thèse MP Faucon pdf

Université Libre de Bruxelles
Faculté des Sciences
Ecole doctorale « Biodiversité, Ecologie, Evolution »
Laboratoire d’Ecologie végétale et Biogéochimie
Thèse
Présentée pour l’obtention du grade de
Docteur en Sciences
Par Michel-Pierre Faucon
Ecologie et biologie de la conservation des métallophytes.
Le cas de Crepidorhopalon perennis et C. tenuis
(Scrophulariaceae) des sols cupro-cobaltifères du Katanga
Directeur de thèse : Pierre Meerts
Codirecteur : Michel Ngongo Luhembwe
Défendue le 11 septembre 2009 devant le jury constitué de :
Farid Dahdouh-Guebas, Professeur, Université Libre de Bruxelles
Olivier Hardy, Chargé de recherche FNRS, Université Libre de Bruxelles
Jérôme Degreef, Chargé de recherche, Jardin Botanique National de Belgique
Henri Morvan, Professeur, Université d’Artois
Remerciements
Michel Ngongo Luhembwe, Professeur, Université de Lubumbashi
Pierre Meerts, Professeur, Université Libre de Bruxelles
1
Président
Secrétaire
Lecteur
Lecteur
Codirecteur
Directeur
Avant propos
Actuellement, l’impact de l’appauvrissement de la diversité biologique sur l’équilibre de la
planète n’est plus à démontrer. La gestion de la biodiversité est officiellement devenue une
préoccupation collective et mondiale pour limiter cette érosion. Face à cette situation, de
nombreux projets de conservation et de restauration de la biodiversité ont émergé
conjointement à l’essor des sciences de la conservation. Néanmoins, la biodiversité de
certaines régions du monde est peu gérée et peu étudiée, notamment les régions tropicales qui
rassemblent plus de 90 % des espèces de la planète.
Les risques d’extinction sont plus importants chez les espèces inféodées à des
conditions d’habitat très particulières, réalisées en peu d’endroits à la surface de la planète.
Les plantes à distribution écogéographique très étroite, liées à des conditions de sol très
spécifiques, sont appelées endémiques édaphiques. Relativement peu d’espèces ont développé
des phénomènes de tolérance à ces conditions environnementales extrêmes: les endémiques
édaphiques. Parmi ces espèces, certaines tolèrent de très fortes teneurs en métaux dans le sol,
elles sont appelées métallophytes absolues. Ces plantes, d’un grand intérêt scientifique, sont
particulièrement vulnérables à l’extinction. En effet, elles se développent dans des milieux
riches en ressources naturelles présentant un intérêt économique très élevé (métaux non
ferreux). L’exploitation de ces ressources entraîne inévitablement une dégradation ou même
une destruction totale de leurs habitats. Leur haut degré de spécialisation les rend pour la
plupart inaptes à coloniser d’autres habitats. Malgré leur spécificité écologique, leur rareté et
leur vulnérabilité, la biologie de la conservation de ces espèces est peu étudiée ; seule une
dizaine d’études ont été publiées à ce jour.
Au Katanga en République Démocratique du Congo, plus d’une centaine
d’affleurements de roches cupro-cobaltifères ou « collines de cuivre » uniques en leur genre à
la surface de la terre, isolés géographiquement et écologiquement, portent une végétation très
originale qui comprend plus de 600 espèces, dont 33 endémiques. En plus de leur intérêt
scientifique fondamental, des points de vue biogéographique, physiologique et évolutif, ces
plantes présentent des potentialités importantes d’un point de vue biotechnologique. En effet,
leur aptitude à tolérer des concentrations élevées en cuivre et en cobalt leur confère un intérêt
dans la « reverdurisation » des sols contaminés par ces métaux. En outre, certaines de ces
espèces, dites hyperaccumulatrices de métaux, pourraient être utilisées pour épurer les sols
contaminés. La flore des sites cupro-cobaltifères constitue donc pour la République
Démocratique du Congo (RDC) un patrimoine génétique à conserver et à valoriser. Pourtant
de nombreuses espèces sont menacées d’extinction par la destruction de leurs habitats
provoquée par l’extraction de minerais. A ce jour, la végétation de plus d’une dizaine de
collines a déjà été totalement détruite. La conservation et la restauration de la biodiversité des
habitats métallifères du Katanga sont une priorité urgente pour assurer le maintien de la
biodiversité de la province du Katanga.
Le présent travail porte sur la distribution, l’écologie, la biologie des populations et la
conservation des métallophytes du Katanga, avec un intérêt particulier pour un couple
d’espèces rares réputées hyperaccumulatrices de cuivre et de cobalt : Crepidorhopalon
perennis et C. tenuis (Scrophulariaceae). Nos objectifs consistaient à mettre en évidence les
particularités biologiques et écologiques de ces deux métallophytes du Katanga, à examiner la
valeur conservatoire de leurs habitats, ensuite à évaluer l’impact de l’activité anthropique sur
les populations et enfin à dégager une stratégie de conservation appropriée qui puisse être
étendue aux autres cuprophytes du Katanga.
Il nous a semblé utile de replacer d’abord le travail dans le contexte plus général de la
conservation des espèces rares. A cette fin, une introduction relativement extensive vise à :
i) présenter une synthèse des problématiques de recherche de la conservation de la
biodiversité afin de situer l’étude dans son contexte,
ii) apprécier les caractéristiques adaptatives remarquables de la flore des sites métallifères, sa
valeur biologique et sa diversité,
iii) exposer les connaissances disponibles sur les sites cuprifères du Katanga et de la flore qui
les compose afin d’identifier l’originalité de ce modèle d’étude.
Remerciements
"Au risque d’employer une métaphore un peu hasardeuse, une thèse m’apparaît comme un
écosystème en soi, dont la dynamique d’idées change au cours des années, influencées par de
nombreuses perturbations, parfois négatives quand elles sont trop intenses, mais aussi
formatrices car même la plus faible des perturbations stimule la régénération d’idées. Elle est
aussi très diversifiée en problématiques de recherche, en expériences, ce qui la rend forte face
aux catastrophes. Avec le temps, même s’il faut y apporter de plus en plus d’énergie, la thèse
devient de plus en plus stable jusqu’à un équilibre que je n’aurais jamais pensé atteindre
lorsque j’ai commencé à coloniser mon sujet. Néanmoins, la thèse n’est pas uniquement le
travail personnel du doctorant ; elle bénéficie des interactions établies avec les encadreurs, les
collègues, les proches et les diverses rencontres imprévues… Ainsi je me dois et j’ai le plaisir
de remercier…
…Pierre Meerts, pour avoir joué le rôle de symbionte pendant ces quatre années de thèse. Sa
passion pour la botanique et l’écologie, son investissement et son enthousiasme pour les
résultats de mes recherches et mes projets accomplis m’ont permis de réaliser cette thèse dans
les meilleures conditions possibles
…Michel Ngongo Luhembwe, qui m’a accueilli à la Faculté des Sciences Agronomiques de
Lubumbashi en m’offrant une niche vacante où j’ai trouvé mon optimum écologique. Sa
sagesse, son expérience et ses relations m’ont apporté un soutien considérable pour la
réalisation de cette thèse. En m’accordant sa confiance, j’ai pu m’intégrer au mieux au sein de
l’Université de Lubumbashi et assurer les enseignements de deux cours.
…Grégory Mahy qui a joué le rôle de stimulateur en tant que copromoteur « officieux » de
cette thèse. Sa réflexion, son énergie débordante, son ambition et sa soif de monter des projets
m’ont permis de trouver en lui un collaborateur idéal
…Les doctorants du PIC : Mylor Shutcha, François Chipeng, François Munyemba, Michel
Mpundu qui ont été des compagnons de route pendant toute cette thèse. « Aksanti sana »
…les partenaires du projet PIC : Nathalie Verbruggen, Marjolein Visser, Jean Lejoly, Jan
Bogaert, Gilles Colinet, Grégory Mahy qui m’ont apporté leur soutien et leur collaboration
…l’ONG Biodiversité Au Katanga (BAK) pour avoir porté un intérêt à mon travail et avoir
participé financièrement à nos projets
…les collègues, étudiants et personnels de la Faculté des Sciences Agronomiques de
l’Université de Lubumbashi, le duo Papa Armand et Maman Solange qui ont pris soin de moi,
accompagné, informé, conseillé... J’ai partagé avec vous des moments inoubliables : le bukari
à la ferme Kasapa, les enseignements, les sorties sur le terrain, l’apprentissage de la conduite
en moto…
…les institutions publiques congolaises (SESCAM, ANR, Division des Mines du Katanga,
Police des mines) qui m’ont accordé l’autorisation d’accès aux sites miniers suite à quelques
entretiens scéniques
…toutes les personnes que j’ai pu rencontrer au Katanga, qui m’ont accueilli chaleureusement
chez eux ou qui m’ont dépanné lorsque je me trouvais dans des situations difficiles… les
familles Shutcha, Ombaku, Mongoli, Panda, DeCallion
…Aricia, Arthur, Pacific, Ben, Eric, François qui ont réalisé sous mon encadrement leur
mémoire de fin d’étude dont certains résultats ont contribué à l’avancée de cette présente
thèse
… François Malaisse, Ingrid Parmentier, Fabienne Van Rossum dont leurs compétences et
expériences ont été réellement bénéfiques pour la publication de certains articles et pour la
réalisation de cette thèse
…Henri Morvan pour sa patience et son soutien au cours de mes trois premières années
d’étude universitaire. Sans son aide précieuse, je n’aurai jamais pu envisager de réaliser une
thèse de doctorat
…Claude Lefebvre et Pierre Saumitou-Laprade pour m’avoir initié à la recherche, j’ai eu un
réel plaisir d’effectuer mes premiers pas dans la recherche à vos côtés
…Thomas Drouet pour ses précieuses relectures et son soutien aux cours de cette thèse
…Papa Kisimba, le broussard invétéré, pour sa connaissance naturaliste très large du Katanga,
…L’ami Pietro Salis, pour son aide et ses compétences techniques qui m’ont permis de
réaliser mon expérience en culture in vitro
…les membres du Laboratoire et amis du Jardin Botanique Jean Massart pour leur sympathie
journalière et leur coup de main
…mes parents, pour leurs sacrifices, leur détermination à soutenir leurs enfants à réaliser des
études supérieures et pour avoir été les premiers à susciter mon intérêt pour les sciences
naturelles
…les personnes qui m’ont offert ma première flore et mes premiers livres de botanique, René,
Mr Yvain…
…Ma famille et amis belges, congolais, français et pas de calaisiens qui m’ont apporté leur
soutien moral
…Ma chère et tendre qui m’a en permanence soutenu au cours de cette dernière année de
thèse.
Sommaire
INTRODUCTION
1
1.
UNE BIODIVERSITE PLANETAIRE EN DECLIN
1
1.1. Qu’est ce que la biodiversité ?
1
1.2. Erosion de la biodiversité
1
1.2.1. Les extinctions naturelles
1
1.2.2. Les principales crises d’extinctions
3
1.2.3. Extinctions d’origine anthropique
4
1.3. Conservation de la biodiversité
5
1.3.1. Pourquoi conserver la biodiversité
5
1.3.2. Bilan des actions menées
7
1.3.3. La biologie de la conservation
8
Etablissement des statuts de conservation IUCN
9
Notion de l’espèce dans la conservation
9
Ecogéographie et structure des populations
10
Dynamique démographique
11
Diversité génétique
12
Biologie de la reproduction
12
1.3.4. L’importance des endémiques dans la conservation
13
1.3.5. Méthodes de Conservation de la biodiversité
13
2. TRESOR MINERAL ET BIODIVERSITE VEGETALE
2.1. La flore des sites métallifères
15
15
2.1.1. Définitions
15
2.1.2. L’originalité botanique des sites métallifères
16
2.2. Tolérance aux métaux lourds des végétaux supérieurs
19
2.2.1. Définition
19
2.2.2. Les grandes stratégies de tolérance aux métaux
20
2.2.3. Tolérance au cuivre et au cobalt
22
2.3. Endémisme et richesse floristique des sites métallifères
25
2.3.1. Endémisme édaphique
25
2.3.2. Endémisme et biais taxonomique
30
2.3.3. Une biodiversité menacée
31
2.4. Particularités de la biologie de la conservation des métallophytes
3. LE MODELE D’ETUDE : L’ARC CUPRIFERE KATANGAIS
32
33
3.1. Climat et phytogéographie
35
3.2. Géologie et géomorphologie
35
3.3. Flore-Végétation-habitats
37
4. LE MODELE CREPIDORHOPALON : ECOLOGIE ET DISTRIBUTION DE C. perennis (P.A.
Duvigneaud) Eb. Fisch. et C. tenuis (S. Moore) Fischer
39
5. OBJECTIFS DE L’ETUDE
41
CHAPITRE 1 : Hyperaccumulation ou accumulation du Cu et du Co ?
42
CHAPITRE 2 : Les facteurs édaphiques qui influencent l’absorption du Cu et du Co et la fitness de
Crepidorhopalon perennis and C. tenuis (Scrophulariaceae) au SC Afrique
52
CHAPITRE 3 : Tolérance et accumulation du Cu chez deux cuprophytes des sols cuprifères du Sud de
l’Afrique Centrale : Crepidorhopalon perennis et C. tenuis (Scrophulariaceae)
65
CHAPITRE 4 : Endémisme et valeur de conservation des cuprophytes du Katanga
83
CHAPITRE 5 : Certaines métallophytes rares bénéficient-elles des sols perturbés par l’activité minière ? Le cas
de Crepidorhopalon tenuis
110
CHAPITRE 6 : Conservation d’une cuprophyte en danger critique d’extinction : évaluation du risque
d’hybridation de Crepidorhopalon perennis avec sa congénère C. tenuis
136
DISCUSSION GENERALE ET PERSPECTIVES
155
1. VALEUR DE CONSERVATION DES HABITATS CUPRIFERES DU KATANGA
156
2. VALEUR DE CONSERVATION DES METALLOPHYTES
160
3. MENACES
165
4. STRATEGIES DE CONSERVATION
166
BIBLIOGRAPHIE
171
GLOSSAIRE
189
RESUME
191
ANNEXE 1 : Brochure du jardin botanique expérimental de la Faculté des Sciences Agronomiques de
l’Université de Lubumbashi
Introduction
1. Une biodiversité planétaire en déclin
1.1. Qu’est ce que la biodiversité ?
Le terme biodiversité, introduit dans le milieu des années 80, englobe la diversité à tous les
niveaux de l’organisation biologique : la diversité génétique, la diversité spécifique ou
taxonomique et la diversité d’écosystèmes (Wilson 1992 ; Dobson 1995 ; Eldredge 1998 ;
Gaston 2000). La diversité, « essence de la vie » (Frankel 1970) est, dans un contexte global,
essentielle à la survie des espèces et à leurs adaptations spécifiques aux environnements. Elle
joue un rôle fondamental dans les interactions biologiques, dans le fonctionnement des
écosystèmes, les grands équilibres de la planète (climat, cycles biogéochimiques…).
