espèces, qui
ne se développent bien que dans certaines conditions
particulières de milieux très riches, pourraient être
assimilées à des stratèges r de par leur possibilité de
croissance en présence de fortes concentrations en
substrat. Certaines données obtenues dans des cultures
d'algues de laboratoire (Martin, 1979) nous conduisent à
penser que l'apparition de ces populations bactériennes
correspond en fait à une étape de transition vers le
système de régénération. D'ailleurs, les taux d'excrétion
phytoplanctonique très élevés qui permettent la sélection
de ces souches bactériennes semblent caractéristiques de
conditions de stress (Berman, Holm-Hansen, 1974), et
témoignent probablement d'un important déséquilibre
physiologique des populations phytoplanctoniques,
voire d'une lyse cellulaire affectant certains composants
de ces populations. Ces observations étayent les
convictions de Benecke et Keutner (1903), Keutner
(1905), Pshenin (1963) et Niewolak (1971), qui
sourçonnaient que les cadavres phytoplanctoniques ou
les produits de lyse cellulaire des phytoplanctontes
constituaient une importante ressource alimentaire pour
les Azotobactériacées du milieu marin. Par ailleurs, on
peut également rappeler le faible indice de diversité de ces
populations bactériennes (indice de Shannon proche
de 1). Une telle valeur de la diversité des écotypes
bactériens est bien plus proche de celle rencontrée en
système de régénération, fortement sélectif, qu'en
système de production primaire où la diversité est élevée.
Il est évident que des données plus précises sur les
paramètres de croissance des différents groupes d'organismes ici délimités devront être recherchées. Les
informations apportées semblent néanmoins montrer
que les hypothèses concernant les stratégies de ces
différents types bactériens ne sont pas sans fondements.
Évolution de l'écosystème phytoplanctonique et successions des communautés bactériennes
On peut tenter de rassembler les différentes informations
apportées par le système expérimental dans un schéma
synthétique montrant l'évolution de l'écosystème
phytoplanctonique (fig. 3). Nous avions déjà remarqué
l'indépendance des indices de diversité des populations
phytoplanctoniques et bactériennes (Martin, Bianchi,
1980). La prise en compte de ces indices de diversité, des
facteurs de sélection des différents composants des
communautés bactériennes et de leur activité métabolique, semble indiquer que les successions écologiques
phytoplanctoniques et bactériennes, considérées du
point de vue de l'évolution de l'organisation des systèmes
concernés, ne débutent pas en même temps.
Dans les conditions initiales, oligotrophes, le peuplement
bactérien est diversifié (Pseudomonades dominantes,
indice de Shannon de l'ordre de 4). Les potentialités
métaboliques sont moyennes et variées. Les souches
bactériennes sont prototrophes et l'activité hétérotrophe
est réduite.
Alors que la succession typique des populations
phytoplanctoniques commence dès l'introduction des
sels nutritifs et conduit très rapidement à la mise en place
des populations paucispécifiques immatures, ces stades
jeunes faiblement structurés ne s'accompagnent que
d'une stimulation des populations bactériennes autochtones existant à ce moment-là. La diversité de ces
populations bactériennes est élevée, à l'opposé de celle du
phytoplancton. Cet état des populations bactériennes est
peu différent de celui des conditions oligotrophes (activité
hétérotrophe en équilibre avec les excrétats phytoplanctoniques dont les taux sont relativement peu élevés dans .
ces populations en bon état physiologique).
Ce n'est que lorsque du matériel organique en quantité
importante apparaît dans le milieu, que l'on note un
bouleversement de ces populations bactériennes, qui
montrent alors un peuplement très peu diversifié mais
fortement actif, caractéristique des stades pionniers. A la
mort des populations phytoplanctoniques dominantes,
la mise en place de ce peuplement (stratèges r)
correspond au premier stade de la dégradation des
cadavres et des molécules organiques complexes des
processus de régénération (hydrolyse préalable des
macromolécules : Khai1ov, Finenko, 1968), et par
conséquent au premier stade des successions des
communautés bactériennes dans ces écosystèmes, alors
que le peuplement planctonique se diversifie dans le
· même temps (autres diatomées, dinollagellés, zooplancton).
Ces conditions de faible diversité bactérienne sont
transitoires et de courte durée. On note ultérieurement
une réorganisation de la communauté bactérienne, avec
apparition d'un peuplement taxonomiquement et
physiologiquement moins spécialisé, capable d'utiliser
les produits organiques issus de la dégradation des
macromolécules (nouvelle augmentation de l'indice
d'utilisation des substrats carbonés, diminution de
l'équipement en exoenzymes des souches).
