Influence des saisons sur la biologie de la reproduction du

USTHB‐FBS‐4th International Congress of the Populations & Animal Communities “Dynamics & Biodiversity of the terrestrial & aquatic Ecosystems""CIPCA4"TAGHIT (Bechar) – ALGERIA, 19‐21 November, 2013 Influence des saisons sur la biologie de la reproduction du rat des sables
du Sud-ouest Algérien
Seasonal influence on the reproductive biology of the sand rats from the South west of Algeria
BOUBEKRI A. & GERNIGON T.
Université des Sciences et de la Technologie Houari Boumédiène, Faculté des Sciences Biologiques,
Laboratoire de Recherche sur les Zones Arides (USTHB-FSB-LRZA). El Alia BP 32, Bab-Ezzouar 16 111
Alger, Algérie
E-mail: [email protected]
Résumé
Les populations du rat des sables, Psammomys obesus (Cretszchmar 1928), vivant au sud ouest du Sahara
algérien, à la latitude de la région de Béni Abbès : 30°7-2°10, sont soumises à un climat aride. Ce climat
influence le mode de vie de ce gerbilidé de mœurs diurne, tant au niveau comportemental (terriers construits
sous les touffes de Chénopodiacées dont il se nourrit, sorties aux moments les plus cléments de la journée),
que sur sa fonction de reproduction, métabolique (adaptations hydrominérale). En effet, dans le biotope, les
naissances ne sont observées qu’entre novembre et mars ; le reste de l’année constitue la période
d’installation progressive du repos (avril, mai), du repos proprement dit (juin, juillet et août) puis de la
reprise (septembre, octobre) de l’activité génitale du mâle et de la femelle. Chez les mâles, les testicules sont
en spermatogenèse en automne, en hiver et au début du printemps; en été, des variations individuelles de
ralentissement à azoospermie sont observés. Chez les femelles, les cycles estriens se succèdent, les ovaires
présentent une folliculogenèse dynamique et les ovulations sont suivies par la formation de nombreux corps
jaunes ; sauf en été, où ont observe un anoestrus, un ralentissement de la folliculogenèse, une anovulation et
l’absence de corps jaunes. Ces états sont concomitants aux conditions climatiques ; en effet, le repos
saisonnier est ajusté à la période des hautes chaleurs (Températures moyennes minimales : 28,68°C±0,8,
températures moyennes maximales : 42,02°C±1,07) réduisant les sorties et à la moindre disponibilité de
nourriture (compétition spécifique) alors que les naissances sont ajustées aux conditions les plus favorables
à la survie des nouveaux nés. Le rat des sables présente un cycle saisonnier de reproduction adapté à son
biotope, ce qui contribue au maintien de la biodiversité naturelle fragile dans ces conditions.
Mots clés : Zones arides, rongeurs déserticoles, reproduction, adaptation
Abstract
Psammomys obesus (Cretszchmar 1928) populations live in the southwest of the Algerian Sahara at the
latitude of Beni Abbes area: 30° 10- 7° 2 and are subject to an arid climate. This climate influences the
lifestyle of this diurnal gerbil, both at the behavioral level (burrows built under the tufts of Chenopodiaceae
which it feeds, outputs to the more clement times of the day) than on its reproductive function, metabolic
(hydromineral adaptations). Indeed, in the biotope, births are observed from November to March, the
progressive installation of the resting period occur from April to May , the resting period lasts from June to
August and the recovery of the genital activity of male and female occurs from September to October. In the
males, the testis are in spermatogenesis in autumn, winter and early spring; in summer, individual variations
of slowdown were observed until azoospermia . In females, successive estrous cycles were observed, the
ovaries have a dynamic folliculogenesis and ovulations were followed by the formation of many corpora
lutea during autumn, winter and spring; in summer, we observed an anoestrus, a slowdown in
folliculogenesis, an anovulation and absence of corpora lutea. These statements are concurrent with climatic
447 USTHB‐FBS‐4th International Congress of the Populations & Animal Communities “Dynamics & Biodiversity of the terrestrial & aquatic Ecosystems""CIPCA4"TAGHIT (Bechar) – ALGERIA, 19‐21 November, 2013 conditions. In fact, the seasonal resting period is adjusted to high heat with average minimum temperature of
28.68 ± 0.8°C and mean maximum temperature of 42.02°C ± 1.07 , reducing output and lower food
availability (specific competition) while births are adjusted to the most favorable conditions for the survival
of newborns. The sand rats have a seasonal reproductive cycle adapted to its habitat, which contributes to
maintaining the fragile natural biodiversity in these conditions.
