La diversification des insectes phytophages :

La diversification des insectes
phytophages :
Figure © Condamine et al (2012)
Scénarios macroévolutifs
Mémoire Bibliographique
par Pierre ARNAL
sous la direction de
Emmanuelle JOUSSELIN (CR INRA)
et Andrea SANCHER MESEGUER (Postdoc INRA)
Année 2015-16
Master 2 BEE-Darwin
Introduction
Les insectes phytophages sont très diversifiés : ils constituent plus du quart des espèces
terrestres décrites (Strong et al. 1984). Pour comprendre l’étonnante diversité du monde
vivant, il semble donc pertinent d’étudier ces organismes. Face à ce constat, de nombreux
auteurs ont suggéré que l’évolution vers la phytophagie était un moteur important de la
diversification des insectes (voir Southwood 1973) et des études ont d’ailleurs comparé la
diversité de clades phytophages avec celle de leurs clades frères, non phytophages et ont en
effet montré que les premiers étaient plus riches en espèces (Mitter et al. 1988 ; Wiens et al.
2015). Mais quels sont les mécanismes sous-jacents à cette accélération de la diversification
chez les phytophages ? Plusieurs caractéristiques des plantes font que la phytophagie a pu
favoriser la diversification de ces insectes : (i) les plantes terrestres constituent une ressource
très abondante (Strong et al. 1984 , Marvaldi et al. 2002), (ii) fragmentée (Bush, 1975) et (iii)
très diverse (Mitter et Brooks 1983). Cette grande diversité se traduit par l’existence de niches
écologiques très différentes sur lesquelles les phytophages vont pouvoir se diversifier. Ce
facteur est d’autant plus important qu’un insecte phytophage ne peut se nourrir que sur une
gamme restreinte de plantes. Effectivement, les défenses chimiques des plantes sont un
facteur sélectif important qui entraine une spécialisation. De plus un insecte phytophage se
nourrit très souvent sur des plantes apparentées (Jaenike 1990 ; Joshi et Thompson 1995).
Mais cette spécialisation alimentaire peut aussi s’interpréter comme un témoignage d’un
certain conservatisme de niche (Futuyma et Mitter 1996 ; Janz et Nylin 1998) et donc
suggérer que la spécialisation vis-à-vis de certaines espèces de plantes constitue une
contrainte évolutive qui freine la diversification des insectes (Mitter et al. 1991). Comprendre
la diversification des insectes phytophages nécessite donc d’intégrer la spécialisation vis-à-vis
des plantes hôtes dans les scénarios évolutifs.
Lors de cette synthèse nous présenterons divers scénarios macroévolutifs [I]dans lesquels
l’adaptation et la spécialisation aux plantes jouent un rôle majeur dans la diversification des
insectes phytophages puis [II] des scénarios qui se penchés sur d’autres facteurs et considèrent
notamment l’influence du climat comme fondamentale.
I] Le changement d’hôte comme moteur de la diversification
1) Le changement d’hôte : nouvelle zone adaptative
1
Même si l’idée que les insectes et les plantes aient pu évoluer ensemble est ancienne (voir
Dethier 1941), la publication d’Ehrlich et Raven (1964) a été le véritable point de départ des
recherches portant sur la diversification des insectes phytophages en réponse aux pressions de
sélection exercées par leurs plantes hôtes. Simpson (1953), qui postulait que l’entrée dans une
nouvelle zone adaptative est suivie
d’une
diversification
rapide,
a
probablement inspiré ces derniers. Selon
Ehrlich et Raven (1964), la « courses
aux armements » entre les défenses antiherbivores des végétaux (principalement
des
composés
chimiques)
et
les
contournements de celles-ci par les
Figure 1 : Modèle « escape and radiate ». A T0, trois espèces d’insectes
phytophages (A0, B0 et C0) sont présents sur trois espèces de plantes de la
même famille (carrés) alors que d’autres espèces de plantes d’une autre
famille (pentagones) ne sont pas occupées. A T1, une partie des populations
de l’espèce B0 colonise une plante d’une nouvelle famille et forme l’espèce
B1. A T2, la lignée B1 colonise trois nouvelles plantes de la famille
« pentagone » et, en se spécialisant sur ces trois espèces de plantes, les
populations issues de B1 forment trois nouvelles espèces d’insectes.
