PARASITI SME ET ORGANISATION DES PEUPLEMENTS D`HÔTES

PARAS ITI SME ET ORGANISATION DES PEUPLEMENTS D ' H ÔTES :
SYNTHÈ SE
François THOMAS * , FranGk CEZILLY**
&
François RENAUD*
INTRODUCTION
Analyser les mécanismes qui président à l' organisation des peuplements est
depuis longtemps un thème central en écologie. De nombreux facteurs affectent la
structure et la diversité des assemblages d'espèces. Les caractéristiques physiques
de l ' espace ont depuis longtemps été identifiées comme des variables décisives :
d' une façon générale, la richesse et la diversité des espèces sont corrélées
positivement avec la complexité structurale des biotopes (MacArthur et al., 1 966 ;
B londel et al., 1 973 ; Cody, 1 975 ; Barbault, 1 98 1 ) . Cependant, si les caractéris­
tiques du milieu ont une influence majeure sur l' organisation des peuplements,
elles sont aussi le support physique où interviennent d' autres phénomènes
d ' importance tout aussi majeure, tels que les perturbations, la variabilité des
ressources disponibles, les processus d' extinction/colonisation, et les interactions
entre espèces (compétition, prédation, parasitisme, mutualisme . . . ). L' interaction
entre deux populations ou deux espèces peut souvent être influencée par une
troisième espèce. Comparés aux organismes libres, les parasites ont été, proba­
blement en raison de leur petite taille qui les rend souvent invisibles, moins
souvent considérés dans le rôle de cette troisième espèce. La proximité écologique
et/ou taxinomique des espèces hôtes d' une guilde peut se traduire pour les
parasites par une certaine ouverture des filtres de rencontre (rencontre physique
entre hôtes et parasites) et de compatibilité (installation et développement du
parasite) avec ces espèces hôtes (Combes, 1 995). Il est cependant rare que les
degrés d' ouverture des deux filtres soient identiques entre deux espèces. Ce
phénomène et ses conséquences, lorsqu' ils sont à l ' origine de régulations
différentielles des populations hôtes et/ou lorsqu' ils interfèrent avec la compétition
interspécifique et/ou la prédation, affectent la structure de ces peuplements
d'espèces proches. C ' est vers la fin des années 1 940 que le parasitisme a été
considéré pour la première fois comme un agent déterminant la structure des
peuplements (Park, 1 948). Depuis, des résultats obtenus à partir d' analyses
empiriques, expérimentales et théoriques en font un fait établi et reconnu comme
fréquent par les écologistes (Dobson & Hudson, 1986 ; Priee et al., 1 986 ;
* Laboratoire de Parasitologie Comparée (UMR 5555, CNRS) Université Montpellier II, Place
Eugène Bataillon, 34095 Montpellier Cedex. France.
** Université de Bourgogne, 2 1 004 Dijon Cedex, France.
Rev. Ecot. (Terre Vie), vol. 52, 1 997.
193
Minchella & Scott, 1 99 1 ; Blondel, 1 995). Dans cet article, nous proposons une
synthèse illustrée des différents mécanismes par lesquels les parasites affectent les
assemblages d' espèces à une échelle locale. Nous envisagerons plus précisément
le rôle potentiel des parasites sur la structure des communautés hôtes au travers de
leurs interactions avec la compétition interspécifique, la prédation et les phéno­
mènes de colonisation. Nous discuterons également l ' influence possible des
parasites manipulateurs de comportement sur la communauté des prédateurs.