Keywords: Arid area, deserts rodents, reproductive function, adaptation
1. Introduction
Dans leur milieu naturel, la plupart des mammifères sauvages sont soumis aux variations des
facteurs de l’environnement; pour y faire face, des stratégies adaptatives ont été développées.
L’adaptation de la fonction de reproduction, s’exprime par l’ajustement des naissances à différentes
périodes de l’année. Les zones arides ou semi-arides sont caractérisées par de fortes contraintes
climatiques et trophiques liées à des températures ambiantes extrêmes, une faible humidité relative,
la rareté des précipitations, la précarité des ressources en eau et une forte compétitivité alimentaire.
Au Sahara, les périodes de reproduction observées dans la nature ont été rapportées chez de
nombreux rongeurs: les naissances du goundi Ctenodactylus gundi ont lieu de fin-février à fin-juin
en Algérie et de janvier à mars en Tunisie (GOUAT, 1985). Chez les Gerbillidés, les périodes de
reproduction sont spécifiques : la reproduction est nulle en hiver chez Meriones hurrianae
(PRAKACH, 1969) et Tatera indica (JAIN, 1970); une période de quiescence entre mai, juin et
juillet caractérise la reproduction saisonnière de Tatera indica cuveiri (GOVINDA, 1987).
Gerbillus gerbillus se reproduit de janvier à juin (KHAMMAR, 1987), Gerbillus henlevyi présente
deux périodes de reproduction, au printemps et tard en été (SHENBROT et al. 1994) alors que la
reproduction est limitée au printemps chez Meriones crassus (BELHOCINE et GERNIGON, 1994).
Psammomys obesus présente un cycle saisonnier de reproduction, les parturitions sont observées de
l’automne jusqu’au début du printemps, une absence de mise bas a été signalé dés le début juin et
aucune femelle en gestation n’a été récoltée en juin-juillet (AMIRAT et al., 1975 ; KHAMMAR,
1987). Le repos saisonnier peut affecter un seul ou les deux sexes d’une espèce et la fonction
gonadique est la cible principale du mécanisme de mise en repos. Chez le rat des sables, la
testostéronémie présent des fluctuations saisonnières avec des valeurs élevées en automne et en
hiver, une diminution pendant le printemps et une reprise pendant l’été (KHAMMAR, 1987). La
répercussion histologique et cytologique du repos saisonnier n’est observée qu’au début de l’été
(GERNIGON, 1991), la diminution du diamètre des tubes séminifères commence en mai et atteint
des valeurs minimales en juin-juillet. Dans ce travail, nous présenterons les variations saisonnières
de la fonction ovarienne au cours du cycle annuel du rat des sables femelle provenant directement
du biotope. Les résultats concernent les échantillons prélevés en automne et surtout en hivers,
saisons de pleines activité, ont fait l’objet de publications (BOUBEKRI, 2007 ; 2009) ; les résultats
observés au printemps et en été, période de régression puis de repos, seront décrit dans ce travail.