L’appréhension de la diversité biologique fait appel à de nombreuses disciplines telles
que l’écologie, la biologie évolutive, la géologie, la biogéographie, la biologie de la
conservation, la génétique, la systématique, l’éthnobiologie... L’intérêt de ce concept tient
notamment à son caractère mesurable au niveau de l’espèce du moins (nombres d’espèces sur
une surface donnée, fréquence, abondance des espèces, densité d’individus…) (Purvis &
Hector 2000 ; Gaston 2000). La biodiversité est au centre de beaucoup de problématiques
d’actualité en biologie des organismes : la relation entre la diversité taxonomique et le
fonctionnement des écosystèmes, l’étude de sa distribution, sa relation avec la productivité
des écosystèmes et des communautés, la relation entre la diversité génétique et la viabilité des
populations.
1.2. Erosion de la biodiversité
1.2.1. Extinctions naturelles
Depuis l’apparition de la vie sur Terre, de nouvelles espèces naissent continuellement tandis
que d’autres s’éteignent naturellement. Toute espèce a une durée de vie limitée qui a été
estimée chez les espèces fossiles à 5-10 millions d’années (hors des périodes de crise
d’extinction) (Eldredge 1998). Les espèces sont exposées naturellement à des menaces
1
d’extinction
aléatoires
d’origine
génétique,
environnementale
ou
démographique,
communément désignées « risques stochastiques d’extinction », en opposition aux menaces
déterministes découlant en partie des activités humaines. Les facteurs d’extinction
stochastiques sont imprévisibles et peuvent causer de grandes fluctuations de la taille des
populations. Leur influence s’exerce davantage chez les populations à faible effectif; plus
la population est petite, plus grande est la probabilité que ces événements mènent à
l’extinction. Le premier effet stochastique concerne la démographie des petites
populations, c’est-à-dire l’évolution et la composition de leurs effectifs. Les facteurs
d’extinction stochastiques démographiques provoquent une variation aléatoire du nombre de
naissances et de morts dans la population. A chaque génération, chaque individu possède une
probabilité de survivre et de se reproduire. Lorsque la population présente un faible effectif, la
probabilité que les individus meurent tous la même année n’est pas négligeable (Goodman
1987 ; Lande 1993 ; Holsinger 2000).
Le deuxième effet stochastique est d’ordre génétique. Chez une espèce diploïde à
reproduction sexuée, les gamètes qui participent effectivement à une conjugaison représentent
un échantillon aléatoire de la diversité génétique de la population. Par conséquent, il se peut
que certains allèles ne soient pas transmis aux descendants et s’éteignent au sein de la
population; d’autant plus si certains individus de la population ne se reproduisent pas. Ce
phénomène qui est appelé « dérive génétique » induit une érosion de la diversité génétique de
la population (Lande 1988 ; Frankham 2005). Dans une population modèle, de taille constante
au cours du temps, le taux auquel la variabilité génétique est perdue est inversement
proportionnel à la taille de cette population (Frankam 1996). Chez les populations présentant
un faible effectif, la dérive génétique aboutit donc à une baisse de la diversité génétique des
populations affectant ainsi leur potentiel évolutif et adaptatif (Frankham & Kingslover 2004).
De plus, chez les espèces présentant un système de reproduction autoincompatible, la dérive
génétique peut induire une réduction de la diversité allélique au locus d’incompatibilité
(Young et al. 2000). La réduction de la fréquence de pollen compatible limite la fécondation
et réduit le potentiel reproducteur de la population (De Mauro et al. 1993).
A l’échelle du gène, la dérive génétique conduit à l'augmentation ou la diminution de
la fréquence dans la population, de l'un de ses allèles qui peut correspondre
exceptionnellement à une mutation délétère (Frankham 2005). Dans le cas d’une
augmentation aléatoire de fréquence de l’allèle délétère, celui-ci peut se fixer dans la
population et ainsi affecter la valeur sélective moyenne (Frankham 2005). Ce phénomène
2
correspond au « fardeau génétique ». De même, la dépression de consanguinité qui est
associée plus particulièrement à la nature du système de reproduction de l’espèce, peut
affecter la valeur sélective moyenne de la population. L’autofécondation favorise
l’accumulation et l’expression de mutations délétères (Charlesworth & Charlesworth 1987).
Elle augmente la fréquence d’homozygotes au sein d’une population favorisant l’expression
d’allèles récessifs délétaires et diminuant ainsi la valeur sélective moyenne de la population
(Frankham et al. 2002).
Un troisième effet est lié à la stochasticité environnementale. Les facteurs
stochastiques environnementaux correspondent aux changements imprévisibles des facteurs
abiotiques ou biotiques (densité des compétiteurs, parasites ou prédateurs) causant à leur tour
des fluctuations aléatoires du taux de natalité et/ou de mortalité (Lande 1993 ; Foley 1994).
L’extinction d’une espèce peut engendrer la perte d’une autre espèce. Ce phénomène
de coextinction est présent particulièrement dans le cas d’une coévolution entre deux espèces
par exemple les associations symbiotiques, de parisitisme… (Pih Koh et al. 2004).
1.2.2. Principales « crises d’extinctions »
L’histoire de la vie sur Terre a été ponctuée par cinq crises majeures d’extinction. Entre 65 %
et 85 % des espèces animales marines se sont éteintes à l’Ordovicien (500 millions d’années –
Ma), au Dévonien (345 Ma), au Trias (180 Ma) et au Crétacé (65 Ma). Bien qu’elle ne soit
pas la plus massive en nombre d’extinctions, cette dernière reste la plus connue. En effet, elle
correspond à l’extinction des dinosaures, tant médiatisés. Quatre-vingt-quinze pour cent des
espèces ont disparu au Permien (250 Ma) correspondant à la crise la plus catastrophique de
tous les temps. Dans la mer, entre 85 et 96 % des espèces ont disparu (50 à 57 % des familles,
70 à 83% des genres); sur terre, on avançait jusqu’ici les chiffres de 70 à 77 % des familles de
vertébrés terrestres comme n’étant plus représentées après la crise (Lethier 1998).
Ces extinctions sont dues à des changements climatiques globaux dont l’origine reste
discutée: des événements volcaniques majeurs ou un impact météoritique ou voire à des
changements climatiques rapides…
3
1.2.3. Extinctions d’origine anthropique
Au cours des 65 derniers millions d’années, le taux d’extinction moyen a tourné autour d’une
extinction par an pour un million d’espèces (Eldredge 1998). Aujourd’hui, le taux
d’extinction observé serait 100 fois plus important et il continue d’augmenter (Dobson 1995 ;
IUCN 2004). Ceci laisse penser que nous vivons une sixième crise d’extinction (Leakey &
Lewin 1995), d’autant plus que l’on sait que l’extinction d’une espèce peut en entraîner
bien d’autres en cascade (Teyssèdre 2004). Selon l’UICN (2004), Union Internationale pour
la Conservation de la Nature, plus de 7.000 espèces animales et 9000 espèces végétales sont
menacées d'extinction, sans compter les espèces non décrites ou non encore évaluées. Quatre
ans plus tard, une nouvelle évaluation de l’érosion de la biodiversité mondiale a été réalisée,
elle indique qu’au moins 1141 espèces sur les 5487 mammifères de la planète sont menacées
d’extinction. Au moins 76 mammifères se sont éteints depuis l’an 1500 (UICN 2008). De
plus, le rapport du Millennium Ecosystem Assessment (2005), évoque la disparition de 12%
des oiseaux, 25% des mammifères et 32% des amphibiens d’ici à 2100. Et il ajoute que 20%
des récifs coralliens et 35% des superficies de mangroves ont récemment disparu. Selon une
estimation d’extinction des espèces, les deux tiers de l’ensemble des espèces vivant sur Terre
risquent de s’éteindre d’ici 100 ans simplement sous l’effet de la destruction de leurs habitats
(Raven 2002). Si l’on ajoute les récents travaux concernant l’extinction possible de 15% à
37% des espèces de la planète d’ici 2050 sous l’effet du réchauffement climatique (Thomas et
al. 2004), il est possible d’affirmer, même si ces études donnent encore lieu à des discussions,
que l’on se trouve dans une période d’extinction massive.
Aux débuts de l’agriculture, la population humaine représentait 5 millions d’individus,
de nos jours elle en compte 6 milliards 700 millions (http://www.populationmondiale.com/).
Cette expansion démographique a évidemment provoqué un impact négatif sur la biodiversité,
ne serait-ce que par l’augmentation de territoires anthropisés corrélée à la réduction de la
surface des habitats naturels (Balmford 1996 ; Eldredge 1998 ; Gaston 2005). En raison de la
nature exponentielle de la croissance démographique humaine, les effets de l’homme sur la
biodiversité sont récents : la moitié des extinctions connues depuis 1600 sont intervenues au
XXe siècle (Smith et al. 1993). On peut distinguer trois grands types de mécanismes d’érosion
de la biodiversité (Diamond 1984 ; Eldredge 1998) d’origine anthropique : la réduction et/ou
la dégradation des habitats (Cohen 1997 ; Laurance et al. 2002), la surexploitation d’espèces
(Clark 1973), les invasions d’espèces exotiques (Wilcowe et al. 1998) et les pollutions
4
(Eldredge 1998). En ce début de XXIe siècle, un quatrième facteur de perturbation a été mis
en évidence : le réchauffement climatique global de la planète, dû à l’émission massive de gaz
à effet de serre (Luterbacher et al. 2004 ; Thomas et al. 2004).
La destruction des habitats par la déforestation, l’agriculture, l’exploitation des
ressources minières et l’urbanisation constitue la cause principale de perte de la biodiversité
(Hughes et al. 1987 ; Wilson 1989 ; Brooks et al. 2002). La fragmentation des habitats
augmente le taux d’extinction locale par une réduction de la taille des populations, par une
augmentation de l’effet des menaces stochastiques et par une réduction de la diversité
génétique (Leach et al. 1996).
Les invasions biologiques sont désormais considérées comme la deuxième cause de
perte de biodiversité à l’échelle mondiale (Simberloff 2003). Les invasions biologiques
possèdent un impact négatif sur la diversité des communautés, elles provoquent une
diminution de la richesse spécifique (Levine et al. 2003) et homogénéisent des communautés
biologiques (McKinney 2004).
1.3. Conservation de la biodiversité
1.3.1. Pourquoi conserver la biodiversité
La biodiversité a un intérêt majeur pour l’homme (Eldredge 1998). Elle possède une valeur
d’usage directe et une valeur écologique. Elle est considérée comme un « service
écologique » (Scherr et al. 2004 ; Ehrlich & Wilson 1991 ; Costanza et al. 1997) améliorant
les conditions de vie (diversité d’aliments, de médicaments…) et assurant le bon
fonctionnement de la planète en maintenant l’équilibre des écosystèmes. En effet, une
diversité spécifique élevée procure à l’écosystème une capacité tampon face aux variations de
l’environnement physique et biologique, et par conséquent une certaine stabilité de son
fonctionnement. Au sein d’un écosystème, toutes les espèces ne répondent pas de la même
façon aux fluctuations de l’environnement, certaines seront plus résistantes que d’autres aux
perturbations environnementales (Yachi & Loreau 1999). En cas de perturbations, les diverses
fonctions de l’écosystème seraient en partie maintenues par des combinaisons d’espèces qui
différent, au moins en termes d’abondance. Au contraire, un écosystème pauvre en espèce
5
pourra difficilement se restructurer et fonctionner. Il existe vraisemblablement une relation
positive entre la richesse spécifique et la stabilité de l’écosystème ou, plus précisément, entre
la richesse spécifique et capacité de l’écosystème à amortir les perturbations. Ceci a été
démontré dans la prairie nord-américaine où la productivité primaire se maintient mieux en
cas de sécheresse dans les couverts diversifiés que dans les couverts pauvres en espèces
(Tilman & Downing 1994 ; Hector et al. 1999). De plus, une relation positive entre la
diversité spécifique et la production primaire a été démontrée (Tilman et al. 1996).
Cependant, cette relation positive n’est valable jusqu’à un certain seuil de la richesse
spécifique. La biodiversité est donc bien un facteur important de contrôle de la productivité
primaire, mais peut-être pas toute la biodiversité ? En effet, c’est la diversité de groupe
fonctionnel (groupe d’espèces ayant le même impact sur l’écosystème, les mêmes
caractéristiques écophysiologiques) qui semble réellement être corrélée à la productivité
primaire (Tilman 1997 ; Hector et al. 1999). D’autres facteurs écologiques pourraient
influencer la productivité primaire comme le nombre et la nature des interactions biologiques,
la structure spatiale des végétaux (plantes volubiles, diversité de taille…), la diversité et la
nature des modes d’occupation du sol par les racines (profondeur de l’enracinement). Ces
derniers pourraient être significativement plus corrélés à la productivité que la richesse
spécifique dans certains écosystèmes (écosystèmes primaires c'est-à-dire au dernier stade
successif). Néanmoins, ils ne remettent pas en question la relation positive entre la
biodiversité et la productivité.
Ensuite, elle est aussi économiquement très rentable puisqu’elle constitue une
ressource naturelle pour l’homme. 40 à 70 % des médicaments produits par l’industrie
pharmaceutique proviennent de substances naturelles (Kumar 2004). De plus, l’agriculture
puise dans la diversité de variétés d’espèces cultivées pour assurer un rendement et une
qualité élevée de la production agricole.
On peut lui attribuer aussi une valeur patrimoniale, esthétique ou même spirituelle.
6
1.3.2. Bilan des actions menées
La prise de conscience de la valeur que représente la biodiversité a amené en 1988 le
Programme des Nations Unies pour l’Environnement (PNUE) à explorer l’idée d’une
convention internationale sur la biodiversité. Un texte a été élaboré pour montrer la nécessité
de « partager les coûts et avantages entre les pays développés et ceux en voie de
développement » (Glowka et al. 1994). Il a abouti à une convention qui fut ouverte à la
signature au Sommet de Rio (juin 1992). 168 états ont signé cette convention sur la diversité
biologique (CBD, http://www.cbd.int/). Cet événement a marqué le début d’une mobilisation
internationale pour tenter de gérer les problèmes environnementaux considérés comme
planétaires par excellence. Le sommet mondial pour le développement durable à
Johannesburg en septembre 2002 recommandait une série de mesures pour réduire la pauvreté
et protéger l’environnement. Une journée internationale de la diversité biologique a été
proclamée (22 mai) et de nombreuses réunions seront organisées chaque année. Malgré cette
mobilisation internationale, l’érosion de la biodiversité s’aggrave. Plus particulièrement dans
les pays en voie de développement, les guerres qui désorganisent la gestion mise en place et
favorisent le braconnage, la mauvaise gouvernance, la surexploitation des ressources
naturelles accélérés par la surconsommation des habitants des pays développés entraînent une
accélération de l’érosion de la biodiversité (Redford & Richter 1999 ; Balmford et al. 2001 ;
Smith et al. 2003).
Actuellement, les efforts de conservation sont centralisés en partie dans les zones les
plus riches en biodiversité de la planète qui concentrent un nombre exceptionnel d’espèces
endémiques et qui subissent une importante destruction de leurs habitats d’origine. Elles sont
appelées « hotspots » (Myers et al. 2000) et sont localisées en Nouvelle Calédonie, aux îles du
Pacifique, en Amérique centrale, dans le bassin méditerranéen... Cependant, de nombreuses
espèces sont menacées d’extinction hors de ces périmètres, notamment en Afrique Centrale,
ou dans des habitats spécifiques comme les affleurements métallifères...
