Differenciation cytophysiologique regionale de F epithelium

/. Embryo/, exp. Morph. Vol. 46, pp. 21-35, 1978
Printed in Great Britain © Company of Biologists Limited 1978
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Differenciation cytophysiologique
regionale de F epithelium uropygien chez Fembryon
de canard Anas platyrhynchos
Par JACQUELINE BRIDE1
Laboratoire de Zoologie et Embryologie, ERA CNRS no. 229,
Faculte des Sciences, Place Mare'chal Leclerc, Besancon
SUMMARY
The uropygial gland (preen gland), an epidermal derivative, is a bilobed, lipid-secreting
gland located over the base of the tail of most birds.
In the duck embryo Anas platyrhynchos, the internal branching morphogenesis of preen
gland is set up at the 17th day of incubation. Each glandular lobe is made of numerous
epidermal columns each of which is terminated by a bulb or end-bud. The functional differentiation of the end-buds and the development of the cellular columns into collecting ducts
were investigated. The ductal epithelium, separated from the mesoderm by a continuous
basal lamina, is keratinized just as in normal embryonic avian epidermis. The features
which indicate glandular differentiation in the end-buds were described. Lipogenesis results
from progressive cellular differentiation characterized by proliferation and development of
smooth membranes. The direct ecto-mesodermal contacts, which were observed at the endbuds after the establishment of morphogenetic pattern and before the onset of glandular
secretory activity, suggest that a new interaction mechanism would be required to initiate
the functional differentiation.
INTRODUCTION
Pendant la formation de la glande uropygienne du Canard Anas platyrhynchosy
on peut distinguer plusieurs periodes: une phase de morphogenese pendant
laquelle la structure interne de la glande est mise en place (Fig. 1) et une phase
de differenciation cytologique de l'epiderme uropygien.
La morphogenese uropygienne precoce, c'est-a-dire la formation des invaginations, ainsi que la tubulogenese pendant laquelle les tubes uropygiens se
constituent a partir du bourgeonnement de la paroi epidermique des invaginations, ont ete decrites chez plusieurs types d'Oiseaux (Kossmann, 1871;
Pilliet, 1889; Orlandi, 1902; Lunghetti, 1906; Paris, 1913) et analysees experimentalement chez le Canard a l'aide de la microscopie photonique (Gomot>
1959) et electronique (Bride & Gomot, 1978). L'ensemble de ces travaux montre
que chaque lobe glandulaire, constitue de nombreux tubes ectodermiques
1
Adresse de Vauteur: Laboratoire de Zoologie et Embryologie, ERA CNRS no. 229,
Faculte des Sciences, Place Marechal Leclerc, 25042 Besancon Cedex, France.
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J. BRIDE
Fig. 1. Representation schematique du developpement morphogenetique de la
glande uropygienne d'embryon de Canard.
(a-c) Schema de coupes transversales de la zone uropygienne d'embryons de
10 (a), 11 (b), 12 jours (c) d'incubation. L'epiderme est represente en pointille. Les
fleches indiquent le sens des mouvements morphogenetiques pendant la formation
de l'invagination et de la lumiere principale (L) du lobe uropygien.
(d, e) Schema de coupes transversales de lobes uropygiens d'embryons de
13,5 jours (d) et de 15 jours (e) d'incubation passant par le mamelon (m). Les
bourgeons ectodermiques primaires (be I) se forment a partir de la paroi de la
lumiere (L) et se dichotomisent en donnant les bourgeons secondaires (be II).
(/) Schema representant la disposition des tubes primaires (t I), secondaires (t II),
tertiaires (t III) et des bourgeons terminaux. Les fleches indiquent la zone ou
apparaissent des contacts ecto-mesodermiques particuliers entre les cellules basales
des bourgeons terminaux et la gaine conjonctive (g) du lobe.
plusieurs fois dichotomises se deversant dans une cavite centrale, possede son
architecture definitive au 17e jour d'incubation chez l'embryon de Canard
Anas platyrhynchos (Fig. 1). A ce stade terminal de la morphogenese, les tubes
uropygiens sont termines par un renflement ou bourgeon terminal situe au
contact de la gaine conjonctive du lobe et forme de cellules ectodermiques qui
possedent encore les caracteres de cellules embryonnaires non differenciees.