L’influence des saisons sur la fonction femelle sera présentée puis corrélée à celle du mâle dans la
discussion relativement aux données de KHAMMAR, 1987 et GERNIGON, 1992
2. Matériel et méthodes
L’animal:
Le rat des sables, Psammomys obesus (Cretzschmar, 1828) est un rongeur déserticole ; c’est le seule
gernillidea (famille des Gerbillidae (ALSTON, 1816)) de mœurs diurne vivant au Sahara
(PETTER, 1961). Végétarien strict, il se nourrit exclusivement de feuilles et de tiges de
Chénopodiacés (plantes riches en eau et en sels minéraux) (DALI et DALI, 1974). Les animaux
proviennent directement du biotope, précisément de la région de Béni-Abbès (30°7 Nord, 2°10
Ouest) au bord de l’oued Saoura au nord ouest du Sahara algérien. Les animaux ont été capturés
dans des pièges Sherman, à chaque saison de façon continue de 1994 à 1996, puis les captures ont
été limitées aux hivers (décembre) et aux étés (juin-juillet). Les animaux ont été transportés au
laboratoire de l’Unité de Recherche sur les Zones Aride de Béni-Abbès et maintenus dans les
448 USTHB‐FBS‐4th International Congress of the Populations & Animal Communities “Dynamics & Biodiversity of the terrestrial & aquatic Ecosystems""CIPCA4"TAGHIT (Bechar) – ALGERIA, 19‐21 November, 2013 conditions de température (du terrier: 25°C) et de photopériode correspondantes à la saison et ont
été nourris des plantes provenant directement du lieu de capture. Après détermination du sexe, les
mâles ont été séparés des femelles et ces dernières ont été isolées dans des cages individuelles.
Modalité de prélèvement
Les rats des sables considérés dans cette étude, sont les individus adultes: poids corporel spécifique
supérieur à 120g et sexuellement mature, pour les mâles : le scrotum contenant les testicules ; pour
les femelles, orifice vaginal ouvert (femelle cyclique) et ouvert mais obturé par une croute durant le
repos. Pour chaque femelle, les phases du cycle estrien, ont été déterminé par l’examen spécifiques
des frottis vaginaux (BOUBEKRI, 1998 ; BOUBEKRI (Ref. Maroc). Les animaux ont été sacrifiés
par décapitation (au moins N=3 femelles à chaque phase du cycle à chaque saison); le sang prélevé
a été centrifugé, le plasma récupéré et conservé au congélateur (- 20°). Les organes des appareils
reproducteurs ont été prélevés puis fixés ou congelés à -80° C.
Techniques: Les techniques de l’histologie usuelle ont été appliquées.
Analyse : Les lames histologiques ont été examinées au microscope photonique. Chaque saison sera
considérée comme référence pour la saison suivante. Les photographies ont été prises au photomicroscope Carl Zeiss (Germany).
3. Résultats
Les captures d’automnes (octobre-novembre), d’hiver (décembre-janvier) et de printemps (avrilmai) ont fourni des individus de tous âges : des nouveau-nés, mis bas par les femelles capturées en
état de gestation, des juvéniles mâles à petits scrotum et femelle à orifice vaginal fermé et de
nombreux adultes mâles et femelles sexuellement matures. En été, les femelles en gestation sont
absentes (estimé par palpation abdominale), cela a été confirmé après sacrifices.
Etat des ovaires du Psammomys obesus en automne en hivers et au printemps
Les frottis vaginaux réalisés au cours de ces saisons, présentent une succession régulière des œstrus.
Les ovaires examinés en automne (octobre-novembre) et en hiver (décembre-janvier) ont été déjà
décrits ; rappelons brièvement leurs caractéristiques histologiques et morphométriques. Le cycle
folliculaire évolue des follicules primordiaux, aux follicules préantraux puis lacunaires jusqu’aux
grands follicules antraux de diamètre moyen spécifique de 518 ± 257 µm. La présence de follicules
déhiscents et de corps jaunes cycliques, chez des femelles isolées expérimentalement, exprime une
polyovulation spontanée. Examiné au printemps : avril et mai, les ovaires prélevés en phase
préovulatoire sont similaires à ceux examinés en automne et en hiver, la folliculogenèse évolue de
façon active. En phase post ovulatoire, les corps jaunes sont encore observés.
Etat des ovaires du Psammomys obesus en été
En été, les cycles estriens sont interrompus, les femelles sont en anoestrus saisonnier. Dans les
ovaires, les différentes catégories folliculaires sont observées, De nombreux follicules sont en état
de dégénérescence ou d’atrésie. D’autres follicules sont structurellement intègres (confirmé par
l’étude ultra structurale au microscope électronique à transmission) et évolue jusqu’au stade grand
follicule autral. Sur le plan morphométrique, une diminution de la taille des follicules préantraux
est constatée. La taille moyenne des grands follicules antraux atteint 505 ± 457 m de diamètre.