Toutefois, l’IUCN, International Union for Conservation of Nature qui constitue le
plus vaste réseau mondial pour la protection de l’environnement, aide le monde à trouver des
solutions aux défis de l’environnement et du développement les plus pressants. ONG fondée
en 1948, elle réunit actuellement 48 États, 114 agences gouvernementales, plus de 800 ONG
et plus de 10.000 experts et scientifiques de plus de 180 pays. Elle est à l’initiative d’un
ensemble de programmes de conservation de la biodiversité intégrant la gestion des
7
écosystèmes, le changement climatique global, l’éducation, la politique environnementale. Par
exemple, elle collabore avec des groupes d’entreprises exploitant des ressources naturelles
pour les sensibiliser et les aider à conserver ou restaurer la biodiversité des sites qu’elles
exploitent. Malheureusement, elle ne possède pas de pouvoir d’autorité et de contrôle sur les
états et les entreprises ; de nombreux pays et exploitants des ressources naturelles
n’appliquent pas les conventions promulguées (Smith et al. 2003).
De plus, elle a établi un statut de conservation des espèces à partir d’une estimation
du risque d’extinction de celles-ci, qu’elle publie dans la liste rouge. Cette liste sert de
référence dans le monde de la conservation, notamment auprès des gestionnaires (Rodrigues
et al. 2006 et références dans l’article). L’établissement du statut de conservation permet de
quantifier l’érosion de la biodiversité et ainsi donne un état de la dégradation de la
biodiversité, indispensable pour convaincre les décideurs politiques à appliquer un
programme de gestion et de conservation de la biodiversité (Possingham et al. 2002). Cette
classification du risque d’extinction des espèces a été révisée et améliorée au cours des
différentes versions de la liste rouge. Elle a été influencée par les résultats d’étude d’une
nouvelle science appliquée à la conservation de la biodiversité, la « Biologie de la
conservation ».
1.3.3. La biologie de la conservation
La biologie de la conservation a émergé en réponse au constat de l’accélération du taux
d’extinction des espèces sur le globe. Elle est souvent qualifiée de discipline de crise car elle a
pour objectif de remédier dans l’urgence à la situation dramatique du déclin de la biodiversité
(Heywood & Iriondo 2003). La biologie de la conservation se propose de croiser les apports
de disciplines variées (écologie, biogéographie, démographie, génétique, systématique,
biologie évolutive…) afin de comprendre, d’analyser et de prévenir le déclin de la
biodiversité (Soulé 1985 ; Pullin 2002). Par cette approche pluridisciplinaire ciblée, elle
représente une interface d’importance entre science et enjeux de société car il s’agit souvent
de trouver un juste milieu entre des perspectives socio-économiques et politiques et les
exigences biologiques des espèces (O’Connor et al. 2003 ; Miller 2005). Le but de l’étude de
la biologie de la conservation d’une espèce est d’établir son statut de conservation et de
définir une stratégie de conservation (Figure 1).
8
Figure 1 Les étapes pour évaluer et conserver les plantes menacées (d’après Pullin 2002)
Figure 2 Les 8 catégories IUCN dans lesquelles sont classées les espèces selon leur risque
d’extinction (IUCN Red List of Threatened species 2008 www.iucnredlist.org)
Les statuts de conservation IUCN
L’IUCN propose un système semi-quantitatif du risque et de la menace d’extinction des
taxons, structuré en 8 catégories (Figure 2) : éteint (EX), éteint à l’état sauvage (EW), en
danger critique d’extinction (CR), en danger (EN), vulnérable (VU), quasi menacé (NT),
préoccupation mineure (LC), données insuffisantes (DD) (IUCN, 2001). Ces catégories sont
structurées à partir des critères IUCN tels que la taille des populations, l’évolution de leurs
effectifs dans le temps, la répartition géographique actuelle des populations, une évaluation de
l’intensité de l’anthropisation. La première étape pour l’établissement du statut de
conservation d’une espèce est de compiler les connaissances disponibles dans la littérature sur
la taxonomie, la distribution, l’habitat de l’espèce. Néanmoins, cette étape nécessite un
complément d’étude sur la niche écologique, la démographie, le régime de reproduction de
l’espèce afin de mettre en évidence un éventuel état de menace (Figure 1). Les facteurs
responsables du déclin de l’espèce, peuvent être de natures diverses : écologique (prédation
des graines, herbivorie, faible abondance des pollinisateurs), génétique (fardeau de mutation,
dépression de consanguinité, dérive génique…) ou anthropique (destruction de l’habitat,
surexploitation des ressources naturelles, invasion biologique). Il s’agit d’identifier parmi
toutes les causes possibles, les facteurs qui compromettent la viabilité de la population (Soulé
1985).
Notion de l’espèce dans la conservation
De nombreuses définitions de l’espèce ont été proposées (Mayr 1942), phylogénétique
(Cracaft 1983), évolutive (Simpson 1961)... L’adoption de l’une ou l’autre définition n’est pas
anodine pour la conservation et peut conduire à des appéciations contradictoires des priorités
de conservation (Beltrame 2007). Par exemple, la richesse spécifique et l’endémisme sont
deux symboles représentatifs de la diversité biologique généralement pris en compte en
biologie de la conservation (Caldecott et al. 1996). La valeur de ces critères variera selon le
concept de l’espèce utilisé. Le nombre d’espèces recensées dans la liste rouge IUCN peut
varier selon le concept de l’espèce employé (Possingham et al. 2002 ; Balmford et al. 2003).
Par exemple, le concept phylogénétique augmentera considérablement le nombre d’espèces
sur base du caractère monophylétique de beaucoup de populations (Agapow et al. 2004). A
l’opposé, le concept évolutif diminuera le nombre d’espèces parce qu’il définit l’espèce
comme une lignée évolutive continue formée de populations ancestrales et de leurs
descendants, qui est distincte des autres lignées évolutives et qui a son propre destin (Simpson
9
1961). Même si le concept phylogénétique augmente le nombre d’espèces et apporte aux
méthodes l’utilisant des données critiquables, son application dans la conservation des
espèces reste intéressante. En effet, il permet de souligner des divergences entre les
populations. Une population ou une entité morphologique considérée comme une sous-espèce
représente potentiellement une espèce en cours de création ou une population présentant une
adaptation locale à un habitat spécifique. Dans ce cas, la valeur de conservation de la sousespèce (ou population divergente) serait aussi élevée que celle d’une espèce possédant des
caractéristiques écogéographiques identiques. Néanmoins, la délimitation d’une sous-espèce
devrait être mieux définie car si l’on pousse le principe à l’extrême, chaque population a un
chemin évolutif propre et peut être considérée comme une espèce ou une sous-espèce (Mace
2004).
Ecogéographie et structure des populations
Les risques d’extinction sont plus importants chez les espèces rares (Pimm et al. 1988 ;
Simberlof 1998 ; Purvis et al. 2000). Il est donc essentiel d’associer l’étude de la biologie des
espèces rares à la biologie de la conservation. Différents types de rareté ont été mis en
évidence sur base de critères écogéographiques et démographiques tels que la taille de l’aire
de répartition de l’espèce étudiée, l’amplitude de son habitat et la taille des populations qui la
composent (Figure 3). Sept formes de rareté ont été définies. Les principales formes de rareté
diffèrent selon les types d’espèces (ainsi que les zones géographiques) et donc selon le type de
menaces qui s’exercent sur les espèces rares (Rabinowitz et al. 1986 ; Lavergne 2004 ;
Lavergne et al. 2005). Une espèce ubiquiste mais rare parce qu’elle est localement, toujours
peu abondante sera plus sensible à la stochasticité démographique, et moins à la stochasticité
environnementale, qu’une espèce rare localement abondante mais présente en très peu de
localités.
10
Figure 3 Les sept formes de rareté proposées par Rabinowitz (1981). Elles ont été mises
en évidence sur base de critères écogéographiques et démographiques tels que la taille de
l’aire de répartition de l’espèce étudiée, l’amplitude de son habitat et la taille des populations
qui la composent (abondance locale)
La dégradation des habitats par l’homme est la principale cause de l’extinction des
espèces (Channell & Lomolino 2000). De nombreuses espèces présentent un type de rareté
associé à la spécificité de leur habitat telles que les endémiques édaphiques (Kruckeberg &
Rabinowitz 1985 ; Rajakaruna 2004). Même si certaines d’entre elles ont la capacité de
s’adapter à leur nouvel environnement anthropogène et ainsi assurer leur survie, cela n’est pas
le cas pour la plupart des espèces rares qui présentent souvent une faible plasticité écologique
(Lavergne 2004 ; Gomulkiewicz & Holt 1995). L’aire de répartition d’une espèce peut être
limitée par l’absence de milieux favorables mais aussi par sa faible aptitude à la dispersion ou
expliquée par son apparition relativement récente. Or lorsqu’il y a peu de milieux favorables,
les gènes conférant une moins grande aptitude à la dispersion sont sélectionnés (Olivieri et al.
1995 ; Ronce et al. 2000). En effet, lorsqu’une espèce est spécialisée (adaptée à un seul type
de milieux), elle devient généralement incapable de coloniser d’autres habitats (Colas et al.
1997), ce qui la rend d’autant plus vulnérable.
La biologie de la conservation d’une espèce endémique à un milieu spécifique inclut
donc l’analyse de la distribution des populations, de la niche écologique de l’espèce et de
l’impact de l’activité humaine (Dinsdale et al. 1997). L’étude écogéographique d’une espèce
doit comprendre l’évaluation de son aire de distribution (nombre total d’occurrences dans une
grille régulière de mailles d’une surface donnée) à partir des données bibliographiques et des
collections d’herbiers récoltés présentes dans les herbarium. Outre une information précieuse
sur la distribution actuelle des espèces, de nombreux modèles ont été ajustés pour prédire
l’aire de distribution potentielle et pour déterminer l’optimum écologique des espèces sur base
de leur distribution géographique et des données écologiques de leurs occurrences (Augustin
et al. 1996 ; Hirzel et al. 2001, 2002). A une échelle plus précise, des modèles de régressions
généralisées (GLM, Nelder & Wedderburn 1972; GAM, Hastie & Tibshirani 1990)
permettent d’estimer l’optimum écologique d’une espèce à partir de l’abondance de l’espèce
et des facteurs de l’habitat (par ex., Bio et al. 1998; Austin, 1999; Vetaas, 2002). L’analyse de
la variation des facteurs écologiques au sein de l’habitat en lien avec la fréquence,
l’abondance de l’espèce permet de mettre en évidence les exigences écologiques et le degré
de spécialisation de l’espèce considérée.
Dynamique démographique
La taille des populations est une composante centrale de la biologie de la conservation des
populations (cf. 1.2.1.). Elle est corrélée positivement avec la diversité génétique des
11
populations (Frankham 1996 ; Hartl & Clark 1997) et constitue un paramètre clef des
processus de microévolution et de la survie des populations (Meffe & Caroll 1997). Les
données de dynamique démographique intégrées dans un modèle basé sur la probabilité
d’extinction d’une population isolée permettent d’établir un diagnostic de viabilité des
populations (Soulé 1987 ; Shaffer 1981, 1990). De nombreux auteurs ont proposé une taille
viable des populations (par ex., Gilpin & Soulé 1986). Les populations de 10 à 50 individus
sont souvent considérées comme trop petites puisque les facteurs stochastiques
démographiques d’extinction sont intensifiés. De plus, elles entraînent une perte rapide de
diversité génétique et sont sujettes à l’extinction par une simple catastrophe naturelle. Les
populations de 1000 à 10000 individus sont de taille suffisante pour assurer une persistance à
long terme. La structure des populations joue également un rôle dans leur pérennité.
La viabilité des populations a été examinée grâce à la modélisation de la démographie
(par ex., Brastock & O’Connell 1988 ; Menges & Dolan 1998 ; Pfab & Witkowski 2000). Ces
modèles ont été utilisés pour prédire le risque d’extinction des populations en intégrant les
valeurs des facteurs stochastiques démographiques (par ex. la probabilité de survie des
individus) et déterministes (par ex. indice de fragmentation de l’habitat, surface détruite de
l’habitat…) (Canales et al. 1994 ; Enright et al. 1998 ; McCarthy et al. 2001).
La diversité génétique
La structure génétique correspond à la distribution de la variabilité génétique inter- et intrapopulationnelle. Elle fournit une information utile pour établir des mesures de
conservation dont l’objectif est de maintenir la diversité génétique au sein de l’espèce. La
variation influencée par le jeu de la sélection naturelle, constitue la base de l’adaptabilité des
populations : résistance face aux maladies, aux herbivores… (Solignac et al. 1995 ; Ayres &
Ryan 1997).
La biologie de la reproduction
Une bonne connaissance de la biologie de la reproduction des plantes en danger est essentielle
(Olfelt et al. 1998). Elle fournit aussi des informations importantes pour la compréhension de
processus évolutifs comme la spéciation et l’adaptation. L’évaluation du potentiel de
reproduction (phénologie, production de fleurs, succès reproducteur), du mode de
reproduction et de dispersion, des risques d’hybridation avec des espèces congénériques sont
des études impératives pour développer une méthode de gestion efficace. De plus, certains
12
modes de reproduction peuvent avoir un impact sur la viabilité des populations,
particulièrement chez les populations de petite taille (c.f. 1.2.1).
1.3.4. L’importance des endémiques en conservation
Une place spéciale est accordée aux espèces endémiques dans la conservation de la
biodiversité. Les espèces endémiques sont des espèces dont l’aire de répartition est restreinte
à un territoire spécifié, le plus souvent peu étendu. Ce terme d’espèces endémiques regroupe
en fait des espèces « d’âges » très différents (Favarger & Contandriopoulos 1961). On parle
ainsi de paléo-endémiques pour des espèces taxonomiquement isolées (genres ou familles
monotypiques) et patro-endémiques si elles sont diploïdes et ont des espèces apparentées
polyploïdes dont elles peuvent être à l’origine. Au contraire, les espèces néo-endémiques sont
issues d’événements récents de spéciation. Elles peuvent apparaître soit à partir d’événements
de polyploïdisation (apo-endémiques) soit par différenciation progressive des populations
dans certaines zones de l’aire de répartition de l’espèce génitrice (schizo-endémiques).
En raison même de leur aire de répartition très restreinte, les endémiques ont un risque
d’extinction élevé, notamment selon les critères de l’IUCN (Rodrigues et al. 2006). Il peut
cependant s’agir d’espèces naturellement rares dont les populations sont parfois stables
(Lavergne et al. 2005). Les pays ou les régions où elles se trouvent ont une forte
responsabilité dans leur protection puisqu’elles ne sont présentes à aucun autre endroit de la
planète (Keller & Bollmann 2004). Elles figurent donc en grand nombre tant sur les listes
d’espèces menacées que sur celles d’espèces protégées. Elles jouent aussi un rôle particulier
dans la désignation des « hot spots » (Myers et al. 2000) ou des aires protégées (Margules &
Pressey 2000 ; Zurlini et al. 2002).
1.3.5. Méthodes de conservation de la biodiversité
Les études de biologie de la conservation aboutissent à l’établissement d’un programme de
conservation. Singh (2002) propose 4 grandes stratégies de la conservation de la biodiversité.