PARASITISME ET COMPÉTITION INTERSP ÉCIFIQUE
Il y a compétition interspécifique lorsque plusieurs organismes utilisent des
ressources communes présentes en quantité limitée (compétition par exploitation) ;
le taux de croissance d' une ou plusieurs espèces est diminué par suite de
l' exploitation d' une même ressource limitée par une ou plusieurs autres espèces
(Blondel, corn. pers.). Lorsque les ressources communes ne sont pas en quantité
limitante, les organismes en concurrence se nuisent (compétition par interférence,
e.g. Jarvis et al., 1 98 1 ) (Birch 1 957) ; il y a alors exclusion active d' une espèce par
une autre (Blondel, corn. pers.). Lorsque deux espèces, A et B, sont en compétition
pour les mêmes ressources de l'écosystème et qu' un parasite affecte principale­
ment la valeur sélective de l ' espèce A, cette dernière est désavantagée par rapport
à l'espèce B . Lorsque l' espèce B est réfractaire à l ' infestation, la régulation
différentielle par le parasite donne un avantage à B par rapport à A dans la
compétition par exploitation. Lorsque l' espèce B est tolérante (i. e. héberge le
parasite en subissant des dommages moins accentués que l'espèce A), la compé­
tition peut être aussi considérée par interférence : l'espèce B nuit à l' espèce A soit
directement en lui transmettant la maladie (parasite contagieux), soit indirectement
en favorisant la réalisation d'un cycle parasitaire dont les formes infestantes
rencontreront tôt ou tard des individus de l ' espèce A. En fonction du rapport de
forces initial (i. e. en l' absence de parasite) entre les espèces concurrentes, et de
l' intensité de la variance dans la susceptibilité au parasite (inégalité devant la
parasitose), il est possible de rencontrer toutes les situations : exclusion de 1' espèce
dominante ou dominée ou coexistence des deux taxons . La première expérience
illustrant les interactions entre parasitisme et compétition interspécifique a été
réalisée par Park ( 1 948). Cet auteur a montré expérimentalement que dans des
élevages monospécifiques des Coléoptères Tribolium castaneum et T. confusum, la
présence du Sporozoaire Adelina tribolii diminue, seulement chez T. castaneum,
l' effectif de la population à l' équilibre (d'un facteur de trois environ). En
sympatrie, en fonction de la présence ou de l ' absence du parasite, l' équilibre
compétitif est inversé entre T. castaneum (espèce dominante en absence du
parasite) et T. confusum. La présence de A. tribolii modifie donc l ' issue de la
compétition et permet à T. confusum d' exploiter davantage les ressources du
milieu au détriment de T. castaneum. Le mécanisme intervenant ici est une
mortalité différentielle entre les deux espèces hôtes. Des résultats comparables (i.e.
inversion de l' équilibre compétitif) peuvent être obtenus lorsque le mécanisme de
régulation différentielle se situe au niveau de la fécondité de l ' hôte. Le Nématode
Howardula aoronymphium réduit à zéro la fécondité de Drosophila putrida et de
5 0 % celle de D. falleni (Jaenike, 1 992). Dans des élevages mixtes, l ' issue de la
compétition est inversée en présence du Nématode (Jaenike, 1 995). Les expérien­
ces de Boulétreau et al. ( 1 99 1 ) montrent ·que la coexistence des drosophiles
194
D. melanogaster et D. simulans dans des cages à populations, normalement
impossible (D. melanogaster élimine rapidement D. simulans), devient possible et
stable en présence du parasitoïde Leptopilina boulardi (Cynipide). Une légère
préférence du parasitoïde pour D. melanogaster semble responsable de ce phéno­
mène (Boulétreau et al. , 1 99 1 ).
Un exemple d' influence des parasites dans la compétition par interférence
pourrait être apporté par les travaux de Richner et al. ( 1 993). La Mésange bleue
(Parus caeruleus) serait la source hôte principale de la puce Ceratophyllus
gallinae, un parasite capable d'infester aussi la Mésange charbonnière. La
diminution du succès reproducteur des Mésanges charbonnières lorsque la
population de Mésanges bleues s ' accroît pourrait alors être imputé à l' augmenta­
tion de la densité des puces.
En milieu naturel, le parasitisme peut influencer la structure génétique des
assemblages d' espèces dans l ' espace. Les travaux de Coustau et al. ( 1 99 1 ) à partir
de l' association entre un Trématode (Prosorhynchus squamatus) et deux semi­
espèces de Bivalves marins Mytilus edulis et M. galloprovincialis illustrent ce
phénomène. Les preferenda écologiques de ces deux taxons de moules sont
différents puisque M. edulis vit plutôt dans les stations abritées et devient rare dans
les stations battues, où elle est remplacée par M. galloprovincialis. Dans les
secteurs intermédiaires, les deux taxons de moules sont susceptibles de s' hybrider.