Par contre, au niveau de la lumiere centrale du lobe, l'epiderme est deja en cours
de differenciation.
Ce travail est consacre a l'etude des differents types de differenciation que
subissent les cellules en fonction de la position occupee dans les bourgeons qui
se sont developpes a partir de la paroi de l'invagination epidermique initiale.
MATERIEL ET TECHNIQUES
Les glandes uropygiennes ont ete prelevees sur des embryons de Canard Anas
platyrhynchos de race Pekin incubes a 38 °C.
Differentiation cytophysiologique regionale de Vepithelium
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Techniques de microscopie electronique
Les lobes glandulaires sont sectionnes en fragments qui sont fixes pendant
1 a 3 h a la temperature de la salle par la glutaraldehyde a 2 % dans le tampon
cacodylate a 0,075 M (PO = 350 m-osmoles). La post-fixation se fait par le
tetroxyde d'osmium a 1 % dans le tampon cacodylate (PO = 370 m-osmoles)
pendant 1 h, apres rincage pendant 12 h a quelques jours dans le tampon
cacodylate 0 , 1 5 M additionne de NaCl 0 , 0 3 5 M (PO = 370 m-osmoles). L'inclusion a lieu dans Pepon (Luft, 1961) ou dans PERL (Spurr, 1969). Les coupes
semi-fines sont colorees par le bleu de toluidine (Trump, Smucker & Benditt,
1961). Les coupes ultrafines sont contrastees par Pacetate d'uranyle a 4 %
dans Palcool ethylique a 50° puis par le citrate de plomb (Reynolds, 1963).
RESULTATS
I. Evolution de la paroi e'pidermique du systeme evacuateur de la
secretion uropygienne
La cytodifferenciation debute dans la paroi de la cavite centrale ou lumiere
du lobe glandulaire a partir du 15e jour d'incubation pendant que les bourgeons
issus de cette paroi epidermique s'allongent et se dichotomisent en formant les
tubes uropygiens.
A la suite de Pallongement et de Pamincissement des cellules, la paroi de la
cavite centrale presente une structure caracteristique de Petape precedant la
keratinisation dont on observe ensuite les figures typiques (Fig. 2 a) semblables
a celles decrites dans Pepiderme de Poulet (Mottet & Jensen, 1968; Matoltsy,
1969). Les cellules basales palissadiques sont separees du tissu mesodermique,
dont les espaces intercellulaires se sont enrichis en fibres de collagene (Fig. 2b),
par une lame basale ininterrompue. Elles contiennent un gros noyau rond ou
ovale avec un ou deux nucleoles, un ergastoplasme developpe, des ribosomes et
polysomes abondants, un appareil de Golgi actif, des mitochondries nombreuses
et de grande taille, des gouttelettes de lipides dont le contenu est dense aux
electrons. La zone des cellules intermediaires est caracterisee par les granules
de keratohyaline groupes a la peripherie du cytoplasme ou ils forment un
lisere le long des membranes cellulaires. Dans cette zone, on observe Papparition
de gouttelettes de lipides ainsi que de nombreuses vesicules. Certaines proviennent du developpement du reticulum lisse, d'autres paraissent d'origine golgienne (Fig. 2a). Elles ont ete observees aussi pendant la differenciation de la
peau d'embryon de Poulet (Mottet & Jensen, 1968) ou elles sont associees a une
synthese de lipides importante. Les mitochondries degenerent et il est probable
qu'elles participent aussi a la formation des gouttelettes de lipides. Les cellules
cornees dont le centre est occupe par des lipides sont surmontees par les cellules
peridermiques dont la degenerescence est moins avancee. Ce phenomene est
caracteristique de la keratinisation de Pepiderme des Oiseaux (Wessells, 1961;
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Mottet & Jensen, 1968). La cytodifferenciation des tubes collecteurs commence
lorsque les dichotomisations successives des bourgeons ectodermiques sont
terminees. La lumiere des tubes apparait au centre des cordons cellulaires avant
le debut de leur cytodifferenciation. La lumiere resulte d'un phenomene d'autolyse partielle du cytoplasme. Les cellules ne sont pas detruites et plusieurs
observations de coupes transversales montrent que la lumiere se presente d'abord
sous la forme d'une cavite bordee de villosites occupant le centre d'une seuel
cellule (Fig. 2c). Pendant que la lumiere des tubes se creuse, les cellules ectodermiques basales se multiplient activement ce qui provoque repaississement de
la paroi et la compression des cellules qui deviennent minces et allongees. Dans