Les follicules déhiscents et les corps jaunes sont absents. Les ovulations n’ont plus lieu. Le cycle
ovarien est interrompu. L’activité ovarienne correspondrait à un repos relatif plutôt qu’absolu.
Variations saisonnières
Dans les zones arides du sud ouest algérien, à la latitude de la région de Béni-Abbès, le climat est
de type désertique chaud. Les mois les plus froids sont décembre et janvier, la température moyenne
maximale atteint 18°C en janvier. Les précipitations sont épisodiques en automne et en hiver et
assurent sur le plan trophique, la disponibilité des chénopodiacées sur les bords et les lits d’oueds.
Les rats des sables, de mœurs diurnes, se déplacent de touffes en touffes aux heures les plus
chaudes de la journée. A cette latitude, chez les femelles, la folliculogenèse et la gamétogenèse
449 USTHB‐FBS‐4th International Congress of the Populations & Animal Communities “Dynamics & Biodiversity of the terrestrial & aquatic Ecosystems""CIPCA4"TAGHIT (Bechar) – ALGERIA, 19‐21 November, 2013 évoluent de façon cyclique et continue durant l’automne, l’hiver et le printemps aboutissant à de
nombreuses naissances; ces saisons constituent la période active de la fonction génitale femelle.
Pendant les mois d'été, la température peut atteindre 45°C, les mois le s plus chauds sont juillet et
aout et l’ensoleillement est maximal. L’animal réduit ses sorties aux heures les plus clémentes de la
journée (à l’aube et au crépuscule), et se nourrit de la touffe sous laquelle son terrier est creusé, ses
déplacements sont limités. En cette saison, la folliculofenèse est ralentie, la ganétogenèse est
interrompue et les naissances sont absentes ; cette saison constitue la période de repos de l’activité
génitale femelle. Chez le rat des sables, la fonction génitale femelle présente un cycle saisonnier, le
repos est ajusté à la période des hautes chaleurs, les naissances coïncidentes avec les conditions les
plus favorables à la survie des nouveaux nés.
4. Discussion
Variations saisonnières de la fonction de reproduction du rat des sables, Psammomys obesus.
Chez le rat des sables mâle, les travaux de KHAMMAR (1987) ont mis en évidence une régression
de l’activité endocrine testiculaire dés le début du printemps (mars-avril); la répercussion
histologique et cytologique n’est observée qu’au début de l’été, l’épithélium séminifère présente
soit un ralentissement de la spermiogenèse à l’origine d’une oligospermie, soit un arrêt de la
spermiogenèse à l’origine d’une azoospermie (GERNIGON, 1992) ; chez la femelle, les cycles
s’allongent fin juin, l’anoestrus saisonnier est net en juillet, la fonction ovarienne est limitée à la
folliculogenèse, l’activité lutéale n’a pas lieu, un ralentissement structuro-fonctionnel caractérise la
gonade. Chez le Rat des sables, la reproduction présente un cycle saisonnier marqué par un repos
estival ; les deux sexes sont impliqués (Tableau I).