larves de papillons est le principal
moteur
de
la
diversification
des
Lépidoptères. Ils estiment que quand
certains
individus
parviennent
à
coloniser une espèce de plante dont les
défenses
chimiques
sont
assez
différentes de la plante hôte des populations dont ils sont issus, cela ouvrirait une nouvelle
zone adaptative (voir Fig. 1). La capture d’une nouvelle lignée de plantes permettrait ainsi la
diversification rapide des insectes sur les niches écologiques offertes par les espèces végétales
de cette lignée. Ce modèle sera plus tard nommé « escape and radiate ».
La théorie d’Ehrlich est Raven (1964) est encore d’actualité et de nombreuses études
cherchent à en vérifier les prédictions. Ainsi, Marvaldi et al. (2002) ont mis en évidence que
les nombreux changements d’hôtes des Gymnospermes vers des Angiospermes étaient
associés à des accélérations des taux de diversification chez les charançons (Coleoptera :
Curculionoideae). Plus récemment, ce sont Winkler et al. (2009) qui ont montré un patron
« escape and radiate » chez les mouches du genre Phytomyza (Diptera : Agromyzidae). Ils ont
en effet mis en évidence des taux de diversification significativement plus élevés chez les
lignées qui avaient effectué changement de plante hôte dans ce genre de Diptères phytophage.
Si le scénario d’Ehrlich et Raven (1964) a fortement inspiré les études sur l’évolution des
associations plantes-insectes, il a également été revisité et nuancé. Plusieurs études ont
2
souligné que ce scénario ne signifiait pas que qu’il y avait un phénomène de cospéciation1
entre les insectes et leurs plantes hôtes (Janz et Nylin 1998 ; Gomez-Zurita et al. 2007), mais
simplement qu’il permettait d’expliquer pourquoi les espèces d’insectes apparentées se
nourrissaient d’espèces de plantes apparentées (Janz 2011). De plus, l’étude d’Ehrlich et
Raven (1964) ne discutait pas explicitement du rôle de l’évolution de la gamme d’hôtes. Les
scénarios élaborés à partir de cette étude intègrent beaucoup plus clairement l’évolution de la
spécialisation vis-à-vis des plantes hôtes dans l’histoire macroévolutive des insectes.
2) Le rôle central de la spécialisation vis-à-vis des plantes hôtes
La spécialisation des insectes phytophages, est souvent définie par rapport au nombre de leurs
plantes hôtes. On dit d’un insecte qui est capable de se nourrir de plusieurs espèces de plantes
qu’il est généraliste (e.g. le bombyx disparate, voir Barbosa 1978) alors qu’un insecte dit
spécialiste est présent sur quelques plantes apparentées (e.g. les Coléoptères du genre
Bruchidus sur les Fabaceae, voir Johnson 1981). Parce qu’il peut en résulter la formation de
races (Bush 1975) ou un isolement géographique entre les populations (Peterson et Denno
1998), la spécialisation est un processus très important dans la spéciation des insectes
phytophages (Forister et al. 2012).
A. L’hypothèse d’oscillations
L’évolution de la gamme d’hôtes a
justement un rôle central dans le modèle
des
oscillations
(« oscillations
hypothesis ») de Janz et al. (2006 ; voir
également Janz and Nylin 2008). Ils
estiment que lors de l’évolution d’une
lignée de phytophages, il y a une
évolution
succession
d’espèces Figure 2 : Modèle « oscillations ». A T0, une espèce d’insecte phytophage
spécialiste (A0) ne se nourrit que de plantes oranges. A T1, Elle devient
généralistes et spécialistes. Ainsi, dans généraliste et capable de se nourrir sur des plantes blues, jaunes et vertes. A
2, les lignées présentes sur les plantes de différentes couleurs (A 0, A1, A2)
leur modèle, la gamme de plantes hôtes T
divergent et il en résulte quatre espèces spécialistes.
connait des oscillations au cours de
l’évolution des lignées d’insectes phytophages : les ancêtres spécialistes laissent place à des
1
La cospéciation, terme défini par Brooks (1979), est la spéciation simultanée de deux lignées engagées dans
une interaction interspécifique. Il en résulte deux phylogénies congruentes.