les couches superficielles bordant la lumiere apparaissent des granules peridermaux (Fig. 3d) qui augmentent de taille au cours de la keratinisation. Ces
structures en 'maille de filet' ont ete etudiees d'abord par Fell (1964) puis
decrites par Mottet & Jensen (1968) sous le nom de 'corpuscula cribriformia'
et par Parakkal & Matoltsy (1968) sous le nom de 'peridermal granules' dans
l'epiderme d'embryons de Poulet. Dans les cellules intermediaires on observe
des corps multigranulaires (Fig. 3e) transitoires disparaissant avant l'eclosion,
identiques a ceux decrits dans l'epiderme de poussin nouveau-ne et considered
comme l'equivallent des corps d'Odland de l'epiderme des Mammiferes
(Matoltsy, 1969). En effet la structure lamellaire des granules contenus dans
les corps multigranulaires est semblable a celle des corps d'Odland (Farbman,
1964; Matoltsy, 1966; Odland & Red, 1967; Wilgram & Weinstock, 1966).
La keratinisation de la paroi des tubes collecteurs est complete avant l'eclosion
et les couches superficielles commencent a se detacher des couches cornees et
sont eliminees dans la lumiere.
FIGURE 2
(a) Coupe montrant la keratinisation de la paroi de la lumiere principale d'une
glande uropygienne d'embryon de 23 jours d'incubation. (La couche de cellules
basales n'est pas montree.) Des grains de keratohyaline (k) apparaissent a la
peripherie des cellules des couches granulaires intermediaires. L'appareil de Golgi
(G) montre des vesicules dilatees dont revolution pourrait etre a l'origine de
certaines gouttelettes lipidiques (v). Les mitochondries (Mi) degenerent. P couches
peridermiques; CC, couches cornees; CG, couches granulaires; d, desmosome;
Li, lipides. x 22 500.
(b) Coupe transversale dans la paroi keratinisee d'un tube uropygien montrant
l'aspect des cellules basales et de l'interface ectomesodermique (embryon de 25 jours
d'incubation) Ib, lame basale; Co, collagene; Li, lipides. x 12600.
(c) Coupe transversale d'un tube uropygien avant le debut de la keratinisation dans
une glande d'embryon de 18 jours. La lumiere (L) occupe le centre d'une seule cellule
x 19500.
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II. Differentiation des bourgeons ectodermiques terminaux en tubes
secreteurs
A partir du 18e jour d'incubation, dans les bourgeons terminaux apparaissent
des cavites (Fig. 3 a) ou sont observes les restes de cellules completement lysees
(Fig. 3b). Simultanement a la destruction de cette population cellulaire, les
cellules basales, qui seules persistent, emettent a travers des interruptions de la
lame basale, des prolongements pseudopodiaux (Fig. 3 c) penetrant dans le
tissu mesodermique qui contient tres peu de fibres de collagene. Ces expansions
ectodermiques, qui ne sont pas entourees par une lame basale peuvent entrer
en contact avec les cellules mesenchymateuses de la gaine conjonctive du lobe
glandulaire selon differents processus (Bride, 1977), mais aucune jonction
specialisee n'a ete identifiee. Ces contacts intertissulaires directs disparaissent
des que les premiers signes de differentiation secretrice sont observes et les
deux tissus sont a nouveau separes par une lame basale continue. Les cavites
apparues au centre des bourgeons terminaux sont comblees progressivement
par des cellules provenant de la multiplication des cellules ectodermiques
basales. Bien que d'importants reseaux de microfilaments soient observes les
signes de keratinisation n'apparaissent pas. Au fur et a mesure de la differentiation cellulaire, l'ergastoplasme diminue tandis que le reticulum lisse augmente (Fig. 4c). Ses vesicules qui contiennent une substance fibrillaire sont
observees autour des gouttelettes lipidiques dont le contenu, dense aux electrons
dans les cellules peu differenciees, se modifie (Fig. 4d) et devient translucide
dans les cellules plus differenciees (Fig. 4g). Des vesicules semblables a celles
observees pendant la keratinisation de la paroi des tubes apparaissent (Fig. A a
et b) a partir de l'appareil de Golgi bien developpe. Les mitochondries perdent
leurs cretes (Fig. 4e) et semblent devenir des reservoirs de lipides. Immediate-
FIGURE 3
(a) Coupe dans un lobe glandulaire d'embryon de 18 jours. Les bourgeons terminaux
des tubes uropygiens (t) arrivant au contact de la gaine conjonctive du lobe (g) sont
creuses d'une cavite centrale. Les fleches localisent la zone representee dans la
figure c. x 460.