Le Trématode P squamatus est un parasite qui présente une spécificité stricte pour
M. edulis. Les conséquences de l' infestation sont une castration et une diminution
de survie. Dans les zones de contact entre les deux moules, P squamatus peut
entraîner une contre sélection des génotypes edulis en faveur des génotypes
galloprovincialis qui pourrait alors s' étendre jusqu' aux limites de leur preferen­
dum écologique (Renaud et al. , 1 992).
La répercussion du parasitisme sur l' écosystème est d' autant plus importante
que l' espèce cible du parasite joue elle même un rôle clef dans l ' écosystème
(Combes, 1 995). De façon comparable aux perturbations physiques (vent, feu,
chablis . . . ) ou à la prédation (Paine, 1 966), le parasitisme peut contribuer à
maintenir une plus grande diversité dans les écosystèmes en affectant préféren­
tiellement les espèces dominantes. Ce rôle 'stabilisant' sur la diversité est favorisé
par au moins deux facteurs : (i) la préférence de certains parasites pour les espèces
abondantes qui, en termes de ressources, valent probablement mieux que plusieurs
espèces rares (Combes, 1 995) et (ii) la transmission (Freeland, 1 976 ; Com­
bes, 1 995) et/ou les signes pathologiques (Yan & Stevens, 1 995) sont souvent
corrélés positivement avec la densité de la population hôte. Les travaux de Ayling
( 1 98 1 ) en zone intertidale illustrent l' influence des parasites sur la richesse de la
communauté d' invertébrés qui colonise les substrats rocheux. Ayling ( 1 98 1 )
constate l a présence d' une éponge dont le développement extrême aboutit, par
recouvrement progressif, à une élimination complète des autres espèces d' inver­
tébrés vivant dans ce biotope. En présence d'un champignon pathogène et
spécifique de cette éponge, le couvert monospécifique initial est transformé en une
mosaïque de parcelles où l' éponge est morte, et où plusieurs espèces d' invertébrés
s ' installent de nouveau.
CONS É QUENCES INDIRECTES : LE RISQUE DE PRÉDATION
L' organisation d' une guilde située à un niveau trophique donné peut dépendre
de la pression exercée par des espèces appartenant à l' étage trophique supérieur,
1 95
tel que des prédateurs (Paine, 1 966 ; B arbault, 1 9 8 1 ) . Par leurs effets pathogènes,
les parasites peuvent modifier les probabilités de prédation d'un hôte et avoir, par
cette voie, une influence indirecte sur la structure du peuplement.
C ONS É QUENCES NON ADAPTATIVES DE LA PATHOLOGIE
Dans de nombreuses associations hôtes-parasites, la pathologie liée à l' in­
fection se traduit par un affaiblissement général des individus parasités (Priee,
1 980 ; Lefcort & Blaustein ; 1 995). Dès lors que les prédateurs exploitent en partie
les individus malades (Blondel, 1 967 ; B arbault, 1 98 1 ), une susceptibilité diffé­
rentielle entre deux espèces hôtes peut alors conduire à une prédation préférentielle
sur l' espèce sensible. Les travaux d' Anderson ( 1 972) ont montré que le Nématode
Protostrongylus tenuis était à l' origine de graves troubles neurologiques chez de
nombreux Ongulés à 1' exception du Cerf de Virginie. Le déclin important des
populations d' Ongulés sensibles à ce Nématode a été attribué d' une part aux
conséquences directes de la pathologie et d' autre part à une prédation plus élevée
sur les populations (Priee, 1 980). En absence de signes pathologiques prononcés,
le parasitisme impose toujours (par définition) un coût, aussi minime soit-il, à son
hôte (« coût incompressible des parasites », Combes, 1 995). Une conséquence
fréquemment observée chez les hôtes parasités est une augmentation des besoins
alimentaires par carence alimentaire due aux parasites. Un exemple de ce
phénomène semble être parfaitement illustré par les résultats d' analyse des
rythmes alimentaires chez la Mésange bleue. En effet, dans les nichées parasitées
par des Protocalliphora (Diptères dont les larves sont des parasites hématophages
de poussins d'Oiseaux), les rythmes d' alimentation parentaux sont significative­
ment supérieurs à ceux observés dans les nichées non parasitées (Hurtrez-Boussès,
corn. pers.). Ce phénomène peut suffire à entraîner une prédation supérieure,
initiée par une prise de risques supplémentaires de l ' hôte dans la recherche de sa
nourriture (Milinski, 1 990) .