3
espèces généralistes qui eux même vont donner naissance à des populations qui vont s’adapter
et se spécialiser sur certaines espèces de plantes et donc former de nouvelles espèces
spécialistes (voir Fig. 2). Cette théorie prédit donc : (i) que les espèces spécialistes
(nombreuses) dérivent d’espèces généralistes (peu nombreuses) et (ii) que les lignées
d’insectes qui ont connu de nombreuses transitions évolutives dans leur régime alimentaire
sont plus diversifiées que les autres.
Nylin et Janz (2009) ont ensuite suggéré que la plasticité phénotypique permettait aux
spécialistes de coloniser d’autres plantes et donc de se généraliser. Ils se sont notamment
appuyés sur la théorie de Westeberhard (1989, 2003) qui stipule que un changement évolutif
d’un trait passe par (i) une phase d’accommodation phénotypique, sans changement
génétique, puis (ii) par une phase d’accommodation génétique.
B. Les chaises musicales
Récemment, Hardy et Otto (2014) ont suggéré que les insectes phytophages spécialistes
pouvaient se diversifier sans passer par un stade généraliste, donc sans que l’on constate des
oscillations dans la largeur de leur régime alimentaire dans leur histoire évolutive. Suivant un
modèle qu’ils ont qualifié de « chaises musicales », les espèces spécialistes peuvent
continuellement former de nouvelles espèces en changeant de plante hôte (voir Fig. 3). Ils ont
notamment montré que les papillons
généralistes
avaient
un
taux
de
diversification plus faibles que les
spécialistes et ont attribué cela à la
grande plasticité
des généralistes qui
leur permettait d’intégrer de nombreuses
plantes dans leur régime et limiterait
donc l’isolement reproducteur entre les Figure 3 :Modèle « des chaises musicales ». A T0, une espèce d’insecte
phytophage spécialiste (A0) ne se nourrit que de plantes « carrées ». A T1,
populations, et donc la spéciation.
des individus de cette espèce changent d’hôtes et forment une nouvelle
espèce, A1, tout en restant spécialiste. A T2, le même processus se répète vers
Cependant, cette apparente conservation les plantes « rondes ».
de la spécialisation pourrait cacher un
passage bref par un stage généraliste comme le suggèrent Armbruster et al. (2013 ; voir
également Nylin et Janz, 2009) dans leur étude sur les pollinisateurs des Euphorbiaceae du
genre Dalechampia. Une reconstruction des syndromes de pollinisation sur la phylogénie de
4
ces plantes montrent qu’au cours de leur évolution, elles sont passées d’un stade spécialiste
(pollinisées par seulement quelques espèces d’abeilles) à généraliste (de nombreux
organismes se nourrissent de leur pollen) puis à nouveau par un stade spécialiste (seulement
les espèces utilisant la pollinisation vibratile). L’étude d’Armbruster et al. (2013), même si
elle s’intéresse à des pollinisateurs et non des insectes phytophages, vient conforter le modèle
des oscillations. Peut-être que l’hypothèse des chaises musicales est un artéfact qui est dû à un
manque de résolution dans la reconstruction de l’histoire de la spécialisation.
II] Le climat : moteur indirect et direct de la diversification des
phytophages
Face aux nombreuses publications s’intéressant au rôle de l’adaptation à la plante hôte, peu de
recherches se sont penchées sur
les autres causes de la diversification des insectes
phytophages. Le climat est certainement un facteur important pour expliquer des changements
dans les taux de diversification des insectes phytophages puisque celui-ci n’a cessé de changer
lors de l’histoire évolutive commune aux plantes et aux insectes phytophages.