Tableau I : Stratégie de reproduction du rat des sables Psammomys obesus dans son biotope naturel du sud
ouest algérien
Automne
Hiver
Printemps
Température Favorable assurée par le terrier
favorable
Hygrométrie Favorable élevée
favorable
Disponibilité alimentaire en fonction des conditions de pluviométrie
faible concurrence alimentaire dans les conditions favorables
raccourcissement
de la photopériode
photopériode courte
allongement de
la photopériode
Eté
Elevée / assurée par le terrier
assurée par le terrier
Rare végétation : concurrence
importante
photopériode longue
(effet gonado-inhibiteur)
Ecophysiologie Espèce déserticole, de mœurs solitaire, diurne, végétarien strict, terrier sous les touffes de
Chénopodiacea
Physiologie de la reproduction
Régression de l’activité Oligostermie, azoospermie
Mâle
endocrine testiculaire
Reprise de l’activité testiculaire
endocrine et exocrine
Spermatogenèse continue
Succession des cycles estriens
Interruption des cycles : Anœstrus
Femelle
Folliculogenèse active,
Anovulation
Ovulations spontanées
(folliculogenèse ralentie, arrêt de la
Nombreux corps jaunes
Gamétogenèse absence de corps
jaune)
Fonction ovarienne active
Fonction ovarienne mise en repos
Femelles gestantes : Nombreuses naissances
Absences de naissances
Stratégie
SAISONS DE REPRODUCTION
SAISON DE REPOS
Chez le Rat des sables, le repos est limité à une période relativement courte comparée à celle de
Meriones crassus vivant dans le même biotope et qui a lieu en été, en automne et en hiver,
(BELHOCINE et GERNIGON, 1994), la saison de reproduction est limitée au printemps alors
qu’elle est continue de l’automne, à l’hiver au printemps chez le Psammomys; les naissances se
répartissent sur plusieurs mois. De nombreuses espèces évoluent de la même façon : Les
campagnols Microtus arvalis et Evotomys glareolus présentent un cycle saisonnier avec un repos
total en hiver durant lequel les gonades mâles et femelles sont complètement atrophiées (DELOST,
450 USTHB‐FBS‐4th International Congress of the Populations & Animal Communities “Dynamics & Biodiversity of the terrestrial & aquatic Ecosystems""CIPCA4"TAGHIT (Bechar) – ALGERIA, 19‐21 November, 2013 1968). Chez l’écureuil, Sciurus vulgaris le repos se produit en été et en automne, la femelle en
activité sexuelle durant toute l’année ne présente qu’un ralentissement de juillet à novembre alors
que l’activité mâle est caractérisée par un repos complet d’août à novembre (DELOST, 1968). Le
même cas est observé chez les gerbillidés sahéliens Gerbillus nigeriae et Taterillus petteri; en effet,
la période de repos est caractérisée chez le mâle par la quiescence testiculaire et chez la femelle par
des cycles oestriens non gestatifs (SICARD et FUMINIER, 1994).
Le cycle reproducteur de certains rongeurs ne présente pas de repos complet mais seulement un
ralentissement de l’activité gonadique qui est plus ou moins marquée pour les deux sexes, c’est le
cas des campagnols Pitymus subterraneus, Microtus arvalis et Arvicola amphibius (DELOST,
1968). La reprise de l’activité reproductrice implique la transition de la phase de repos à la phase
d’activité. Chez le mâle, l’activité endocrine testiculaire démarre au début de l’été (juin-juillet)
(KHAMMAR et BRUDIEUX 1982, 1987), l’augmentation du diamètre des tubes séminifères et la
reprise de la spermiogenèse n’est observée qu’en septembre, en octobre les valeurs maximales sont
retrouvées (GERNIGON, 1992). Chez la femelle, cycles estriens se succèdent dès septembre
(BOUBEKRI, 1998). Une reprise synchrone a été signalée chez certains rongeurs, c’est le cas du
mâle et de la femelle des campagnols Microtus arvalis et Evotomys glareolus et muridé Apodemus
sylvaticus (DELOST, 1968); cependant, il est commun de retrouver des décalages entre la
maturation testiculaire et les premiers œstrus chez les rongeurs, c’est le cas des rats kangourous et
des souris à poche du désert nord américain, dont les mâles précèdent les femelles dans la reprise de
la reproduction (RANDALL, 1993). La reprise de l’activité reproductrice femelle étant relativement
synchrone avec celle du mâle, les mêmes facteurs de l’environnement pourraient déterminer la
réapparition des cycles estriens.
5. Conclusion
La fonction de reproduction du Rat des sables sauvage, reflète une adaptation écophysiologique:
l’absence de naissances au cours de l’été exprime un repos saisonnier de l’activité reproductrice de
l’espèce, ce caractère cyclique est lié à un ralentissement de l’activité génitale mâle et femelle.
L’arrêt des parturitions permet d’échapper aux conditions défavorables à la survie des nouveaux
nés.
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