La conservation in situ impliquant la protection des écosystèmes, assure la
conservation de la diversité globale à l’échelle du gène, des populations, des espèces, des
communautés et des processus écologiques. Elle nécessite l’établissement d’un réseau
13
d’aires protégées représentatif de la diversité biologique qui reste difficile à mettre en œuvre
face aux enjeux économiques de l’exploitation intensive des ressources naturelles. Hors de ces
zones protégées, la conservation in situ nécessite une gestion durable de l’exploitation des
ressources naturelles afin de réduire les pressions anthropogènes sur les populations
naturelles. Par exemple, par l’adoption d’un guide de bonnes pratiques (études d’impacts sur
la biodiversité, gestion écosystémique des milieux exploités…) ou par la mise en place de
micro-réserves au sein des zones exploitées, de corridors biologiques dans le cas où l’habitat
aurait été fragmenté, ou encore par la mise en culture des populations des espèces indigènes
exploitées…
Cette conservation in situ doit chaque fois que possible être accompagnée de
conservation ex situ des ressources génétiques des espèces (Cohen et al. 1991 ; Maunder &
Byers 2005). Cette conservation ex situ est établie dans les jardins botaniques et zoologiques
par la mise en culture des espèces menacées d’extinction, par la création de banques de
germoplasmes, de graines, de pollen, de plantules, de culture de tissus, de gènes... (Guerrant
et al. 2004). Néanmoins, elle reste une solution complémentaire à la conservation in situ ou
pour une sauvegarde d’urgence (Guerrant et al. 2004). En effet, conserver la biodiversité, ce
n’est pas seulement, la conserver en tant que telle et dans sa composition actuelle, mais c’est
surtout conserver son potentiel d’évolution.
L’écologie de la restauration est une nouvelle stratégie pour la conservation de la
biodiversité (Jordan et al. 1988 ; Bradshaw 1993 ; Clewell 1993 ; Dobson et al. 1997).
Auparavant, elle se distinguait de la biologie de la conservation puisqu’elle consistait
uniquement à initier ou favoriser le rétablissement d’un écosystème dégradé ou détruit.
Actuellement, l’écologie de la restauration comprend aussi la réintroduction ou l’introduction
d’espèces, la restauration des communautés végétales et fongiques (Suding et al. 2003). La
restauration d’espèces en danger et d’habitats dégradés reste cependant un procédé
extrêmement difficile. De nombreux projets de restauration ont échoué dans leur mise en
œuvre (Gobster & Hull 2000; Pfadenhauer 2001). L’écologie de la restauration ne constitue
pas un alibi à la destruction d’espaces naturels au détriment des opérations de conservation et
de gestion de la biodiversité.
14
2. Trésor minéral et biodiversité végétale
La flore des sites métallifères présente une spécialisation écologique, une fréquence de rareté
et un risque d’extinction élevés (Whiting et al. 2004). Elle représente un modèle d’étude
original et intéressant en biologie de la conservation, à la fois d’un point de vue fondamental
(processus écologiques et évolutifs) et d’un point de vue appliqué (stratégies de conservation
à employer dans ce contexte).
2.1. La flore des sites métallifères
2.1.1. Définitions
Les métaux sont un des trois groupes d'éléments distingués par leurs propriétés d'ionisation et
de liaison chimique ; les deux autres sont les métalloïdes et les non-métaux. Les nombreuses
fonctions des métaux essentiels dans les systèmes biologiques s’étendent de la régulation de
processus métaboliques à la composition des protéines (Borovik 1990).
Parmi les métaux, la sous classe des « métaux lourds » est équivoque (Bovorik 1990).
Ils sont définis en général comme ceux ayant une densité supérieure à 5. Hormis le Fe et le
Mn, tous sont rares dans la croûte terrestre, et sont donc des éléments traces métalliques
(ETM). Ils exercent leur action toxique sur les plantes même à des concentrations
relativement faibles dans le sol.
Les sols métallifères ?
Les sols métallifères sont soit d’origine naturelle soit d’origine anthropique.
Les sols métallifères naturels sont développés sur des affleurements de roches
métallifères. La teneur en métaux de ces sols peut être extrêmement élevée ; elle peut
atteindre des milliers de mg.kg-1, mais diminue rapidement lorsqu’on s’écarte du gisement
(Ernst 1974).
Les affleurements naturels de roches métallifères les plus répandus à la surface de la
terre sont des affleurements serpentiniques riches en nickel, en fer et en magnésium répartis
sur les différents continents de la planète (Brooks 1987). Les affleurements de roches
ferrifères sont aussi très répandus, par exemple au Sud-Est du Brésil, dans l’Etat du Minas
Gerais, le Quadrilatero Ferrifero représente la zone métallifère la plus importante de la
15
planète (Jacobi et al. 2007). On trouve aussi des affleurements de manganèse, de cuivre, de
cobalt, d’or et d’autres minerais rares. Ils induisent très souvent des modifications des
paysages au niveau de la végétation. En effet, la toxicité des métaux lourds opère une
sélection très poussée, en éliminant de nombreuses espèces qui, toutes autres conditions
égales, devraient croître en ces lieux. De manière très caractéristique la croissance des espèces
ligneuses est inhibée, ce qui aboutit au développement de groupements végétaux purement
herbacés ou faiblement arbustifs particulièrement remarquables dans une région forestière
(Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963 ; Ernst 1974).
Depuis un siècle, le développement des activités d’extraction et de transformation de
minerais a dispersé des métaux toxiques et contaminé des surfaces bien plus vastes que celles
occupées par les affleurements naturels. De nouveaux types d’habitats métallifères sont ainsi
apparus (par ex., Allen & Sheppard 1971 ; Ginocchio et al. 2002). Ces sites métallifères
d’origine anthropique varient selon la nature du sol existant avant la pollution, la nature du
ou des minerais exploités, des procédés industriels… ils constituent un ensemble très
hétérogène (Remon et al. 2005).
2.1.2. L’originalité botanique des sites métallifères
L’adaptation aux métaux lourds chez les plantes a focalisé l’intérêt des écologistes,
physiologistes et biologistes mais aussi des ingénieurs et des chimistes depuis très longtemps.
Dès le XVIème siècle, le célèbre savant Georgius Agricola rapporte que des végétaux semblent
souffrir lorsqu’ils se développent sur des sols riches en minerais (Agricola 1556). De même
lorsque son but est de repérer les veines métallifères intéressantes, il précise qu’une
végétation particulière, absente aux alentours, se développe au-dessus de ces ressources. Il
remarque ainsi l’effet nocif des métaux sur une végétation dite sensible, et la relative
tolérance d’une végétation plus adaptée.
Dans le cas des sites à serpentine, par exemple, le sol issu de l’altération de minéraux
naturellement riches en métaux de transition porte une flore spécifique adaptée aux fortes
teneurs métalliques. La caractéristique principale de ces sols est une inversion du rapport
calcium/magnésium, associée à de très fortes teneurs en Fe, Ni, Cr (Proctor & Woodell 1975 ;
Brady et al. 2005). Bien souvent, les affleurements serpentiniques apparaissent dénudés et
arides et présentent une végétation clairsemée souvent chétive et au port décombrant (Figure
16
4). Beaucoup de scientifiques à travers le monde se sont intéressés à la flore serpentinique ; en
Toscane, Italie (Sermolli 1948 ; Selvi 2007) ; dans le sud de la Zambie (Wild 1965, 1974),
dans le sud-ouest de la France (Duvigneaud 1966), dans les collines du Zimbabwe (Wild
1978), dans les Alpes d’Italie (Verger 1992), en Californie (Kruckeberg 1985), au sud-est de
l’Afrique du Sud (Morrey et al. 1989), en Australie (Batianoff & Specht 1992) ; dans l’île de
Kyushu au Japon (Toyokuni 1992); à Cuba (Borhidi 1996), en Nouvelle-Calédonie (Jaffré
1992), au Sri Lanka (Rajakaruna & Bohm 2002), au Costa Rica (Reeves et al. 2007). De
même que pour la flore serpentinique, Jacobi et collaborateurs (2007) montrent une végétation
remarquable et spécifique des affleurements de fer au Brésil. Au Katanga en République
Démocratique du Congo, les affleurements manganifères, calaminaires, cobaltifères et
cuprifères présentent des formations végétales particulières au sein du paysage katangais mais
réalisant des toposéquences semblables d’un affleurement à l’autre (Duvigneaud 1958 ;
Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963). Remarquons que les divers types d’habitats
métallifères présentent une végétation hautement originale et unique. Les conditions
écologiques extrêmes de ces différents types de sols métallifères ne permettent que
l’installation d’espèces présentant des traits particuliers et entraînent la constitution de
phytocénoses originales (Ernst 1974 ; Duvigneaud 1958 ; Duvigneaud & Denaeyer-De Smet
1963).
17
Figure 4 Affleurements de roches serpentiniques. 1ère et 2ème photo Klamath-Siskiyou
Mountains en Californie, (www.fs.fed.us, T. Nilson) ; 3ème photo Great Dyke au Zimbabwe
(www.zimbabweflora.co.zw, photo B. Wursten)
Les végétations des affleurements métallifères possèdent un nombre important
d’espèces endémiques très vraisemblablement nées sur les sites métallifères par le jeu de
l’isolement écologique et géographique (Brooks & Malaisse 1985 ; Kruckeberg 1985,
1986 ; Jaffré 1992 ; Borhidi 1996 ; Rajakaruna 2004). Cette flore semblerait aussi présenter
un caractère relictuel comprenant des espèces très répandues au cours d’un épisode climatique
défavorable à la forêt (Wild 1978 ; Brooks & Malaisse 1985 ; Borhidi 1996).
Dans le cas des sites métallifères anthropogènes, une flore locale des habitats non
métallifères a colonisé rapidement ces milieux nouvellement contaminés en acquérant des
capacités de résistance aux métaux lourds (écotypes métallicoles de Agrostis capillaris,
Armeria maritima, Silene vulgaris, Aston & Bradshaw 1966 ; McNeilly & Bradshaw 1968 ;
Wu et al. 1975; Schat & Ten Bookum 1992 ; Lefèbvre & Vernet 1990 ; Antonovics et al.
1971). Les végétations qui s’y développent sont d’origine récente. La colonisation végétale de
ces habitats est alimentée en partie par les populations de plantes non tolérantes existant à
proximité. Le crible sélectif très sévère qu’impose la toxicité des métaux peut entraîner une
évolution rapide vers des niveaux de tolérance élevés (Antonovics et al. 1971 ; Wu et al.
1975 ; Bradshaw 1983 ; Ash et al. 1994). Les habitats métallifères anthropogènes
représentent donc un modèle intéressant pour étudier les processus évolutifs rapides
d’adaptation à des facteurs écologiques très contraignants (Antonovics et al. 1971). Même
si la flore des habitats métallifères anthropogènes provient d’habitats non métallifères, les
espèces qui la composent, s’assemblent en une végétation particulière par rapport aux habitats
non metallifères locaux (Ernst 1974 ; Babalonas et al. 1997 ; Strandberg et al. 2006). En
Europe, la composition de la végétation des sites métallifères varie très peu d’un site à l’autre
puisque ces derniers sont souvent colonisés par les mêmes espèces (Babalonas et al. 1997 ;
Strandberg et al. 2006). Mais dans d’autres régions minières de la planète, les sites
métallifères anthropogènes peuvent être colonisés par des espèces tolérantes aux métaux
provenant des affleurements métallifères naturels (primaires) (Brooks & Malaisse 1985).
Néanmoins, la végétation des habitats métallifères naturels se distingue des habitats
anthropogènes. Elle est composée de communautés anciennes (dites primaires) pourvues
d’espèces pérennes (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963 ; Jaffré 1992 ; Borhidi 1996 ;
Babalonas et al. 1997).
Actuellement, peu d’études réalisées à partir de méthodes quantitatives d’analyse de la
végétation ont été réalisées pour caractériser l’écologie de ces végétations spécifiques
18
(McCarten 1992 ; Babalonas et al. 1997 ; Harrison et al. 2006), il est donc difficile
actuellement de comprendre leur distribution, leur évolution...
Les végétations des différents types d’habitats métallifères présentent des
caractéristiques communes :
-
une rareté et faible recouvrement des phanérophytes,
-
surreprésentation des espèces à stratégie stress-tolérante
-
sous représentation des arbres,
-
une hauteur limitée,
-
un recouvrement total souvent < 100 %,
-
une faible productivité,
-
un symdrome de stress tolérance par la présence de petites feuilles coriaces
persistantes
La flore des sites métallifères comprend des groupes écogéographiques distincts
définis sur base de l’affinité au substrat métallifère. Deux classifications ont été établies, l’une
présente une forte connotation écologique (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963;
Duvigneaud 1966) et l’autre plus simplifiée est essentiellement chorologique (Lambinon &
Auquier 1963). Nous retiendrons la classification de Lambinon & Auquier (1963):
métallophytes
absolus
pour
les
taxons
endémiques
des
sols
métallifères
et
pseudométallophytes pour les espèces présentes sur sols métallifères et non métallifères.
Dans ce présent travail nous utiliserons le terme « métallophyte » pour désigner toutes les
plantes qui se développement exclusivement sur sol métallifère ou qui y montrent une
fréquence et une abondance particulièrement élevées.
2.2. Tolérance aux métaux lourds des végétaux supérieurs
2.2.1. Définition
La « tolérance aux métaux lourds » est la « capacité d’une plante à survivre et se reproduire
sur des sols toxiques ou défavorables à la plupart des organismes en raison d’une
contamination métallique » (Turner 1969 ; Antonovics et al. 1971 ; Macnair et al. 2000).
19
D’un point de vue physiologique, la tolérance aux métaux lourds correspond à
l’ensemble des mécanismes d’homéostasie des métaux (transport, chélation, séquestration)
permettant de « maintenir la concentration des métaux essentiels dans les limites
physiologiques et à minimiser les effets délétères des métaux non essentiels » (Clemens
2001). Elle est présente chez tous les organismes qui supportent des expositions excessives en
métaux lourds (Ernst et al. 2002).
2.2.2. Les grandes stratégies de tolérance aux métaux
Une grande diversité de comportements vis-à-vis des métaux existe dans la flore métallicole.
En comparant les concentrations en métal des parties aériennes et des parties racinaires on
met en évidence deux grandes stratégies de tolérance aux métaux lourds : l’exclusion des
métaux des parties aériennes ou au contraire, d’accumulation des métaux dans les feuilles
(Baker 1981 ; Baker & Walker 1990 ; Dahmani-Muller et al. 2000) (Figure 5).
La stratégie d’exclusion, peut reposer sur la capacité d’empêcher l’absorption des
métaux. Dans ce cas précis, on parle d’évitement (Baker & Walker 1990). L’évitement est
communément observé chez les bactéries, les champignons et les algues ; il semble rare chez
les végétaux supérieurs (Baker & Walker, 1990). Les végétaux tolérants aux métaux lourds
dits « exclueurs » absorbent les métaux mais limitent le transport vers les parties aériennes en
séquestrant les métaux dans les tissus racinaires (Baker & Walker 1990 ; Pauwels 2006).
Certaines métallophytes présentent un mécanisme de détoxification en larguant l’excès de
métaux dans leurs feuilles mortes (Dahmani-Muller et al. 2000).