1) L’influence indirecte du climat
En partant toujours de l’observation que ces insectes sont spécialisés vis-à-vis d’une ou de
quelques espèces de plantes et en considérant qu’un changement de plante hôte est un
évènement rare, Smith et al. (2011) ont suggéré que les insectes subissaient les changements
importants de la répartition géographique et de l’abondance de leur(s) plante(s) hôte(s). Ils
proposent ainsi que les modifications du climat, en influençant la répartition des planteshôtes, induisent une modification des répartitions des insectes phytophages. C’est ce qu’on
peut appeler le « host plant tracking ». Ce changement de répartition peut aboutir à la
fragmentation des populations et qui, à terme, peuvent se traduire par la divergence d’une
espèce initiale en deux espèces distinctes. Nous présenterons ici deux scénarios intégrant cette
idée et élaborés par Nyman et al. (2012) dans un article de synthèse portant sur le rôle
conjoint du climat et des plantes hôtes sur l’évolution des insectes phytophages.
A. L’hypothèse de la cospéciation diffuse
Bien que les températures globales au Cénozoïque aient connu une tendance à la baisse, le
climat au cours des 65 derniers millions d’années n’a pas été linéaire (Martin 2006) et ces
5
changements climatiques ont certainement eu un rôle considérable dans la diversification des
organismes.
Le modèle de la cospéciation diffuse
stipule que ces cycles de glaciation ont
pu fragmenter des populations pendant
une période de temps suffisante pour que
la divergence entre les différentes souspopulations soit assez importante pour
qu’il y ait spéciation (voir Fig. 4). Cette
divergence peut être due à la dérive mais
peut également être accélérée si les Figure 4 : A T0, une espèce d’insecte phytophage n’est composée que d’une
environnements des populations divisées espèce. A T1, un changement de climat (glaciation) divise la population
sont constitués de différentes plantes
hôtes qui ont favorisé l’adaptation locale
initiale. A T2, les sous-populations divergent. A T3, il y a un contact
secondaire car le climat s’est réchauffé. Cependant l’isolement reproducteur
des populations vertes et rouges est complet.
des populations d’insectes phytophages.
Ce scénario de spéciation induite par des changements climatiques est encore plus pertinent
lorsqu’il s’applique à une population d’insectes initialement généraliste. Comme nous l’avons
mentionné précédemment, les généralistes ont souvent une aire de distribution plus
importante que les spécialistes et donc la probabilité que cette aire soit fragmentée pendant
des fluctuations climatiques est plus importante. Les différentes populations crées par la
fragmentation n’auront certainement pas l’ensemble de la gamme de plantes hôtes de la
population initiale à leur disposition. On peut donc supposer que les populations fragmentées
vont se spécialiser sur les plantes présentes dans leur milieu. Cette spécialisation diminue
d’autant plus la possibilité de flux de gènes entre les populations lors d’un contact secondaire
permis par un retour à un climat ancestral. Les différents scénarios, ceux basés sur le climat et
ceux basés sur la spécialisation vis-à-vis de la plante hôte, ne sont donc pas nécessairement
indépendant et les combiner pourrait permettre de gagner en pouvoir explicatif.
B. La dépendance à l’abondance des ressources
Les cycles glaciaires ne sont pas les seules variations climatiques qui peuvent influencer la
diversification des organismes. Un changement global de température comme cela s’est
produit lors du cénozoïque, période lors de laquelle les insectes herbivores se sont
principalement diversifiés, peut aussi influencer les communautés de plantes. Les graminées
6
en sont un bon exemple : alors qu’elles n’étaient que très peu diversifiées jusqu’au début du
cénozoïque, la diversification des Poaceae a été favorisée par l’expansion latitudinale des
écosystèmes secs et du refroidissement global de l’ère tertiaire (Stromberg 2011). De la même
façon que cette expansion a pu permettre la diversification de mammifères herbivores
(Bouchenak-Khelladi et al. 2009), Pena et Wahlberg (2008) suggèrent qu’elle a pu favoriser
la radiation des papillons Satyrinae (Lepidoptera: Nymphalidae). Ils ont notamment remarqué
une concordance entre l’expansion des graminées et la période d’accélération des taux de
diversification des papillons, à l’Oligocène.