298
SUCCESSION DE COMMUNAUTÉS BACTÉRIENNES
Stade I
Stress physiologique
Conditions oligotrophes
PHYTOPLANCTON
Diversité élevé!)
biomasse faible
stratèges K ·
Peuplements paucispéciftques
Mort des composants
immatures en bon état
du stade I
physiologique
1--------~~ augmentation de la diversité
faible diversité
apparition du zooplancton
forte biomasse
stratèges r
Excrftion
Taux d'excrétion max.
Lyse cellulaire
Système P
Système FE
Système R
Effectifs importants
azotobactériacées
diversité faible
IME faible; IMU élevé
auxotrophes
activité élevée
BACTÉRIES
Pseudomonades
diversité élevée
IME stable; IMU plus élevé
prototrophes
activité en équilibre
avec excrétion
stratèges K
Pseudomonades
diversité élevée
potentialités cataboliques
moyennes (IMU =IME)
prototrophes
activité réduite
stratèges K
1----------i
STIMULATION
SÉLECTION
Figure 3
Schéma synthétique de J'évolution de l'écosystème phytoplanctonique
expérimental et de la succession des communautés bactériennes
associées.
Vibrions
diversité faible
IME élevé, peu versatile
auxotrophe
très forte activité
stratèges r
RÉORGANISATION
Synthet'ic pattern showing the development of the experimental
phytoplanktonic ecosystem and the succession of associated bacteria.
La succession évolue dans le sens d'une diversification
des niches écologiques, avec une meilleure aptitude à la
dégradation de substrats variés au fur et à mesure de la
diminution de la richesse organique du milieu. Les
« stratèges de type K »reprennent alors de l'importance
avec un opportunisme nutritionnel plus marqué
(exploitation de ressources énergétiques diverses, prototrophes), et le système s'achemine vers une plus grande
stabilité, jusqu'à atteindre une sorte de « climax »
bactérien caractéristique des conditions oligotrophes
avec des peuplements de diversité élevée, peu spécialisés
et faiblement actifs. La communauté bactérienne est alors
de nouveau proche de celle des conditions initiales,
antérieures au développement du phytoplancton.
d'entités physiologiques différentes, sélectionnées par les
conditions du biotope, et dont les activités vont retentir
sur les autres éléments de l'écosystème, en l'absence dans
bien des cas de modifications notables de la dimension
de ce compartiment. L'extrême sensibilité des popula. tions bactériennes aux fluctuatipns du milieu apparaît
bien à travers les expériences réalisées, et les évolutions
observées montrent les relations étroites entre
les çommunautés autotrophes et hétérotrophes.
En dépit de quelques hypothèses simplificatrices qui sont
difficilement évitables en écologie, il semble que la
dynamique de ces communautés bactériennes suive les
grandes règles classiques de l'évolution des peuplements
au sein de l'écosystème, avec des successions de
populations différentes de par leur structure et leur
fonction, des stades pionniers faiblement structurés et
fortement actifs vers des états plus organisés d'activité
plus réduite. Cette évolution paraît cependant se réaliser
selon une échelle de temps plus courte que celle que l'on
peut généralement observer pour ,les autres groupes
biologiques, par suite du taux de croissance élevé des
bactéries.
CONCLUSION
La présente étude peut être considérée comme un essai
d'approche de la structure et de la succession écologique
·des communautés bactériennes hétérotrophes associées
au phytoplancton. Au sein de cet écosystème expérimental, il est clair que l'on ne peut pas considérer le
compartiment « bactéries » comme unique et simple. Il
est formé de populations diverses qui sont autant
S'il est évident que des confirmations expérimentales
devront être recherchées pour vérifier le bien-fondé de
certaines hypothèses, les diverses analyses utilisées pour
299
Y. P. MARTIN
Remerciements
cette étude autorisent l'évaluation de faits que des
estimations uniquement quantitatives n'auraient pas
permis de soupçonner.
Ce travail a été réalisé avec l'aide financière du Centre
National pour l'Exploitation des Océans dans le cadre
d'une étude multidisciplinaire, et nous tenons à remercier
tous les membres qui y ont participé, particulièrement
M. Bianchi et G. Cabet qui ont largement contribué à sa
réalisation.