20
Figure 5 Représentation schématique des stratégies rencontrées chez les plantes en
réponse à une augmentation des concentrations en métal dans le sol (Baker 1981). Trois
stratégies sont distinguées. A) l’exclusion (excluder) ; B) « indicatrice » (indicator) ; C)
l’(hyper)accumulation (accumulator).
A l’opposé de l’exclusion, l’accumulation consiste à concentrer le métal dans les tissus
aériens (Figure 5). Plusieurs définitions de l’accumulation ont été proposées : les
concentrations en métaux dans les parties aériennes sont supérieures à celles du sol, ou les
concentrations en métaux dans les parties aériennes sont, sur un sol donné, supérieures aux
valeurs « normales » (Peterson, 1983) ; elles possèdent un rapport [organe aérien] / [racines]
de concentration en métal supérieur à 1. L’accumulation s’accompagne alors d’une
détoxification des métaux par séquestration dans les vacuoles des feuilles (Clemens et al.
2002). Cependant, de nombreux processus moléculaires sont impliqués dans l’accumulation
des métaux chez les plantes : la capacité à mobiliser les métaux du sol pour les faire entrer
dans les racines, à les séquestrer en partie dans les vacuoles des cellules racinaires, à les
transférer des racines vers les parties aériennes via le xylème, et enfin à les distribuer vers les
organes aériens jusqu’aux vacuoles des cellules foliaires (Clemens et al. 2002 ; Verbruggen et
al. 2009).
L’hyperaccumulation est définie comme une capacité exceptionnelle d’accumulation
basée sur des seuils de concentration conventionnels > 1000 µg Cu/Co g-1 MS ; > 10000µg
Zn/Ni g-1 MS (Baker & Brooks 1989). 418 espèces sont reconnues comme
hyperaccumulatrices de métaux lourds, soit 0,2 % des angiospermes, dont la plupart sont des
hyperaccumulatrices de Ni (Baker et al. 2000 ; Reeves & Baker 2000 ; Reeves 2006). Dans ce
cas, la gestion des métaux dans la plante ne semble plus en lien direct avec le phénomène de
tolérance aux métaux lourds, si bien que la signification adaptative de l’hyperaccumulation est
considérée comme une énigme (Macnair 2003). Ainsi, la complexité du caractère
d’hyperaccumulation provient à la fois du grand nombre d’étapes physiologiques
concernées et du mystère qui règne autour de la signification adaptative de leur régulation
(Verbruggen et al. 2009).
L’hyperaccumulation a particulièrement été étudiée chez deux espèces de la famille
des Brassicaceae : Thlaspi caerulescens, capable d’hyperaccumuler le zinc, le cadmium et le
nickel (Assunção et al. 2003), et Arabidopsis halleri, hyperaccumulatrice de zinc et de
cadmium (Bert et al. 2002). L’étude de la variation de la capacité à accumuler le zinc chez des
populations métallicoles de T. caerulescens a montré qu’une multitude de variants existaient
et que l’hyperaccumulation du zinc était un caractère à variation continue, ou quantitatif
(Ingrouille & Smirnoff 1986). De même, Pollard & Baker (1996) ont suggéré que
l’hyperaccumulation du zinc chez T. caerulescens était soumise à un déterminisme
polygénique, typique d’un trait quantitatif. L’étude de l’architecture génétique de
21
l’hyperaccumulation du Zn et du Cd a permis de mettre en évidence quatre locus responsables
de l’accumulation du Cd et du Zn dont un des locus qui est responsable de l’accumulation
dans les racines est commun aux deux métaux (Assunção et al. 2006; Deniau et al. 2006).
Chez A. halleri, une étude (Filatov et al. 2007) a également permis d’identifier deux locus
responsables de l’accumulation du zinc.
L’accumulation et l’hyperaccumulation des autres métaux lourds restent peu connues ;
l’élargissement d’études phytogéochimiques semble nécessaire pour accéder à la
compréhension de la complexité de ce phénomène.
2.2.3. Tolérance au cuivre et au cobalt
Le cuivre est un nutriment essentiel pour les plantes en faible concentration dans le sol (5 à 10
mg Cu kg-1) (Marschner 1995). Il rentre dans la composition de nombreuses enzymes et
participe au flux d’électrons des réactions d’oxydoréduction dans les cellules végétales
(Ouzounidou et al. 1995 ; Burkhead et al. 2009). A l’opposé, le cobalt n’est pas considéré
comme un élément essentiel même s’il intervient dans le processus de fixation de l’azote
atmosphérique chez les bactéries symbiotiques associées aux légumineuses. L’excès de ces
deux métaux est toxique pour le développement des plantes. Seules les espèces qui ont
développé une tolérance au Cu et au Co sont capables de se développer et se reproduire dans
ces conditions extrêmes (Tableau 1).
Tableau 1 Teneurs en cuivre et en cobalt des sols et plantes (médiane, minimal et
maximale en mg kg-1) (Brooks & Malaisse 1985 ; Misra 2000 ; Epstein & Bloom 2005).
Cu
Co
Sols normaux
55 (3-110)
0,03-2
Plantes sur sols normaux
6 (2-50)
<1
Sols des collines cuprocobaltifères
10000 (100-90000)
1000 (10-100000)
Plantes des collines
cuprocobaltifères
1000 (10-10000)
4 à 6200
22
Les cuprophytes (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963) correspondent à un groupe
de plantes spécifiques qui se développent uniquement ou montrent une fréquence et une
abondance particulièrement élevées sur les sols cuprifères (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet
1963; Ernst 1974, 1990) (Tableau 1). Les cuprophytes représentent un élément remarquable
de la végétation des sites cuprifères du Sud de l’Afrique centrale. Une quarantaine de
« cuprophytes absolues » sont connues de ces habitats (Leteinturier 2002 ; Whiting et al.
2004). La tolérance aux concentrations extrêmes en Cu dans les sols (1000-50000 mg kg-1) a
été
démontrée
expérimentalement
chez
quelques
cuprophytes uniquement,
deux
« cuprophytes absolues » Haumaniastrum robertii (Lamiaceae) (Morrison 1980 ; Morrison et
al. 1979) et Silene cobalticola (Caryophyllaceae) (Baker et al. 1983) et chez trois
« cuprophytes non absolues » H. katangense, Aeolanthus biformifolius (Morrison 1980 ;
Morrison et al. 1979) et Elsholtzia haichowensis (Lou et al. 2004) (Lamiaceae). Les
cuprophytes constituent un modèle intéressant pour l’étude des mécanismes physiologiques et
des processus évolutifs de la tolérance au cuivre (Brooks & Malaisse 1990).
Même si la tolérance au cuivre a été très peu étudiée chez les cuprophytes, elle est bien
documentée chez les pseudométallophytes et représente avec la tolérance au zinc, le premier
modèle d’études de l’adaptation des plantes aux métaux lourds (Antonovics et al. 1971 ; Ernst
1974). Elle a été mise en évidence chez de nombreuses pseudométallophytes Agrostis
capillaris (McNeilly & Bradshaw 1968), Agrostis stolonifera (Wu et al. 1975), Silene
vulgaris (Schat & Ter Bookun 1992) qui ont contribué largement à l’avancée des
connaissances sur la génétique et l’évolution de la tolérance aux métaux lourds.
La tolérance au cuivre est un caractère héritable (McNeilly & Bradshaw 1968),
dominant chez Mimulus guttatus (Allen & Sheppard 1971) et de degré variable entre les
populations métallicoles (Antonovics 1966). L’analyse de la ségrégation du caractère de la
tolérance au cuivre dans des croisements entre populations métallicoles et non métallicoles
chez Mimulus guttatus a permis de déduire la présence d’un ou quelques gènes dominants
dont l’expression est sous l’influence de gènes modificateurs (Macnair 1983 ; Macnair 1993 ;
Macnair et al. 2000). Chez Silene vulgaris, deux gènes responsables de la tolérance au cuivre
à effets dominants et additifs ont été déterminés (Schat et al. 1993).
Il est apparu que l’évolution vers la tolérance aux métaux lourds était un processus
rapide. Des populations métallicoles récentes provenant de populations non métallicoles
montraient des capacités de tolérance au cuivre élevées alors que celles des populations non
23
métallicoles étaient faibles (Wu et al. 1975). Parmi les populations métallicoles, les
populations les plus anciennes montrent des niveaux de tolérance les plus élevés (Wu et al.
1975). La sélection due à la toxicité du cuivre est continue provoquant ainsi une augmentation
du dégré de tolérance. De plus, l’expérience de Wu et al. (1975) prouve l’intensité de la
sélection par la toxicité du cuivre. A partir d’un semis de graines d’A. stolonifera provenant
de 5 populations non métallicoles sur un sol fortement contaminé en cuivre, les auteurs ont
comptabilisé 0,1 % de survivants dès la première année. Une telle intensité de la sélection et
la dominance des gènes majeurs de tolérance expliquent que, même en présence de flux de
gènes depuis les populations non métallicoles adjacentes, l’évolution vers un premier niveau
de tolérance se produit rapidement (Lefèbvre & Vernet 1990). Chez les métallophytes, la
sélection due à la toxicité aux métaux lourds peut être qualifiée de rapide, intense et continue
(Macnair 1993).
La tolérance au cobalt est très peu connue ; elle semble avoir été mise en évidence de
manière formelle uniquement chez Silene cobalticola (Baker et al. 1983). Duvigneaud (1959)
soulevait une affinité particulière pour le cobalt chez quelques espèces de la flore des
affleurements de Cu et Co du Katanga (cobaltophytes), notamment Crotalaria cobalticola et
Silene cobalticola (Brooks et al. 1977).
Les mécanismes de tolérance au Cu et au Co semblent être multiples. Il existe des
mécanismes d’exclusion du cuivre chez la plupart des graminées tolérantes au cuivre et chez
Mimulus guttatus (Tilstone & Macnair 1997), Silene vulgaris et S. maritima (Baker 1981),
Elsholtzia splendens (Song et al. 2004).
Les hyperaccumulatrices de Cu et de Co constituent un groupe remarquable de
plantes qui sont pour la plupart presque toutes restreintes aux sols cupro-cobaltifères du
sud de l’Afrique Centrale (Reeves & Baker 2000 ; Reeves 2006). Environ 32 espèces ont été
identifiées avec une concentration foliaire en Cu supérieure à 1000 µg g-1 de MS (au moins
une fois), 30 espèces se comportent de la même manière en accumulant des teneurs élevées en
Co. Parmi ces espèces, douze accumulent à la fois Cu et Co. Les plantes se développant sur
les sols riches en Co dérivant des roches ultramafiques excèdent rarement la concentration de
20 mg kg-1 (Reeves, 2006). Seules les espèces se développant sur des sols extrêmement riches
en cuivre et/ou en cobalt ont été récensées dans la littérature comme hyperaccumulatrices de
cuivre et/ou de cobalt. Néanmoins quelques exceptions existent. Notons que sur les sols
serpentiniques au Sri Lanka pauvres en cuivre (<50 µg g-1), cinq espèces présentant une
24
teneur en Cu foliaire supérieure à 1500 µg g-1 de MS ont été mises en évidence : Croton
bonplandianus (Euphorbiaceae), Clerodendrum inforunatum (Verbenaceae), Tephrosia
villosa (Fabaceae), Geniosporum tenuiflorum (Lamiaceae) et Waltheria indica (Sterculiaceae)
(Rajakaruna & Bohm 2002).
Une grande variation inter- et intra-spécifique des concentrations foliaires en Cu et en
Co est observée au sein de la flore des sols cuprifères et cobaltifères (Malaisse & Grégoire
1978; Brooks et al. 1982, 1987; Malaisse et al. 1979, 1994, 1999; Paton & Brooks 1996;
Leteinturier 2002 ; Faucon et al. 2007). Les teneurs en Co varient de 21 à 10200 mg kg-1 et en
Cu de 45 à 13000 mg kg-1. Au Katanga, même les hyperaccumulatrices montrent une telle
variation des teneurs, non expliquée à ce jour. L’hyperaccumulation de Cu et de Co n’est pas
un phénomène aussi bien caractérisé que l’hyperaccumulation du Zn et du Ni, où une
distribution bimodale des concentrations en Zn et en Ni existe (Baker et al. 2000 ; Reeves
2006).
Notons qu’un des rares travaux examinant l’accumulation de Cu et Co en conditions
expérimentales chez des cuprophytes n’a pas pu reproduire ce phénomène (Morrison et al.
1979). L’hyperaccumulation du Cu et du Co reste un phénomène rare, mal caractérisé
et mal compris.
2.3. Endémisme et richesse floristique des sites métallifères
2.3.1. Endémisme édaphique
La flore des sols chimiquement mal balancés (métallifères, salins, gypseux, calcaires…)
compte souvent des espèces endémiques. Le phénomène de vicariance édaphique (paire de
taxons apparentés liés à des sols au chimisme contrasté) fascine les botanistes depuis
longtemps. L’adaptation des plantes aux métaux lourds a été le modèle le plus étudié pour
montrer une différenciation adaptative en réponse aux concentrations extrêmes en métal du
sol. Les sites métallifères présentent très souvent un endémisme et une spécialisation
écologique élevés (Ernst 1974 ; Kruckeberg 1984, 1986).
L’endémisme des affleurements métallifères contribue à la biodiversité de certaines
régions du monde. Les endémiques des affleurements serpentiniques de Californie,
25
correspondent à au moins 23% de la flore serpentinique et 10% de la flore endémique de l’état
de Californie (Kruckeberg 1984). En Nouvelle Calédonie, elles représentent 63% de la flore
serpentinique et 60% de la flore indigène de l’île (Jaffré 1992). A Cuba, l’endémisme des
serpentines est de l’ordre de 66 %.
La plupart des grands mécanismes évolutifs ont été invoqués pour expliquer
l’endémisme édaphique. La dérive génétique, la sélection catastrophique, la spéciation
allopatrique accompagnée d’une spécialisation éco-géographique, la différenciation
écotypique, l’hybridation avec ou sans alloploïdie sont tous des procédés pour expliquer
l’endémisme et la spécialisation édaphiques (Stebbins 1942 ; Stebbins & Major 1965 ; Proctor
& Woodell 1975 ; Raven & Axelrod 1978 ; Kruckeberg 1984, 1986 ; Kruckeberg &
Rabinowitz 1985 ; Rajakaruna & Whitton 2004 ; Rajakaruna 2004). Une série d’étapes
pourraient conduire à la création d’une endémique métallophyte (Kruckeberg 1984, 1986)
(Figure 6).
Les travaux de l’école de Bradshaw sur les mines de Zn et de Cu en Grande-Bretagne
ont mis en évidence les processus évolutifs associés à la colonisation des sols métallifères
(Aston & Bradshaw 1966 ; McNeilly & Bradshaw 1968 ; Wu et al. 1975). Tout d’abord, il
existe un flux de semences issues de populations non-métallicoles mais présentant une
variation de la tolérance aux métaux lourds (voir 2.2.3.), ceci correspond à la deuxième étape
de la Figure 6 (expansion - amplitude écologique).