LES HÔTES MANIPULÉ S
Depuis les travaux pionniers de Holmes & B ethel ( 1 972), il existe de
nombreux exemples démontrant que certains parasites à cycle complexe sont
capables de modifier le comportement de leur hôte intermédiaire dans un sens qui
favorise leur prédation par l' hôte définitif (Hindsbo, 1 97 2 ; Camp & Huizinga,
1 979 ; Crowden & Broom, 1 980 ; Moore, 1 98 1 ; Giles, 1 983 ; Hoogenboom &
Dijkstra, 1 987 ; LoBue & Bell, 1 993). Cette 'pathologie adaptative' s ' inscrit parmi
les nombreux phénomènes dits de 'favorisation' (Combes, 1 99 1 ) mis en place au
cours de l' évolution des parasites et permettant d' augmenter les probabilités de
transmission dans les cycles parasitaires . Les travaux de Helluy ( 1 9 8 1 ) ont montré
que chez le Crustacé Amphipode Gammarus insensibilis, les métacercaires
cérébrales du Trématode Microphallus papillorobustus sont responsables de
profondes modifications du comportement qui facilitent la prédation du Crustacé
par les Oiseaux hôtes définitifs. Chez l ' Amphipode Gammarus aequicauda, ces
modifications comportementales à l' origine du 'suicide' de l ' hôte intermédiaire
sont moins fréquentes puisqu' elles ne surviennent que si l' infestation a lieu à un
stade juvénile de 1 ' hôte (Helluy, 1 98 1 ) . Thomas et al. ( 1 995) ont montré que cette
susceptibilité différentielle avaient des conséquences importantes sur la démogra-
1 96
-
phie des deux populations d' Amphipodes. En effet, seui l' espèce G. insensibilis est
profondément régulée par M. papillorobustus. Sur la base de modèles théoriques
(Rousset et al., 1 996), cette mortalité différentielle pourrait résulter de la prédation
par les hôtes définitifs. Les deux espèces G. insensibilis et G. aequicauda vivent en
sympatrie dans de nombreuses lagunes du sud de la France (Brun, 1 97 1 ; Janssen
et al. , 1 979, Helluy, 1 98 1 ) . Selon Janssen et al. ( 1 979), G. insensibilis présente un
succès reproducteur supérieur à celui de G. aequicauda. Il est possible que
M. papillorobustus, en freinant la démographie de G. insensibilis par une prédation
supérieure, maintienne les populations des deux Amphipodes au dessous du seuil
de compétition effective et permette leur coexistence (Thomas et al., 1 995).
INFLUENCE DU PARASITISME DANS LES PROCES SUS
DE C OLONISATION-EXTINCTION-RECOLONISATION
L'immigration d'espèces hôtes dans un nouvel écosystème, ou dans une
nouvelle zone biogéographique, s ' accompagne d' une augmentation de niches
écologiques potentielles pour les parasites (immigrants comme résidents) ; de
nouvelles associations hôtes- parasites sont susceptibles de s' établir à la faveur de
transferts horizontaux entre taxons hôtes (Combes, 1 995) . Entre ces associations
récentes et anciennes, il existe souvent une forte variabilité de susceptibilité qui
peut empêcher, ou au contraire favoriser, les phénomènes de colonisation. Ces
situations qualifiées de « choc d' hôtes » (Combes, 1 995) peuvent survenir même
lorsque les espèces hôtes ne sont pas en compétition (Warner, 1 968).