(Jb) Dans la cavite centrale d'un bourgeon terminal lesflechesmontrent les restes des
cellules lysees (embryon de 18 jours d'incubation). x 4680.
(c) Contact ecto-mesodermique au sommet d'un bourgeon terminal. Des prolongements epidermiques (pE) passent a travers la lame basale (Ib) et entrent en contact
avec les cellules mesodermiques (CM) (embryon de 18 jours d'incubation). E,
epiderme. x 19800.
(d) Coupe longitudinale d'un tube primaire (embryon de 20 jours d'incubation).
Des granules peridermaux apparaissent dans la deuxieme couche peridermique
(Pa) et de nombreux desmosomes (d) unissent les cellules allongees dans le sens de
la lumiere (L). L, lumiere du tube; Pu premiere couche peridermique. x 23400.
(e) Dans la paroi d'un tube primaire (embryon de 23 jours d'incubation) corps
multigranulaires (CMC) dont la structure lamellaire est identique a celle des corps
d'Odland de l'epiderme des Mammiferes. d, desmosome. x 68400.
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S$$!ih&fefh
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ment avant l'eclosion, les cellules local isees au centre du bourgeon glandulaire
sont arrivees au terme de leur differentiation. Le cytoplasme contient de nombreuses gouttelettes lipidiques volumineuses: certaines sont entourees d'un
reseau de reticulum lisse (Fig. 4/), les autres sont constitutes par les vesicules
d'origine golgienne (Fig. 4a, b) et par les mitochondries alterees. On observe
aussi des inclusions dont Failure myelinique indique une composition phospholipidique. Mais on peut les considerer egalement comme des corps residuels de
type lipofuchsine dont la presence suggere un processus de crinophagie. Des
lysosomes sont observes tout au long de la differenciation cellulaire et ils sont
particulierement nombreux au stade final de la differenciation (Fig. 4/). II est
probable qu'ils interviennent dans la destruction de la cellule qui libere les
lipides synthetises. Les cellules basales actives (ergastoplasme dilate, Golgi
developpe) contiennent encore des gouttelettes lipidiques denses aux electrons
et continuent a se diviser.
III. Zone de transition entre le tube collecteur et le tube glandulaire
Dans cette zone les cellules ne presentent pas la forme allongee et mince de
cellules keratinisees. Vers le centre du tube, les cellules sont remplies de vesicules
(signe de secretion), mais de nombreux faisceaux de tonofilaments sont presents
(signe de keratinisation). Dans la couche basale, l'ergastoplasme est dilate comme
dans les cellules basales du tube secreteur et les ribosomes libres sont nombreux.
Dans cette region, les gouttelettes de lipides peuvent etre liees d'une part a la
keratinisation (la keratinisation de l'epiderme d'Oiseau est accompagnee de
lipogenese caracteristique (Matoltsy, 1969; Freinkel, 1972)), d'autre part a la
FIGURE 4
DifFerenciation des cellules du bourgeon glandulaire terminal.
(a) Au 20e jour d'incubation, des vesicules a contenu heterogene apparaissent dans le
bourgeon terminal, x 23 400.
(b) La proximite de l'appareil de Golgi (G) permet de suggerer qu'il produit Ses vesicules heterogenes (v)) x 39000.