Une sélection divergente (favorise les génotypes extrêmes d’une population) ou une
sélection orientée (favorise le développement d’un caractère au détriment d’un autre) (Lewis
1962 ; Raven 1964) séparent les populations en groupes génétiquement différents : les
métallicoles et les non-métallicoles. L’intensité de la sélection par les métaux lourds et la
dominance des gènes de la tolérance expliquent que, même en présence de flux de gènes
depuis les populations non métallicoles adjacentes, l’évolution vers une différenciation
écotypique se produit rapidement (Lefèbvre & Vernet 1990), ce qui correspond à la troisième
étape de la Figure 6.
Cette sélection est très souvent accompagnée d’un isolement reproducteur soit
indirectement par un lien ou une pléiotropie entre le(s) gène(s) sélectionné(s) et un gène
d’incompatibilité ou soit directement par l’avènement de mécanismes d’isolement pré- ou
postzygotiques (Rajakaruna & Whitton 2004 ; Schluter 2001). Chez Mimulus guttatus, un
gène de la tolérance exerce une action pléiotropique sur le système de reproduction induisant
26
l’isolement de l’écotype métallicole (Macnair & Gardner 1998). Les mécanismes d’isolement
prézygotiques entre les espèces ou les populations incluent une modification de la période de
floraison, un changement du régime de reproduction vers l’autofécondation, une altération de
la morphologie florale qui affecterait l’attraction et/ou la visite des pollinisateurs (McNeilly &
Antonovics 1968 ; Lefèbvre & Vernet 1990 ; Macnair 1989). Par exemple, chez Collinsia
sparsiflora (Scrophulariaceae) le pic de floraison diffère significativement entre les
populations des sols serpentiniques et non-serpentiniques (Wright et al. 2005). Chez
Lasthenia californica (Asteraceae), la disparité dans la période de floraison et
l’incompatibilité du pollen est à l’origine de l’isolement reproducteur entre deux variétés
adaptées à des milieux contrastés (Rajakaruna & Whitton 2004). On observe aussi des taux
d’autofécondation plus importants dans les populations métallicoles que dans les populations
non-métallicoles chez Anthoxanthum odoratum et Agrostis tenuis (Antonovics 1968 ;
McNeilly & Antonovics 1968), Armeria maritima (Lefèbvre 1970) et Arrhenaterum eliatus
(Cuguen et al. 2003). En conséquence, l’isolement reproducteur entre les deux écotypes est
total au point qu’ils sont incapables d’échanger des gènes. Une fois que la divergence entre
les espèces en formation et l’espèce ancestrale s’accentue, on se situe au cœur de la spéciation
et à la formation d’une espèce endémique (quatrième étape de la Figure 6).
27
Figure 6 Scénario de spéciation d’une espèce des sols serpentiniques d’après
Kruckeberg (1984, 1986)
Pour tester ce modèle de spéciation édaphique (Kruckeberg 1984, 1986), Macnair et
Gardner (1998) ont étudié le niveau d’isolement reproducteur entre taxa du complexe
d’espèces autour de Mimulus guttatus, comprenant des populations métallicoles tolérantes au
cuivre et non-métallicoles de M. guttatus, présumé espèce ancestrale, deux espèces
endémiques des sols serpentiniques (M. pardalis et M. nudatus) et une espèce endémique des
sols cuprifères d’origine anthropique en Californie (M. cupriphilus). Un isolement
reproducteur a été mis en évidence entre ces différentes origines, ce qui laisse à penser que la
colonisation des sols métallifères pouvait engendrer un isolement reproducteur fort
allant jusqu’à la différenciation en espèces. Cependant, l’existence d’écotypes de M.
guttatus métallicoles, interféconds avec les populations non-métallicoles, suggérait que cette
liaison n’était pas systématique. Dans les cas où l’adaptation n’engendre qu’un faible
isolement reproducteur, la spéciation n’a jamais lieu et la différenciation reste
écotypique.
Même si les habitats métallifères contituent un milieu favorable pour la création
d’espèces, leur endémisme particulièrement élevé reste intrigant. Le maintien d’un
endémisme élevé dans les habitats métallifères semblerait être expliqué par une
inaptitude des métallophytes à coloniser les habitats non métallifères (Tadros 1957). Mais
quels
seraient
les
facteurs
ou
le
phénomène
qui
empêchent
l’expansion
des
métallophytes dans les habitats non métallifères?
Certaines espèces néo-endémiques présentant un potentiel évolutif sont capables de
coloniser d’autres habitats et ainsi étendent leur niche écologique (Gomulkiewicz & Holt
1995). Mais à l’opposé, les métallophytes endémiques conservent un degré de spécialisation
écologique élevé et ne colonisent pas les habitats non métallifères (Tadros 1957). Les
métallophytes seraient désavantagées par rapport à des plantes conspécifiques sur sol non
contaminé, autrement dit la tolérance aurait un coût adaptatif (Macnair et al. 2000). Il
semblerait que ces dernières aient des besoins essentiels en métaux plus importants que les
plantes non tolérantes, potentiellement insatisfaites en milieu non métallifère (Macnair et al.
2000).
La toxicité des métaux constitue également une pression de sélection pour les
pathogènes et les herbivores. Seuls les pathogènes et herbivores tolérants aux métaux lourds
vivent et se multiplient sur les sites métallifères. Une faible diversité en pathogènes et en
herbivores serait présente sur ces sites, induisant une réduction de la pression de sélection de
28
l’attaque des plantes par les pathogènes et les herbivores (Noret et al. 2005 ; Noret 2007). De
ce fait, la pression de sélection qu’impose la toxicité des métaux aurait entraîné une évolution
rapide vers la tolérance aux métaux lourds et une perte des défenses contre les pathogènes et
herbivores. Les métallophytes auraient perdu de la résistance aux pathogènes et aux
herbivores, les rendant inaptes à coloniser les milieux non métallifères, riches en pathogènes
et herbivores (Tadros 1957 ; Kazakou et al. 2008).
La nature de l’isolement écologique décide du devenir des écotypes. La teneur en
métaux dans le sol, la productivité (elle-même influencée par la teneur en nutriment dans le
sol, la pluviométrie), la surface de l’habitat métallifère et l’âge de l’affleurement sont des
facteurs écologiques qui influencent le taux d’endémisme (Harrison et al. 2006). Au sein
d’une région métallifère, une variation de l’âge des affleurements existe. Par exemple, les
affleurements serpentiniques de Californie possèdent une gamme d’âge allant de 25 à 5
millions d’années (Coleman & Kruckeberg 1999) ; les affleurements les plus anciens
présentent une richesse en espèces endémiques la plus élevée (Harrison et al. 2004, 2006). Par
suite, plus l’isolement écologique est ancien, plus l’endémisme est élevé. Néanmoins, le cas
de l’espèce M. cupriphilus, endémique d’un sol d’origine anthropique, suggère que le temps
seul n’est pas raison suffisante pour qu’une population passe du stade d’écotype à celui
d’espèce à part entière (Macnair & Gardner 1998). L’intensité de la réduction du flux de
gènes engendrée par l’adaptation aux sols métallifères semble au final bien être le facteur
majeur conditionnant le devenir (écotype ou nouvelle espèce) des populations métallicoles
(Macnair & Gardner 1998).
Très souvent un isolement géographique s’ajoute à l’isolement écologique de la flore
des sites métallifères. En effet, les sites métallifères sont spatialement isolés entre eux, ils
peuvent même être considérés comme des îles écologiques de taille variée (Wolf et al. 2000).
Plus particulièrement, les affleurements naturels présentent un isolement géographique plus
prononcé ; certains sites métallifères naturels affleurent aux sommets de montagnes comme
les affleurements de Fe au Brésil (Jacobi et al. 2007), de nickel à Cuba (Borhidi 1996) ou en
Nouvelle-Calédonie (Jaffré 1992) ou au niveau de collines. L’isolement géographique des
sites métallifères naturels favorise l’isolement des populations métallicoles entre elles et
augmente ainsi les possibilités de spéciation (Harrison et al. 2000).
En résumé, cinq raisons majeures pourraient expliquer l’endémisme élevé des sites
métallifères :
29
I) Les sites métallifères sont des milieux extrêmes ; la toxicité des métaux lourds opère une
sélection très poussée.
II) La sélection provoquée par la toxicité des métaux lourds est très souvent accompagnée
d’un isolement reproducteur (autofécondation, incompatibilité de pollen, modification de la
période de floraison, modifications de la morphologie florale et du cortège de pollinisateurs).
III) La toxicité des métaux provoque un isolement écologique de la flore des sites
métallifères. a) Les plantes des sites non métallifères ne sont pas aptes à se développer sur les
sites métallifères. b) Les métallophytes sont inaptes à coloniser les habitats non métallifères.
IV) L’isolement écologique et géographique de la flore des sites métallifères naturels est
ancien ; plus il est ancien, plus les possibilités de spéciation sont élevées.
V) L’isolement géographique des sites métallifères entre-eux augmente les possibilités de
spéciation
2.3.2. Endémisme et biais taxonomique
Les espèces rares ont toujours fasciné les botanistes. Trouver une espèce aux caractéristiques
différant de celles des autres espèces du même genre ou une espèce n’existant que dans un
micro-habitat ou dans une micro-région est le rêve de nombreux botanistes. Ainsi, les niveaux
taxonomiques de certains groupes subissent des révisions et des fluctuations régulières,
notamment pour les taxons endémiques (Kruckeberg & Rabinowitz 1985). Le niveau de
connaissances taxonomiques de la flore des habitats métallifères semble être satisfaisant en
Europe. A l’opposé, la flore de certaines régions tropicales comme celle de l’Afrique Centrale
souffre d’un manque d’études taxonomiques (Pimm 2007). Certaines familles de cette flore
ont été particulièrement peu étudiées, telles que les Commelinaceae, Lamiaceae et Poaceae ;
peu d’études ont été publiées et un grand nombre d’échantillons d’herbiers n’ont jamais été
déterminés. De plus, certains taxons décrits comme endémiques d’une zone géographique de
l’Afrique Centrale ont été décrits seulement par un ou deux herbiers, remettant en cause la
validité de celui-ci. Certaines zones doivent encore être explorées botaniquement. Lors de
révisions taxonomiques de la flore d’Afrique Centrale, il y a fort à penser que certains taxons
endémiques de certaines régions ou milieux d’Afrique centrale ne seront plus valides. La
prospection botanique et l’étude taxonomique de la flore d’Afrique centrale est indispensable
pour assurer sa conservation (Pimm 2007).
30
2.3.3. Une biodiversité menacée
De par son aptitude à tolérer et accumuler les métaux lourds, la flore métallicole représente
une ressource biologique remarquable, à la fois scientifiquement intéressante et précieuse
pour de nombreuses applications biotechnologiques. Whiting et al. (2004) parlent même
« d’el dorado » de matériel génétique qui pourrait être utilisé dans la décontamination et la
restauration écologique de sites contaminés par les métaux lourds. Sa contribution à la
biodiversité de certaines régions du monde et sa qualité en tant que ressource biologique lui
confèrent un intérêt de conservation élevé.
En plus de contaminer les habitats non métallifères par les poussières métalliques des
industries et ainsi éroder leur biodiversité, l’exploitation minière menace directement la
biodiversité des affleurements qu’elle exploite par l’extraction de minerais en surface (par ex.,
Bradshaw 2000). Les espèces végétales des affleurements métallifères associées en
communautés primaires sont détruites par le remaniement du substrat lors de l’extraction du
minerai en surface et ne régénèrent pas dans les zones perturbées (Jaffré et al. 1977 ; Borhidi
1996 ; Jacobi et al. 2007 ; Pascal et al. 2008 ; Faucon 2008). L’étude de l’impact de
l’exploitation minière sur la biodiversité d’une région de Zambie constitue un bel exemple de
conflit direct entre les intérêts économiques à court terme et la conservation de la biodiversité
(Perera 1981). En plus de montrer l’impact direct de l’exploitation minière sur l’érosion de la
biodiverté des sites métallifères, l’auteur signale les conséquences de celle-ci sur la qualité de
l’environnement induisant indirectement une perte de biodiversité non négligeable telles que
la pollution métallique des sols, des eaux de surface et de l’air, une augmentation élevée de la
population humaine provoquant l’exploitation et la destruction des écosystèmes présents dans
cette région… Il soulève le fait que l’exploitation minière zambienne est peu réglementée et
qu’aucun mode de gestion de la pollution et de la biodiversité n’est établi. Hormis les anciens
pays industrialisés, peu de pays possèdent un règlement pour la protection et la conservation
de la biodiversité des habitats métallifères. Certains ont établi un code minier pour la
protection de l’environnement qui contraint les entreprises à réaliser une expertise
environnementale évaluant la biodiversité du milieu ; cependant aucun mode de conservation
et de gestion de la biodiversité n’est imposé. De plus, la mauvaise gouvernance de nombreux
pays (la corruption politique, le manque de contrôles…) laisse libres les entreprises
d’exploiter les gisements sans gestion préalablement établie (Smith et al. 2003). Seul un
certain groupe d’entreprises minières intégrant l’ICMM (International Council on Mining and
Metals) essayent de conserver la biodiversité des sites qu’elles exploitent. ICMM a réalisé le
31
« Good Practice Guidance for Mining and Biodiversity » (http://www.icmm.com/) manifeste
visant à limiter l’érosion de la biodiversité que provoque l’exploitation minière.
Néanmoins, l’activité minière crée aussi de nouveaux habitats. Il s’agit d’une
contamination des sols par les déchets ou les poussières atmosphériques métalliques
provenant des industries minières (e.g. Allen & Sheppard 1971; Ginocchio et al. 2002). Ces
habitats offrent une large gamme de conditions écologiques et peuvent être colonisés par des
espèces adaptées aux milieux ouverts et à la toxicité des métaux (e.g. Bradshaw 1983; Ash et
al. 1994). Ces habitats constitueraient une nouvelle opportunité pour l’évolution de certaines
espèces des habitats primaires naturellement tolérantes aux métaux (Brooks & Malaisse
1985 ; Esfeld et al. 2008 ; Bizoux et al. 2008).
2.4. Particularités de la biologie de la conservation des métallophytes
Même si les menaces sur la biodiversité des sites métallifères sont élevées, seules quelques
métallophytes ont été étudiées en biologie de la conservation (Aparicio & García 1996 ;
Knowles & Witkowski 2000 ; Bizoux et al. 2004, 2007, 2008). La biologie de la conservation
des métallophytes, comme celle de l’ensemble des espèces menacées, requiert une étude
écogéographique, démographique, de la diversité génétique et de la biologie de la
reproduction des populations.
La pression de sélection due à la toxicité aux métaux lourds influence directement la
diversité génétique des populations par la disparition des individus non tolérants (Turner
1969, Antonovics et al. 1971). Elle ferait subir à la population métallicole un goulot
d’étranglement (bottleneck) fort qui, associé à de potentiels effets de fondation, résulteraient
en une diminution importante de la diversité génétique intra-populationnelle (Lefèbvre &
Vernet 1990 ; Wu 1990). Ce phénomène de réduction de diversité génétique pourrait avoir des
conséquences sur la viabilité des populations, il constitue donc un élément important dans la
biologie de la conservation des métallophytes.