Une telle méthodologie pourrait contribuer à une
meilleure connaissance de l'écologie microbienne dans
l'écosystème planctonique marin et des mécanismes
régulateurs intervenant dans la dynamique des communautés bactériennes qui lui sont associées:
~ÉFÉRENCES
Margalef R., 1958. Temporal succession and spatial heterogenity in
phytoplankton, in: Perspectives in marine bio/ogy., edited by A. A.
Buzzati-Traverso, Uni v. California Press, 323-349.
Martin Y. P., 1979. Dynamique, structure et fonction des communautés
bactériennes hétérotrophes aérobies associées à des cultures conti~ues
en grand volume de phytoplancton marin naturel., Thèse Doct. Etat
Sei. nat., Univ. Aix-Marseille III, 162 p.
Bell W., Mitchell R., 1972. Chemotactic and growth responses of
marine bacteria to algal extracellular products, Biol. Bull., 143, 2,
. 265-277.
Benecke W., Keutner J., 1903. Uber stickstoffbindende Bakterien aus
der Ostsee, Ber Dtsch. Bot. Ges., 21, 333-345.
Herman T., Holm-Hansen O., 1974: Release of photoassimilated carbon
as dissolved organic water by marine phytoplankton, Mar. Biol., 28,
305-310.
.
Martin Y. P., Bianchi M. A., 1980. Structure, diversity and catabolic
potentialities of aerobic heterotrophic bacterial populations associated
with continuous culture of natural marine phytoplankton, Microbiol
Eco/., 5, 4, 265-280.
Bianchi M. A., Martin Y. P., 1978. Dynamique des populations
bactériennes au cours de deux productions expérimentales de
phytoplancton marin naturel, Pub/. Sei. Tech. CNEXO, Actes colloq.,
1979, 7, 323-350.
Niewolak S., 1971. The influence of living and dead cells of Chlorella
vulgaris and Scenedesmus obliques on aquatic microorganisms, Pol.
Arch. Hydrobiol., 18, 43-54.
Cabet G., Martin Y. P., 1978. Production primaire et activité
bactérienne en eutrophisation expérimentale {lagune du Brusc,
Automne 1977), Pub/. Sei. Tech. CNEXO. Actes colloq., 1979, 7,
351-366.
Herbland A., 1975. Utilisation par la flore hétérotrophe de la matière
organique naturelle dans l'eau de mer, J. Exp. Mar. Biol. Écol., 19,
19-31.
'
Ishida Y., Kadota H., 1974. Ecological studies on bacteria in the sea and
lake waters polluted with organic substances. 1. Responses of bacteria
to different concentrations of organic substances, Bull. J pn. Soc. Sei.
Fish., 40, 10, 999-1105.
Nival P., Malara G., Lelong P., Cellario C., Charra R., Riva A., 1978.
Évolution du phytoplancton dans des bassins de culture, Pub/. Sei.
Tech. CNEXO, Actes colloq., 1979,7, 305-322.
Odum E. P., 1969. The strategy of ecosystem development, Science,
164, 262-270.
Odum E. P., 1973. Fundamentals of eco/ogy, edited by W. R. Saunders
·Company, 3th ed., Philadelphia, 574 p.
Oppenheimer C. H., Zobell C.E., 1952. The growth and viability of
sixty three species of marine bacteria as influenced by hydrostatic
pressure, J. Mar. Res., 11, 10-18.
Jannasch H. W., 1967. Enrichments of aquatic bacteria in continuous
culture, Arch. Mikrobiol., 59, 165-173.
Pshenin L. N., 1963. Distribution and ecology of Azotobacter in the
Black sea, in: Marine microbiology, edited by C. H. Oppenheimer and
C. C. Thomas, Springfield, Illinois, 114-121.
Jannasch H. W., 1974. Steady state and the chemostat in ecology,
Limnol. Oceanogr., 19, 4, 716-720.
Riva A., Vicente N., 1978. Ecotron-Embiez. Situation et aménagement
du site, Pub/. Sei. Tech. CNEXO. Actes colloq., 1979, 7, 267-284.
Keutner J., 1905. Uber das Vorkommen und die Verbreitung
Stickstoffbindender Bakterien im Meere, Wiss Meeresunters. Abt. Kiel.
N. F., 8, 27-55.
Travers M., 1971. Diversité du microplancton du Golfe de Marseille en
1964, Mar. Biol., 8, 308-343.
Khailov K. M., Finenko z. z., 1968. Interactions of detritus with high
molecular weight comp.onents of dissolved organic matter in sea water,
Oceanology, 8, 6, 776-785.
Winogradsky S., 1949. Microbiologie du sol. Œuvres complètes, Masson
Ed., Paris.
300