Selon Nyman et al. (2012), des changements climatiques de grande ampleur peuvent favoriser
certaines plantes hôtes et donc indirectement les phytophages qui leurs sont associés. Les
espèces de phytophages qui voient la zone de répartition de leur hôte augmenter profitent
notamment d’une baisse de la compétition. Les effectifs de ces espèces, préalablement limités
par la saturation écologique2, vont ainsi augmenter et leur probabilité d’extinction sera
moindre.
2) L’influence directe du climat
L’importance des processus d’adaptation vis-à-vis de la plante hôte ainsi que celui de
l’influence du « host-plant tracking » dans l’évolution des lignées d’insectes phytophages sont
indéniables mais ne doivent pas faire oublier que le climat peut, à lui seul, affecter
directement les populations d’insectes sans influencer la répartition de leurs plantes hôtes. En
effet, il est probable que les insectes phytophages n’aient pas forcément les mêmes tolérances
climatiques que leurs plantes hôtes.
Le climat peut donc avoir un rôle majeur dans la contraction ou l’élargissement de l’aire de
répartition des insectes phytophages. Ainsi on peut observer que leur aire de répartition n’est
pas forcément calquée sur celle de la ou des plante(s) hôte(s) : Vila et al. (2011) ont par
exemple mis en évidence que le climat très froid du détroit de Bering à la fin du Miocène était
un filtre à la dispersion des papillons du genre Polyommatus (Lepidoptera: Lycaenidae) alors
même que leur plantes hôtes étaient présente sur les continents asiatique et américain. Ils ont
donc suggéré que des facteurs climatiques étaient à l’origine de l’isolement reproducteur entre
les populations Néarctiques et Paléarctiques. En comparant des clades inféodés aux zones
tropicales et tempérés, Condamine et al. (2012) ont montré que le gradient altitudinal peut
2
Le nombre d’espèces et d’individus qui peuvent coexister sur une même ressource est limité. C’est la
saturation écologique.
7
avoir une influence sur la diversification des papillons. Même si ce patron peut être également
dû à une diversité végétale plus riche, il est fort probable que les températures tropicales
soient favorables au développement des populations d’insectes. Bien que l’étude de Kozak et
Wiens (2010) porte sur des salamandres, elle suggère justement que la richesse spécifique des
zones tropicales est due à des taux d’évolution de la niche climatique élevés.
En résumé, bien qu’il n’existe que peu d’études qui ont tenté de corréler des facteurs
climatiques à la répartition des insectes phytophages, l’évolution de la niche climatique est
susceptible d’avoir une influence sur la diversification des insectes phytophages comme c’est
le cas pour d’autres organismes.
III] Conclusion
La particularité des phytophages réside dans l’étroite relation qu’ils ont avec leur(s) plante(s)
hôte(s). Cette interaction a des conséquences importantes sur la diversification de ces insectes.
Le fait que des espèces d’insectes phytophages aient tendance à se nourrir sur des plantes
hôtes apparentées est un patron macroévolutif qui résulte probablement de processus
d’adaptation très forts des insectes vis-à-vis de leur(s) plante(s) hôte(s). Pourtant, des
changements d’hôtes sont toujours possibles et ceux-ci sont souvent présentés comme le
moteur de la diversification de ces insectes. L’importance de l’adaptation à de nouvelles
plantes hôtes ne doit cependant pas faire oublier d’autres facteurs
qui s’appliquent à
l’ensemble des insectes comme l’adaptation au climat ou la colonisation de nouveaux
écosystèmes. Discerner les poids relatifs de chacun de ces facteurs est un enjeu clé des
recherches futures sur la diversification des insectes phytophages tant le manque de consensus
est fort (voir Nyman et al. 2010 ainsi que Winkler et al. 2009)
Comprendre la diversité du monde vivant est toujours un champ de recherche très actif et les
insectes phytophages, de par leur écologie, leur abondance, et leur diversité, sont des modèles
idéaux pour étudier cette problématique. Cette diversité et cette abondance sont certainement
des moteurs de diversification pour les organismes qui les parasitent ou qui s’en nourrissent.
Les phytophages pourraient ainsi expliquer la diversification d’une très grande partie du
monde vivant et comprendre leur évolution c’est aussi comprendre les conséquences que
pourraient avoir leur potentielle extinction ou prolifération.
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