La variation génétique est répartie en fonction des pressions de sélection locales,
souvent spécifiques à la nature du métal et à sa teneur dans le sol. La relation entre le degré de
tolérance à un métal de populations métallicoles distantes d’à peine quelques mètres et la
concentration en métal dans le sol laisse clairement apparaître une réponse adaptative locale
à l’exposition aux métaux (Jain & Bradshaw 1966 ; Turner 1969 ; Antonovics et al. 1971).
32
Cette différence adaptive entre populations métallicoles pouvant s’identifier par une
différence de mécanismes de tolérance et d’accumulation des métaux, oblige le
développement d’une approche populationnelle dans l’étude de la biologie de la
conservation des métallophytes. La variation interpopulationnelle de la capacité à tolérer
et à accumuler les métaux confère aux populations métallicoles une différence de valeur
de conservation. Un intérêt de conservation sera porté plus particulièrement sur les
populations métallicoles les plus tolérantes et les plus accumulatrices de métaux lourds
puisqu’elles constituent une ressource intéressante pour de nombreuses applications en
biotechnologie notamment dans la phytoremédiation des sols contaminés par les métaux
lourds.
La
variabilité
des
habitats
métallifères
(naturels,
anthropogènes,
pollution
polymétallique, secs, humides…), ainsi que leur hétérogénéité interne laisse penser qu’il
existe une diversité de niches écologiques au sein de la flore métallicole (Duvigneaud &
Denaeyer-De Smet 1963; Ernst 1974 ; Brooks & Malaisse 1985 ; Kruckeberg 1985 ; Baker &
Brooks 1989 ; Borhidi 1996). La caractérisation de la niche écologique des
diverses métallophytes est donc nécessaire. L’étude de la variation des facteurs écologiques
au sein d’un habitat ou entre habitats en relation avec la biomasse et l’abondance de l’espèce
permet d’identifier l’optimum écologique et apporte des informations élémentaires pour la
conservation des métallophytes.
3. Le modèle d’étude : l’Arc cuprifère katangais
Les affleurements de roches cuprifères sont assez peu répandus sur la surface de la planète.
Les seuls connus se situent dans les zones montagneuses et arides de l’Arizona aux USA, au
Pérou, au Chili, en Australie et dans la zone subtropicale d’Afrique dans la province du
Katanga en République Démocratique du Congo. Parmi les affleurements naturels de cuivre,
seuls les affleurements cuprifères du Katanga semblent présenter des endémiques
cuprophytes (cuprophytes absolues) (Figure 7). D’autres végétations liées à la toxicité du
cuivre existent à la surface de la planète mais proviennent d’une colonisation récente des
habitats métallifères anthropogènes par des plantes tolérantes au cuivre (Babalonas et al.
1997 ; Ginocchio 2000 ; Strandberg et al. 2006). Signalons aussi que certains affleurements
de Ni, de Zn, de Pb présentent une contamination naturelle élevée en Cu où seules quelques
espèces adaptées à ces milieux s’y développent : au Botswana (Nkoane et al. 2005), en
33
Indonésie (Brooks et al. 1978), au Sri Lanka (Brooks et al. 1985), en Macédoine (Grèce)
(Kelepertsis & Andrulakis 1983), au sud-est du Missouri (USA) (Adams & Hood 1976). Au
Katanga, Duvigneaud et collaborateurs montrent que seuls les affleurements de roches cuprocobaltifères présentent des espèces spécialistes de ces milieux. A ce jour, aucune espèce
endémique des affleurements de roche riche en Mn, Pb et Zn du Katanga n’a été récensée.
Les affleurements de roches cuprifères du Katanga constituent donc un modèle original
pour l’étude des processus écologiques et évolutifs opérant au cours de la colonisation
végétale d’un milieu aussi extrême (Wild & Bradshaw 1977 ; Wild 1978 ; Brooks &
Malaisse 1985 ; Brooks & Malaisse 1990).
Figure 7 Affleurements cuprifères du Katanga (Rep. Dem. Congo). La colline de Tenke (à
droite) et le mont Apostolo (à gauche) (Photo P. Meerts).
34
3.1. Climat et géographie
Le climat est subtropical (altitude d’environ 1300 m). Il est caractérisé par une saison des
pluies (novembre à la fin du mois de mars), une saison sèche (mai à septembre) et deux mois
de transition (octobre et avril) (Figure 8). La précipitation est d’environ 1300 mm par an dont
1200 mm tombent durant la saison des pluies. Au début de la saison sèche, la végétation
herbacée se dessèche, excepté les espèces adaptées à la sécheresse, et celles se développant
dans les mares permanentes. La température moyenne annuelle est d’environ 20°C. La
température journalière la plus basse est de 15°C en début de saison sèche. Les mois de
septembre et octobre sont généralement les mois les plus chauds (31-33°C). L’amplitude de
variation de la température entre le jour et la nuit est faible pendant la saison des pluies, mais
elle est beaucoup plus grande durant la saison sèche où la température de la nuit peut
descendre à 5°C.
L’ « Arc cuprifère katangais » correspond au territoire géographique de la province du
Katanga composé d’un chapelet de plus de 200 sites cupro-cobaltifères distribués sur une
distance de 300 km entre Kolwezi et Lubumbashi (François 1988). Les affleurements de
roches cupro-cobaltifères émergent sous forme de collines couvertes de savane steppique d’un
plateau moyen où prédomine la forêt claire (Figure 7) (Brooks & Malaisse 1985). La forêt
claire correspond à la formation végétale la plus répandue de la province du Kantaga (Schmiz
1988).
3.2. Géologie et géomorphologie
L’arc cuprifère katangais est localisé dans une dépression orientée sud-est et nord-ouest.
Celui-ci est bordé au sud et sud-est par les massifs anciens de Kabombo, Solwezi, Kakonta,
Luina et Mokambo ; au nord et nord-ouest par les massifs Kibariens, les plateaux du
Kundelungu et de Biano. On distingue dans la région trois formations stratigraphiques :
l’antékibarien, le Kibarien et le Katangien. Cette dernière formation comprend le Kundelungu
au sommet, où se trouve l’étage minéralisé de Kakontwe, et la série des mines à la base. La
série des mines est à son tour subdivisée: le Roan inférieur, non minéralisé ; le Roan moyen
dont font partie la plupart des gisements de cuivre et cobalt du Katanga avec une teneur en
cuivre dans la roche allant parfois au delà de 10%. Les principaux minerais sont la
chalcopyrite et la malachite ; le Roan supérieur, peu minéralisé.
35
La tectonique panafricaine a découpé la série des mines en écailles de diverses
dimensions. Ces écailles qui devraient normalement se trouver à des milliers de mètres de
profondeur sous les sédiments du kundelungu ont été amenées en surface par des extrusions et
affleurent d’une manière intermittente dans une aire de 300 km x 50 km depuis Musoshi au
sud-est jusqu'à Kolwezi (Okitaudji 2002). Les affleurements de roches cupro-cobaltifères du
Katanga sont donc des anomalies géochimiques responsables de la présence de Cu et de Co
dans le sol et ce à des concentrations extrêmes. La teneur en cuivre dans le sol varie entre 100
et 100 000 mg kg-1 et celle du Co entre 10 à 100000 mg kg-1 (Duvigneaud & Denaeyer-De
Smet 1963; Brooks & Malaisse 1985).
La minéralisation de cuivre de ces collines qui peut être associée à une minéralisation
de cobalt et de manganèse serait ancienne de 620 millions d’années. Cependant, leurs dates
d’apparition en surface et d’exposition à la colonisation par les plantes supérieures seraient
plus récentes (1 à 3 millions d’années ; Johan Yans, comm. personnelle).
Les affleurements naturels de roches cupro-cobaltifères présentent de forts gradients
topographiques. Duvigneaud décrit ces habitats en notant des gradients élevés de profondeur
du sol, de pente, de recouvrement rocheux, de teneur en cuivre, etc… et soulève leur
originalité puisque les habitats rocheux sont rares au Katanga (Figure 9). Notons que ces
affleurements se caractérisent par une petite taille, rares sont les affleurements qui possèdent
une superficie supérieure à 1 km2.
36
Figure 8 Diagramme ombrothermique de la région de Lubumbashi (Campbell et al.
1996)
Figure 9 Végétation et teneur en cuivre du sol (en ppm) sur les collines I et II de
Fungurume (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet, 1963). A : pelouse enrochée, à Eragrostis,
Sporobolus stelliger, et polycuprophytes ; B : pelouse sur colluvion malachiteux ; C : id.,
stade à Xerophyta equisetoïdes ; D : id., sur travaux indigènes ; E : steppe de pente à Loudetia
simplex et Cryptosepalum ; F : steppe à Loudetia-Cryptosepalum dans l’auréole de
contamination ; G : steppe enroché arbustif à Xerophyta et Aeschynomene
pararubrofarinacea ; H : bosquet à Uapaca robynsii ; I : forêt claire enrochée à Brachystegia
bussei ; J : savane à Cussonia ; K : pelouse à Rendlia altera
3.3. Flore-végétation-habitats
Les sites cuprifères du Katanga possèdent une flore très originale qui comprend plus de 600
espèces (Leteinturier, 2002) dont environ 40 seraient endémiques (Brooks & Malaisse 1985)
(Tableau 2) vraisemblablement nées par le jeu de l’isolement écologique (toxicité du cuivre)
et l’isolement géographique (les sites ne sont pas contigus, certains peuvent être séparés de
plusieurs centaines de kilomètres) (Figure 7). Certaines d’entre elles possédent une
distribution très restreinte (une ou deux collines). La flore des habitats cuprifères du Katanga
contribue réllement à la biodiversité de la province du Katanga. Elle est constituée d’un
cortège diversifié d’espèces aux affinités variées. Une partie de cette flore est inféodée à
d’autres habitats du Katanga et existe dans les savanes steppiques des hauts-plateaux, des
dembos (vallées planes sur dalle latéritique qui avec le temps s’est végétalisée), des dalles
latéritiques, sur les termitières et dans la savane de la forêt claire (miombo) (Duvigneaud
1958). Par contre d’autres espèces présentent un caractère relictuel (cuprophytes locaux ou
paléoendémiques) en possédant une distribution disjointe (elles sont présentes dans des
zones géographiques éloignées et bien distinctes). Une autre caractéristique remarquable de
cette flore est que certaines populations possèdent des variations morphologiques entre
collines ce qui évoquerait une spéciation en cours (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963).
Cette flore s’assemble en différents groupements végétaux hautement originaux
qui varient systématiquement le long des toposéquences ; Duvigneaud l’attribue à des
variations de Cu, sans le démontrer (Duvigneaud 1958; Duvigneaud & Denaeyer-De Smet
1963). Il distingue une savane arbustive à Uapaca robynsii, une savane steppique à Loudetia
simplex – Monocymbium ceresiiforme, une steppe rocheuse à Xerophyta sp. et des pelouses
herbacées (Figure 9).
Cependant, la phytogéographie et la taxonomie de cette flore sont encore
imparfaitement connues. Le manque de données phytogéographiques sur la flore d’Afrique
Centrale dans les années 60 jusqu’à maintenant et le manque d’échanges scientifiques entre
les pays francophones et anglophones d’Afrique n’ont pas permis de réaliser une révision
précise de la phytogéographie de cette flore. Certaines espèces réputées endémiques des
habitats cuprifères katangais seraient peut-être simplement des cuprophytes locaux c'est-à-dire
des cuprophytes présentant une distribution disjointe. Elles seraient connues uniquement sur
sols cuprifères au Katanga mais existeraient sur sols non-métallifères dans d’autres territoires
phytogéographiques. La vérification du statut des endémiques des habitats cuprifères du
37
Katanga est indispensable pour établir des priorités de conservation des éléments les plus
originaux de cette flore. Une révision phytogéographique et taxonomique de cette flore
s’impose.
Les habitats cupro-cobaltifères sont variés, on distingue des affleurements de roches
dont leur géologie a été décrite ci-dessus, les habitats anthropogènes récents créés par
l’industrie minière (Brooks & Malaisse 1985). Ces derniers correspondent à des zones
d’affleurements perturbées où le sol a été remanié et le minerai a été mis en surface, à des
zones de stockage de déblai minier, à des zones humides contaminées par le ruissellement des
métaux provenant des zones de déblai stocké, à des sites contaminés par les poussières
métalliques provenant des cheminées des industries minières. Ces habitats ont été colonisés
par une flore locale des habitats non métallifères qui s’est adaptée à ces conditions extrêmes et
plus particulièrement par certaines cuprophytes des affleurements cupro-cobaltifères.
En plus de leur extrême rareté, les métallophytes du Katanga présentent des
potentialités importantes d’un point de vue biotechnologique. Leur aptitude à tolérer des
concentrations élevées en cuivre et en cobalt leur confère un intérêt dans la « reverdurisation »
des sols contaminés par ces métaux. En outre, certaines de ces espèces, dites
hyperaccumulatrices de métaux, pourraient être utilisées pour la phytoextraction des sols
contaminés. La flore des sites cuprocobaltifères constitue donc pour la République
démocratique du Congo (RDC) une ressource génétique à étudier, à conserver et à valoriser.
Pourtant, cette flore est directement menacée par les activités minières. À ce jour, la
végétation de plus d’une dizaine de collines a déjà été totalement détruite. Conformément à la
Convention sur la Diversité biologique et aux engagements pris par la communauté
internationale lors du Sommet mondial sur le Développement durable (Johannesburg 2002),
l’État de la RDC a la responsabilité de conserver les éléments les plus originaux de sa
biodiversité végétale, mais aucune action n’a été mise en œuvre par l’Etat pour limiter cette
érosion.
Dans cette situation d’urgence, l’étude de l’écologie, de la taxonomie, de la biologie
de la conservation de cette flore remarquable est indispensable pour l’établissement de
stratégies et de plans de sa conservation.
38
4. Le modèle Crepidorhopalon : écologie et distribution de C.
perennis (P.A. Duvigneaud) Eb. Fisch. et C. tenuis (S. Moore) Eb.
Fisch.
Nous nous intéressons à un couple d’espèces cuprophytes étroitement apparentées du genre
Crepidorhopalon
dont
la
taxonomie
a
été
révisée
récemment
(Fischer
1999).
Crepidorhopalon perennis est endémique d’un seul site tandis que C. tenuis possède une
amplitude écogéographique plus large, se retrouvant parfois sur sol non métallifère (Figure
10, 11 et 12).
Crepidorhopalon perennis est une espèce pérenne, à courte durée de vie formant des
gazonnements ras, portant des hampes florales de à 7-19 cm de haut aux fleurs bleue-lilas.
Elle est réputée hyperaccumulatrice de cuivre (de 600 à 6000 µg g-1 MS) et de cobalt (de 600
à 2300 µg g-1 MS) (Duvigneaud 1958 ; Duvigneaud and Denaeyer-De Smet 1963 ; Malaisse
& Grégoire 1978). Son unique population se trouve à la mine de l’Etoile qui est située à une
dizaine de km au nord-est de Lubumbashi. L’exploitation de cet affleurement a commencé en
1911 par l’Union Minière lors de l’industrialisation du Katanga ; après de nombreuses années
de quasi abandon, l’exploitation de la mine a repris assez récemment.