L E PARASITISME COMME B ARRI ÈRE
À LA COLONISATION
Les nouveaux parasites
Les faunes parasitaires peuvent jouer le rôle de barrière à la colonisation pour
de nouvelles espèces lorsque le « choc d' hôtes » est défavorable aux immigrants.
La « non-expérience » de l ' espèce immigrante à un pathogène nouveau et la
non-sélection d' une résistance (par flux régulier d' immigrants) sont des facteurs
pouvant expliquer une susceptibilité supérieure des immigrants aux parasites des
espèces résidentes (Combes, 1 995). Selon Freeland ( 1 983), un parasite est d' autant
plus susceptible d' influencer négativement les processus de colonisation que sa
spécificité est plus large. En théorie, ces phénomènes devraient jouer un rôle
important dans les îles . En effet, dans les milieux insulaires où les populations sont
généralement de plus petite taille et plus souvent soumises à des extinctions
(Blondel, 1 995), la sélection naturelle devrait favoriser les parasites qui ont, ou qui
évoluent vers, une moindre spécificité (Mas-Coma & Montoliu, 1 978, 1 987 ;
Freeland, 1 983 ; Holmes, 1 990). De tels parasites généralistes, nouveaux pour des
espèces immigrantes peuvent être associés à des conséquences pathologiques
graves qui limiteront les risques d' invasion (Combes, 1 995).
Le changement de fréquence parasitaire
Une espèce immigrante peut également échouer lors d' une colonisation si
l ' un de ses parasites est présent en fréquence différente dans le milieu colonisé
197
-
(Freeland, 1 983 ) . Les travaux de Lafferty ( 1 993) sur le parasitisme du Gastéropode
Cerithidia californica par des larves de Trématodes peuvent apporter, au moins en
partie, une explication à ce phénomène. La reproduction asexuée de ces parasites
aboutit le plus souvent à une castration du Mollusque hôte (Kuris, 1 973). Dans les
lagunes où le parasitisme et le risque de castration sont élevés, les Gastéropodes
ont une maturité sexuelle plus précoce. Ils présentent alors une plus petite taille
(Lafferty, 1 993). Des transplantations réciproques entre sites ont montré que cette
adaptation face au parasitisme est génétiquement déterminée, et a été probable­
ment sélectionnée en réponse aux pressions parasitaires locales (voir aussi Jokela
& Lively, 1 995). Nous pouvons donc supposer que des immigrants issus de
populations soumises à une faible pression parasitaire (i. e. maturité sexuelle
tardive), seraient contre-selectionnés par une castration précoce s ' ils immigraient
dans un biotope à forte pression parasitaire. A l ' inverse, des immigrants issus de
populations fortement parasitées (i. e. maturité sexuelle précoce) poulTaient être
contre-sélectionnés dans un milieu à faible pression parasitaire, par exemple si la
maturité sexuelle plus tardive des résidents s ' accompagne d' une plus forte
fécondité. Ainsi, les adaptations locales aux contraintes parasitaires, au même titre
que les adaptations à d' autres variables du milieu (voir Blondel, 1 995 ; Dias &
Blondel, 1 996), peuvent rendre les individus de différentes populations 'non­
interchangeables' On s' aperçoit dans ce schéma que si des parasites différents ont
des effets similaires sur la valeur sélective de plusieurs espèces hôtes (e.g. les
Trématodes ont par exemple la conséquence commune de castrer leurs Mollusques
hôtes), un changement de fréquence parasitaire pour un immigrant peut être tout
aussi néfaste à la colonisation qu'un changement d' espèces de parasites. Il serait
peut être possible de parler de « chocs d' habitats » pour décrire ce cas particulier.
L 'éthologie des résidents
L' influence des parasites comme barrière à la colonisation peut aussi être
éthologique, en s'exprimant au travers des comportements des espèces résidentes.