(c) Aspect du reticulum lisse dont les vesicules contiennent un materiel fibrillaire
(embryon de 23 jours d'incubation. x 27300.
(d) Localisation du reticulum lisse (re) a proximite des gouttelettes de lipides (Li)
dont le contenu dense aux electrons devient translucide (embryon de 23 jours
d'incubation). x 23400.
(e) Aspect des mitochondries en degenerescence dans une cellule dont la differenciation est avancee (embryon de 25 jours d'incubation). La fleche montre les restes
de cretes mitochondriales. x 23 400.
(/) Un reseau important de reticulum lisse entoure les gouttelettes lipidiques (Li).
On remarque la presence d'un lysosome (Ly) (embryon de 25 jours d'incubation).
x27300.
(g) Aspect de cellules observees dans la zone moyennement differenciee d'un tube
glandulaire au moment de l'eclosion. On observe plusieurs formes d'inclusions lipidiques: les gouttelettes rondes typiques (Li), les vesicules d'origine golgienne (v),
les mitochondries transformers (Mi), ou en cours de transformation, x 10500.
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EMB 46
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secretion uropygienne. II existe done entre le tube evacuateur et le tube secreteur
une zone de transition ou on observe une juxtaposition des structures de la
keratinisation et de la differenciation glandulaire.
DISCUSSION
L'etude de l'organogenese de la glande uropygienne de l'embryon de Canard
met en evidence une difference regionale dans la cytodifferenciation de l'epiderme
derive de la paroi des imaginations primitives, ainsi qu'une similitude avec la
glande sebacee des Mamrnif eres. Dans ces deux glandes tegumentaires, l'epiderme
des canaux collecteurs se keratinise tandis que dans la partie glandulaire, les
cellules non keratinisees synthetisent des lipides.
La differenciation de la paroi du systeme collecteur de la secretion uropygienne
s'effectue selon le modele classique de la keratinisation de l'epiderme d'Oiseau,
accompagnee par la production d'une quantite importante de lipides. Dans les
tubes uropygiens, la differenciation debute dans la partie proche de la cavite
centrale du lobe et on peut observer a differents niveaux les etapes successives
de la keratinisation. L'absence des granules peridermaux et des corps multigranulaires dans la paroi de la cavite centrale indique une particularite de
l'epiderme de cette zone. Au cours de la keratinisation, l'epiderme de la totalite
du systeme collecteur est separe du tissu mesodermique par une lame basale
ininterrompue bordee de cellules mesenchymateuses et d'abondantes fibres de
collagene.
Dans les bourgeons ectodermiques terminaux, la lyse des cellules centrales,
premier phenomene annoncant la differenciation glandulaire, peut etre compared a la'mort programmed' de certaines cellules aun stadeprecis dudeveloppement d'autres organes (Lockshin & Williams, 1965; Saunders & Fallon,
1966; Dorgan & Schultz, 1971). Des experiences de reassociation tissulaire
ont montre que ce processus depend, au cours de la fusion des cretes palatines,
d'une interaction epithelio-mesenchymateuse prealable (Pourtois, 1969; Tyler &
Koch, 1975). Dans le cas de la differenciation des bourgeons uropygiens, l'espace
provoque par la lyse cellulaire est comble par les cellules qui proviennent de la
multiplication ininterrompue de la couche basale et qui synthetisent des lipides
liberes de fac.on holocrine au centre du tube. Les processus mitotiques et
secretoires sont identiques a ceux observes dans la glande sebacee des Mammiferes (Ellis & Henrikson, 1963). Les organites impliques au cours de la lipidogenese dans la glande sebacee et dans d'autres organes sont observes egalement
au cours de la cytodifferenciation glandulaire uropygienne: le reticulum lisse
(Rogers, 1957; Palay, 1958; Siekewitz, 1963; Christensen, 1965; Brenner, 1966;
Christensen & Fawcett, 1966; Christensen & Gillim, 1969; Matoltsy, 1969;
Neaves, 1973; Wagner & Bord, 1975), l'appareil de Golgi (Hibbs, 1962; Ellis &
Henrikson, 1963; Matoltsy, 1969) et les mitochondries (Rogers, 1957; Kurosomi,
Kitamura & Kano, 1960; Kurosomi, 1961; Kemb, 1956; Afzelius, 1957;
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Pasteels, Castiaux & Vandermeerche, 1958tf, b; Ward, 1962; Toren, Menon,
Forchielli & Dorfman, 1964).