Il existe de nombreux exemples de comportements sélectionnés chez les hôtes
pour limiter les risques d' infestation (voir Hart, 1 994 et Combes, 1 995 pour
synthèse). Dans la mesure où, d' une part l ' infestation par un pathogène non
familier peut avoir de graves conséquences sur la valeur sélective d 'un hôte, et
d' autre part tout immigrant est potentiellement porteur de pathogènes nouveaux,
Loehle ( 1 995) a émis l' hypothèse selon laquelle chez certains primates, des
comportements agressifs des individus locaux qui ont pour but d' éviter le contact
avec les immigrants, pourraient s' expliquer par le risque parasitaire.
LE PARASITISME FAVORISANT
LA COLONISATION
Les nouveaux parasites
Ce phénomène est rencontré lorsque le « choc d' hôtes » est favorable aux
immigrants, par exemple lorsqu'ils hébergent un parasite auquel les espèces
résidentes sont sensibles. Il existe des exemples spectaculaires d' extinction
provoqués par l'introduction de nouveaux parasites par, ou avec, les espèces
immigrantes. Ainsi l ' essentiel des espèces endémiques de la famille des Drépani­
didés des îles Hawaii a disparu à la suite de l' introduction pratiquement simultanée
198
de nouvelles espèces d' Oiseaux, du pathogène Plasmodium relictum capistranoae
et de son vecteur, le moustique Culex quinquefasciatus. L' aire de distribution de
l' avifaune endémique s ' est alors réduite aux zones d' altitude où le vecteur est
rarement présent (Warner, 1 968 ; Dobson & Hudson, 1 986). L' adaptation progres­
sive du vecteur aux zones d' altitude compromet l' avenir des dernières espèces
endémiques (Blondel, 1 995).
A mp lification démographique du parasite local au travers de l 'espèce
immigrante
Settle & Wilson ( 1 990) ont rapporté un exemple original de colonisation chez
un Homoptère favorisée par un parasitoïde. Initialement (i. e. en allopatrie) les
deux Homoptères Erythroneura variabilis et E. elegantula sont parasités par
l ' Hyménoptère Anagrus epos. Cependant, les filtres de rencontre entre le parasi­
toïde et les deux Homoptères sont différents. E. variabilis dépose ses œufs plus
profondément dans le parenchyme foliaire que E. elegantula, et est de ce fait
moins susceptible au parasitisme. Lorsque E. variabilis est arrivé dans l' habitat de
E. elegantula, la différence de susceptibilité a donné un avantage à l' immigrant
E. variabilis et sa démographie s ' est immédiatement accrue. Même siE. variabilis
est moins touché par A. epos, 1' augmentation de la population de E. variabilis a
influencé positivement celle du parasitoïde. Ce phénomène, couplé à la plus grande
vulnérabilité de l ' Homoptère résident, a contribué secondairement au déclin de sa
population.
Maintien de la colonisation
Si les parasites peuvent favoriser la colonisation de nouveaux espaces par
leurs hôtes, ils peuvent également contribuer à maintenir 1' occupation des
nouveaux secteurs colonisés par ces derniers. Dans l' exemple d' Anderson ( 1 972),
le Nématode Protostrongylus tenuis a favorisé la colonisation de vastes espaces
par le Cerf de Virginie (tolérant au parasite), au détriment de plusieurs autres
espèces d' Ongulés plus sensibles à l' infection. Les tentatives de réintroduction des
espèces sensibles se sont avérées infructueuses tant que les habitats occupés par le
Cerf de Virginie demeuraient des zones d' endémie parasitaire (Priee, 1 980) .
PARASITISME ET COMMUNAUTÉ DE PRÉDATEURS : PERSPECTIVES
Dans de nombreux cycles parasitaires complexes qui s ' incorporent dans une
chaîne alimentaire hôte, il est démontré que les parasites modifient le phénotype de
leur hôte intermédiaire en augmentant le risque de prédation de ce dernier par
l' hôte définitif (phénomène de facilitation, voir Combes, 1 99 1 pour synthèse). Si
les exemples d ' un tel phénomène sont nombreux, on a cependant peu d'informa­
tions sur les conséquences écologiques de ces manipulations parasitaires dans les
écosystèmes. Cette méconnaissance est essentiellement due à un manque d' infor­
mations sur (i) la fréquence de ces parasites dans les écosystèmes, (ii) leur impact
démographique sur les populations hôtes et (iii) leur influence sur le comportement
des prédateurs. Les proies dont le comportement est modifié par les parasites sont
souvent plus visibles et/ou présentent des comportements de fuite moins rapides
1 99
-
pour les prédateurs. De ce fait, elles leur sont certainement accessibles à un
moindre coût de recherche et/ou de capture. Déterminer si les prédateurs devraient
éviter ou non ces proies parasitées, et ainsi bénéficier ou non des parasites, dépend
du coût associé à leur propre infestation. Plusieurs auteurs (Bailey, 1 975 ; Moore,
1 9 8 1 ; Freedman, 1990 ; Lafferty, 1 992) ont suggéré que les parasites manipula­
teurs de comportement (PMC) ne pouvaient pas être réellement pathogènes pour
les hôtes définitifs qui auraient, dans le cas contraire, développé plus ou moins
rapidement des comportements d'évitement des proies modifiées. Il est donc
possible d' envisager que dans le compromis entre coût à être parasité et bénéfice
d' une prédation plus facile, le bénéfice alimentaire soit supérieur au coût (Lafferty,
1 992 ; voir cependant Connors & Nickel, 1 99 1 et Wedekind & Milinski, 1 996).
De nombreux travaux ont montré que les prédateurs choisissaient les proies
les plus profitables (Connel, 1 9 6 1 ; Davies, 1 977 ; B arbault, 1 9 8 1 ; Blondel,
1 995), et qu' ils concentraient leur effort de chasse là où les proies étaient les plus
abondantes (Iwasa et al., 1 9 8 1 ; Brown & Morgan, 1 995), conformément aux
prédictions de l' optimal foraging (Werner & Mittelbach, 1 9 8 1 ; Stephens & Krebs,
1 986). Compte tenu de la fréquence potentiellement élevée des PMC dans les
écosystèmes (Bartoli, 1 974 ; Maillard, 1 976), et du bénéfice alimentaire qu' ils
peuvent procurer aux prédateurs, il pourrait exister une relation positive entre
densité/diversité des espèces prédatrices et la prévalence de certains PMC. Dans le
cas de M. papillorobustus, les travaux de Rebecq ( 1 964) montrent qu' au moins
19 espèces de Limicoles et 4 espèces de Laridés bénéficient des Amphipodes à
comportement modifié. Le parasitisme par M. papillorobustus pourrait donc agir
en augmentant le potentiel trophique des lagunes pour les prédateurs (en terme
d' accessibilité aux proies) sans représenter une menace véritable pour les
populations d' Amphipodes. Il n' existe pas à l' heure actuelle d' étude prenant en
considération l' ensemble des PMC et leurs conséquences sur l ' équilibre et
1 ' évolution des écosystèmes. Plus précisément, ces recherches permettraient de
savoir : (i) s ' il existe une relation entre le parasitisme et le taux d ' exploitation des
habitats par les prédateurs ; (ii) si une augmentation du potentiel trophique liée aux
PMC s ' accompagne d'un relâchement de la compétition interspécifique influen­
çant positivement la diversité locale (diversité alpha) en espèces prédatrices et (iii)
si la présence/absence de PMC influence la composition d 'un peuplement d 'un site
à l ' autre (et dans le temps) au sein d'un habitat homogène. Ces questions relatives
à la composante stochastique des assemblages d'espèces attirent un intérêt
croissant en écologie (Blondel, 1 995). En pratique, même s ' il existe souvent de
fortes variations de prévalence parasitaire entre sites, il est rare que les écologistes
prennent en considération le parasitisme dans la définition d' habitats homogènes.
Si les PMC influencent la densité/diversité des prédateurs, il est possible qu' une
partie de la stochasticité des assemblages d' espèces ne soit qu' apparente. D ' un
point de vue appliqué, les réponses à ces questions pourraient amener à prendre en
considération le parasitisme dans les programmes de conservation, par exemple au
travers d' une gestion compatible avec le maintien de différentes espèces impli­
quées en tant qu' hôte intermédiaire dans le cycle d ' un parasite jugé 'utile' .