La mise en evidence, a partir d'un meme tissu epidermique, de la differenciation de deux types cellulaires organises regionalement en epithelium keratinise
d'une part et en tissu glandulaire d'autre part, conduit a considerer le probleme
du controle de la cytodifferenciation de l'epiderme uropygien.
La keratinisation, forme dominante de la differenciation epidermique, depend
d'une stimulation mesodermique continue (McLoughlin, 1968) au cours de
laquelle la lame basale intacte (Wessells, 1967) ainsi que le collagene (Jensen et
Mottet, 1970) jouent un role important. La keratinisation peut etre modulee
par des facteurs d'origine dermique (McLoughlin, 1961,1963) et selon Strauss &
Kligman (1958) son inhibition dans la partie secretrice de la glande sebacee
humaine est probablement le resultat d'influences dermiques car les cellules
secretrices de lipides sont capables de se keratiniser dans certains cas pathologiques. Dans la glande uropygienne, la complexity de la structure dichotomisee
des tubes ectodermiques n'a pas permis la realisation d'experiences de reassociations tissulaires semblables a celles de Cunha (1976) montrant que la
differenciation regionale de Pepithelium miillerien, pendant la morphogenese
de l'uterus et du vagin de la souris, depend d'une difference regionale des
proprietes inductrices du mesenchyme. Cependant il est possible que la variation
regionale de la structure du mesenchyme uropygien, caracterise le long des
futurs tubes collecteurs par une abondance de fibres de collagene et autour des
bourgeons terminaux proches de la gaine conjonctive du lobe, par la rarete de
ces elements, traduise une difference regionale des proprietes du mesoderme
uropygien. Simultanement, l'apparition de contacts ecto-mesodermiques directs
autour des bourgeons terminaux pourrait representer une variation regionale du
mecanisme d'interaction ecto-mesodermique. Des contacts similaires ont ete
decrits au cours du developpement des bourgeons dentaires (Pannese, 1962,
Slavkin & Bringas, 1976), du foie (Rifkind, Chui & Epler, 1969) et du poumon
de Souris (Bluemink, 1976), de la glande salivaire in vivo (Cutler & Chaudhry,
1973) et in vitro (Cutler, 1977), et pendant l'induction des tubes renaux (Lehtonen,
1975). Dans Fensemble de ces observations, ce type de contact intertissulaire est
en relation avec une croissance et une proliferation rapide de la population
epitheliale et parait associe a une differenciation cellulaire fonctionnelle plutot
qu'a un pbenomene morphogenetique. Au cours du developpement de la glande
salivaire en particulier, ces contacts intertissulaires directs sont transitoires
comme dans le cas de la glande uropygienne ou ils caracterisent aussi l'initiation
de la differenciation glandulaire fonctionnelle. Ils ne sont jamais observes au
cours de la periode morphogenetique pendant laquelle l'influence preponderante
de la matrice extracellulaire et de la lame basale ininterrompue a ete demontree
(Bride & Gomot, 1976; Gomot & Bride, 1976). Bien que certaines etudes
indiquent que les contacts epithelio-mesenchymateux directs sont essentiels a
l'induction des tubes renaux (Lehtonen, 1975) ou a la differenciation de la
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glande salivaire (Cutler, 1977), le role de ces contacts particuliers au cours des
interactions tissulaires n'est pas connu avec precision et plusieurs hypotheses
peuvent etre considerees.
D'une part, si la differentiation est induite par le transfert de grosses molecules,
comme le suggerent les experiences classiques de reassociations tissulaires
a travers un filtre (Grobstein, 1957), cette specialisation morphologique peut
faciliter une telle interaction en eliminant la diffusion a travers la lame basale.
D'autre part, il est possible que les contacts intercellulaires directs entre les
tissus etablissent un passage de l'lnformation directement de cellule a cellule.
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