RÉFLEXIONS ET CONCLUSION
Depuis les travaux pionniers de Park en 1 948, de nombreux exemples ont
illustré le rôle déterminant des parasites sur les processus qui régissent l' organi-
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200
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sation des communautés à une échelle locale, ou régionale, et sur des pas de temps
courts. Cependant, si certains mécanismes ont été identifiés, l' influence des
'arbitrages parasitaires ' sur l' organisation des peuplements reste largement à
explorer. Comprendre l ' influence du parasitisme dans la structure et l' organisation
des peuplements nécessite également que l ' on prenne en considération l' interdé­
pendance des différentes échelles spatiales. En effet, à la faveur du phénomène de
contagion, un événement local, telle une arrivée de migrants, peut en théorie avoir
des conséquences plus ou moins rapides à une échelle continentale. Certains
auteurs considèrent à ce titre que des extinctions massives d' espèces auraient pu
résulter des conséquences liées aux « chocs d' hôtes » (Priee et al. , 1 986 ; Combes,
1 995). Parallèlement, des parasites très pathogènes, qui affectent localement les
assemblages d'espèces, ne peuvent parfois se maintenir qu' à une échelle régionale
ou continentale (Priee et al., 1 988). Il existe aussi à ces échelles des exemples
suggérant que le parasitisme puisse déterminer les répartitions géographiques des
espèces hôtes (i. e. Wheatley, 1 980 ; Jaenike, 1 995). Sur des pas de temps plus
longs (échelles de temps historiques), le parasitisme a pu influencer les richesses
spécifiques en favorisant les phénomènes de spéciation chez les hôtes (Wheatley,
1 980) . Cette influence est très probable puisque les parasites sont capables
d' influencer les processus de sélection sexuelle qui sont potentiellement généra­
teurs de spéciation (Schluter & Priee, 1 993 ; Andersson, 1 994 ; B arraclough et al.,
1 995) .
E n conclusion, o n sous-estime très probablement l e rôle de l' arbitrage
parasitaire au cours de l' histoire des faunes. L' influence des parasites sur
l ' organisation des peuplements d ' espèces hôtes doit être analysée à toutes les
échelles spatiales et temporelles. La connaissance (in fine) de ces mécanismes
devrait constituer un point central de l' écologie et particulièrement en biologie de
la conservation. Quelles fonctions ou propriétés disparaîtraient dans l' écosystème
si certains parasites disparaissaient ? Quelles sont les conséquences du parasitisme
dans les situations insulaires continentales résultant de la fragmentation des
habitats ? Pour répondre à ces questions, de nouvelles recherches, si possibles
basées sur une démarche expérimentale, sont nécessaires.
REMERCIEMENTS
Les auteurs remercient vivement le Dr Jacques Blondel ainsi qu 'un lecteur
anonyme pour leurs judicieux conseils concernant une version antérieure de ce
manuscrit. Ce travail a été financé par le Ministère de l' environnement (Ecologie
et Gestion du Patrimoine Naturel) .
RÉ SUMÉ
De nombreuses études ont illustré le rôle déterminant des parasites sur les
processus qui régissent l ' organisation des peuplements. Dans cet article, nous
proposons une synthèse des principaux mécanismes par lesquels les parasites
influencent les assemblages d' espèces. Leurs rôles dans la compétition interspé­
cifique, la prédation et les processus de colonisation sont successivement abordés.
Afin d' apporter des éléments d' information sur le rôle que tiennent les parasites
-
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dans l' équilibre et l' évolution des écosystèmes, nous proposons des thèmes de
recherches à partir des interactions entre parasites manipulateurs du comportement
de leurs hôtes et la communauté des prédateurs.
SUMMARY
Numerous works have illustrated the main role of parasitism in the ecology
of host species. In this paper, we overview the maj or mechanisms by which
parasites influence the community structure of host species. Their roles in
interspecific competition, predation and colonization processes are envisaged
respectively. In order to bring new informations on the prominent role of parasites
in the evolution of ecos ystems, we propose fields of investigation from interactions
between debilitating parasites and predator communities.
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