Crepidorhopalon tenuis (Scrophulariaceae) est une petite espèce annuelle aux fleurs
de couleur bleu-lilas. Elle est hyperaccumulatrice de cuivre (40-2500 µg-1 MS) et de cobalt (81100 µg-1 MS) (Malaisse & Grégoire 1978 ; Faucon et al. 2007). 24 populations de C. tenuis
qui ont été recensées, se localisent toutes dans le centre d’endémisme zambézien (Figure 10).
Six d’entre elles se trouvent hors du Katanga (Burundi, Zambie et Tanzanie) et 18 sont
présentes dans le Haut Katanga. Parmi les populations katangaises, 4 occupent des sites non
métallifères et 14 des sites métallifères. Crepidorhopalon tenuis germe au début de la saison
des pluies (novembre) et fleurit en mars-avril. Elle est pollinisée par au moins 8 espèces
d’Hyménoptères, une espèce de Diptère et une espèce de Lépidoptère (Muding & Faucon,
obs. pers.). Les graines sont dispersées de mai à juin. Cependant, son cycle de vie est
différent dans les habitats humides, où la germination, la croissance, la floraison et la
fructification se déroulent en toutes saisons.
La ressemblance entre les deux espèces est extrêmement frappante, comme le
souligneaient déjà Duvigneaud & Denaeyer-De Smet (1963). Elle pourrait suggérer que
l’endémique restreinte C. perennis s’est différenciée récemment de C. tenuis.
39
Ce couple d’espèces représente donc un matériel particulièrement intéressant puisque
réalisant deux types de distribution écogéographique bien représentés dans la flore métallicole
katangaise : une endémique très restreinte (C. perennis) et un pseudométallophyte plus
répandu mais montrant une affinité élevée pour les sols métallifères (C. tenuis).
Figure 10 Crepidorhopalon perennis (P.A. Duvigneaud) Eb. Fisch., endémique d’un seul
affleurement cuprifère : mine de l’Etoile (haut) et C. tenuis (S. Moore) Fischer
endémique du centre d’endémisme zambézien (bas) (SCROPHULARIACEAE)
40
Figure 11 Aire de distribution de C. tenuis (S. Moore) (Fischer 1999, 1995 ; Flora Zambesiaca, Flora of Tropical East Africa, herbiers du
Katanga (BR, BRLU)).
Figure 12 Distribution de Crepidorhopalon perennis (P.A. Duvigneaud)
Eb. Fisch. et C. tenuis (S. Moore) au sein de l’Arc Cuprifère
2
Katangais (Fischer 1999, 1995 ; herbiers du Katanga (BRL, BRLU)).
5. Objectifs de la thèse
Les métallophytes du Katanga sont des plantes fascinantes aux points de vue écologique,
biogéographique, physiologique et évolutif. Elles restent très peu étudiées et leur
conservation est très problématique compte tenu de l’extension des activités minières.
L’objectif général de la thèse est de contribuer à une meileure connaissance des
métallophytes du Katanga, dans une perspective explicite de conservation de leur
biodiversité.
Dans ce contexte, la thèse représente une des toutes premières approches de la biologie
et l’écologie des populations de deux métallophytes apparentées. L’objectif est de
préciser la distribution et la niche des deux taxons, et la variation de leur capacité
d’accumuler et de tolérer les métaux lourds.
Les résultats sont utilisés pour discuter la valeur conservatoire des cuprophytes du
Katanga, leur vulnérabilité et envisager des stratégies de conservation.
Le travail est structuré en six chapitres.
Le chapitre 1 est une mise au point sur l’accumulation du cuivre et du cobalt chez des
métallophytes
supposées
hyperaccumulatrices.
En
effet,
les
nombreuses
données
contradictoires qui ont été publiées concernant les teneurs en cuivre et cobalt dans les
métallophytes du Katanga rendaient nécessaire une vérification basée sur un protocole
d’échantillonnage et d’analyse standardisé.
Les chapitres 2 et 3 rapporteront les résultats d’estimation des capacités de tolérance et
d’accumulation du cuivre des populations de C. tenuis et C. perennis. La caractérisation de
l’adaptation aux métaux lourds, et de sa variation, chez ces deux espèces, était en effet
indispensable pour préciser leur originalité écophysiologique et évaluer la valeur
conservatoire des différentes populations.
Le chapitre 4 consiste en une révision taxonomique et écogéographique des espèces
supposées endémiques des habitats cuprifères du Katanga. En effet, il apparaît qu’aucun
travail récent, basé sur une méthodologie transparente, n’a évalué de manière critique le statut
41
d’endémisme des taxons réputés métallophytes absolus au Katanga. Cette étude a permis
d’estimer le taux d’endémisme des habitats cuprifères katangais, leur valeur conservatoire et
de prévoir l’impact de l’exploitation minière sur leur biodiversité.
Le chapitre 5 est une caractérisation de la niche écologique de C. tenuis et de la valeur
des habitats métallifères anthropogènes récents pour la conservation des métallophytes.
Le chapitre 6 présentera l’étude d’évaluation des risques d’hybridation entre
l’endémique restreinte C. perennis et avec sa congénère C. tenuis et des conséquences
éventuelles pour la mise au point d’un programme de conservation de C. perennis.
Enfin, une conclusion générale permettra de confronter les résultats des différentes
parties du travail et tente de proposer une stratégie de conservation des métallophytes.
42
Chapitre 1 : Hyperaccumulation ou accumulation du Cu et du Co ?
Michel-Pierre Faucon, Mylor Ngoy Shutcha, Pierre Meerts
Résumé :
La teneur en métaux a été déterminée dans les parties aériennes de 12 espèces considérées
comme hyperaccumulatrices de Cu et/ou de Co. Les plantes ont été récoltées dans 5 sous
populations d’une mine de Cu/Co du Katanga. Les échantillons ont été soumis à trois
protocoles de lavage (eau, alconox, alconox + EDTA). Les concentrations en Cu/Co ont été
significativement plus élevées lorsque l’eau déminéralisée a été utilisée pour laver les
échantillons comparativement aux solutions plus agressives. L’effet du lavage a été plus
important chez les espèces velues (Acalypha cupricola, Haumaniastrum katangense). Les
concentrations des éléments dans les parties aériennes ont varié dans deux ordres de grandeur,
45– 2,891 mg kg−1 Cu (médiane: 329 mg kg−1) et 21– 1,971 mg kg−1 Co (médiane: 426 mg
kg−1), et étaient généralement plus faibles que les données publiées. Seulement 9,3% de
données ont dépassé le seuil d’hyperaccumulation (1000 mg kg−1) pour le Cu et 13% pour le
Co. La forte variation des concentrations en Cu/Co dans la plante a été en partie expliquée par
la variation de la concentration des métaux dans le sol. Bien que les espèces considérées dans
ce papier ont incontestablement accumulé le Cu et le Co à des concentrations très élevées
nécessitant des mécanismes spécifiques de tolérance dans les parties aériennes, le concept
d’hyperaccumulation tel que défini pour d’autres métaux comme le Zn et le Ni, doit être
réexaminé pour le Cu et le Co. Nos résultats suggèrent que de nombreuses espèces
considérées hyperaccumulatrices de Co/Cu pourraient s’avérer être des indicatrices.
Mots clefs : hyperaccumulation, métaux lourds, cuivre, cobalt, lavage, corrélation sol-plante
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Chapitre 2 : Les facteurs édaphiques qui influencent l’absorption du
Cu et du Co et les performances de Crepidorhopalon perennis and C.
tenuis (Scrophulariaceae)
Michel-Pierre Faucon, Gilles Colinet, Grégory Mahy, Michel Ngongo Luhembwe, Nathalie
Verbruggen, Pierre Meerts
Résumé :
Les cuprophytes sont des plantes qui sont particulièrement fréquentes sur les sols riches en Cu
au sud de l’Afrique Centrale. Crepidorhopalon perennis est endémique d’un site alors que C.
tenuis a une niche plus large allant des sols normaux aux sols riches en Cu. Les deux espèces
sont considérées comme des accumulatrices de Cu/Co. Nous avons examiné les facteurs
édaphiques qui contrôlent l’accumulation des métaux lourds et la fitness des plantes dans les
populations naturelles. La masse des plantes ainsi que les concentrations en éléments dans les
plantes et dans le sol ont été déterminées dans 153 échantillons provenant de cinq populations
de C. tenuis sur sol cuprifère (CTC), deux sur sol normal (CTN) et l’unique population de C.
perennis (CP). Les sols des sites cuprifères possédaient des concentrations en Ca, Mg, P, Mn,
Zn, Cu et Co plus élevées. Les plantes de sites cuprifères présentaient une biomasse plus
élevée et de plus grandes concentrations en Cu et Co, et plus faibles en Mg, Mn et Ca. Le Cu
dans les parties aériennes était influencé positivement par le Cu et le Mn dans le sol, mais
négativement par le Ca du sol. Le Co dans les parties aériennes était influencé positivement
par le Co dans le sol et négativement par le Mn et le Fe. Le Cu et le Mn (CT) (ou Cu/Co pour
toutes les espèces mises ensemble) dans le sol exerçaient un effet positif sur la biomasse des
plantes. Les résultats suggèrent que C. tenuis et C. perennis sont des véritables espèces
cuprophytes. La forte variation d’accumulation de métaux apparente chez ces deux espèces
pourrait provenir d’un ensemble d’interactions synergiques et antagonistes entre différents
métaux, produisant ainsi des patrons d’accumulations spécifiques dans les différentes
populations.
Mots clefs : cuivre, cobalt, manganèse, métallophyte, hyperaccumulation
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Chapitre 3 Tolérance et accumulation du cuivre chez deux
cuprophytes du Sud de l’Afrique Centrale : Crepidorhopalon perennis
et C. tenuis (Scrophulariaceae) (en prép.)
Michel-Pierre Faucon*, François Chipeng, Nathalie Verbruggen, Colinet Gilles, Grégory
Mahy, Pierre Meerts
*auteur correspondant
Résumé :
Crepidorhopalon perennis est une endémique d’un seul site cuprifère. Crepidorhopalon
tenuis possède une niche écologique plus large mais présente une affinité élevée pour les
habitats cuprifères. Les deux espèces sont considérées comme hyperaccumulatrices de Cu/Co.
La tolérance et l’accumulation du Cu ont été étudiées en culture in vitro en milieu stérile chez
quatre populations métallicoles et une population non-métallicole de C. tenuis et chez
l’unique population de C. perennis. Les résultats démontrent une tolérance élevée au Cu chez
C. perennis et C. tenuis. Une variation de la tolérance existe entre les populations métallicoles
et non-métallicoles de C. tenuis. L’adjonction de cuivre améliore la croissance de certaines
populations métallicoles en milieu stérile. Ces populations posséderaient des besoins élevés
en cuivre, qui peuvent représenter un coût de la tolérance et qui expliqueraient l’affinité
élevée de l’espèce pour les habitats cuprifères. La population de Crepidorhopalon perennis ne
montre pas ce phénomène. Sa distribution restreinte ne semble pas s’expliquer par un coût de
la tolérance au Cu. Crepidorhopalon perennis et C. tenuis ne sont pas hyperaccumulatrices de
Cu et semblent plutôt se comporter comme des exclueuses.
Mots clefs : tolérance, cuivre, métaux lourds, accumulation, coût de la tolérance
65
Introduction
La contamination des sols par les métaux lourds constitue un problème environnemental
majeur à l’échelle de la planète (Alloway 1995 ; Baise & Tercé 2002). Depuis un siècle,
l’intensification des activités d’extraction et de transformation de minerais, en dispersant des
métaux toxiques, ont contaminé des surfaces importantes. De nouveaux types d’habitats
métallifères inexistants ou peu fréquents sur la surface de la planète avant la révolution
industrielle sont ainsi apparus (Allen & Sheppard 1971 ; Ginocchio et al. 2002). Les sols de
ces habitats métallifères possèdent des concentrations en métaux lourds anormalement
élevées, jusqu’à 1000 fois supérieures à la concentration en métaux lourds des sols
« normaux » ce qui leur confèrent une phytotoxicité élevée (Ernst 1974 ; Baker et al. 2000 ;
Reeves & Baker 2000). Seules les espèces adaptées ou qui se sont adaptées à ces conditions
extrêmes ont pu se développer dans ces habitats. La tolérance aux métaux lourds chez les
plantes constitue une problématique de recherche de prédilection pour l’étude des processus
d’adaptation à des facteurs écologiques très contraignants (Antonovics et al. 1971). La
tolérance au cuivre ainsi que celle du zinc ont été étudiées chez quelques pseudométallophytes
qui ont contribué largement à l’avancée des connaissances sur la génétique et l’évolution de la
tolérance aux métaux lourds. L’étude de la tolérance au cuivre a permis de mettre en évidence
l’intensité de la sélection due à la toxicité aux métaux lourds (McNeilly & Bradshaw 1968 ;
Wu et al. 1975), l’héritabilité du caractère (Macnair 1981, 1983 ; Schat & Ten Bookum 1992 ;
Schat et al. 1993), le coût de la tolérance au cuivre (Macnair et al. 2000), l’isolement
reproducteur (Macnair & Christie 1983 ; Macnair & Gardner 1998), la spéciation (Macnair &
Gardner 1998).
La tolérance au cuivre est particulièrement mal connue chez les espèces qui se
développent uniquement ou montrent une fréquence et une abondance particulièrement
élevées sur les sols cuprifères (Brooks & Malaisse 1990 ; Harper et al. 1997; 1998), c'est-àdire les cuprophytes (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963; Ernst 1974, 1990). La
tolérance aux concentrations extrêmes en Cu dans les sols (1000-50000 mg kg-1) a été
démontrée expérimentalement chez quelques cuprophytes seulement: Haumaniastrum
katangense, H. robertii, Aeolanthus biformifolius (Lamiaceae) (Morrison 1980 ; Morrison et
al. 1979) ; Mimulus guttatus (Scrophulariaceae) (Allen & Sheppard 1971 ; Macnair 1983) ;
Silene cobalticola (Caryophyllaceae) (Baker et al. 1983). Ce nombre très limité d’études
expérimentales réalisées chez ces cuprophytes, au regard de l’intérêt intrinsèque de ce
matériel biologique, peut s’expliquer en partie par des difficultés de mise en culture à de
66
faibles concentrations en Cu (Malaisse & Brooks 1982 ; Paton & Brooks 1996 ; Faucon
comm. pers.). Les cuprophytes sont connues presque exclusivement des sols cuprifères du
Sud de l’Afrique centrale (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963 ; Brooks & Malaisse
1985). Parmi celles-ci, Crepidorhopalon tenuis (Scrophulariaceae) se développe sur une large
gamme de concentrations en Cu dans le sol, y compris, occasionnellement, sur sol non
métallifère (Faucon et al. 2009a, 2009b). Au contraire, C. perennis est endémique d’un seul
site métallifère et occupe une niche étroite, se développant sur des sols possédant des
concentrations extrêmement élevées en Cu et Co (Faucon et al. 2009a ; cf. chapitre 6). Ce
couple d’espèces constitue un cas d’étude particulièrement intéressant pour étudier la relation
entre le degré de tolérance des populations, la teneur en cuivre des différents sites qu’elles
occupent et l’isolement écologique d’une espèce endémique.
Chez Crepidorholon perennis et C. tenuis, une véritable cuprophilie a été remarquée
en examinant la relation entre la concentration de cuivre dans le sol et la biomasse de la plante
(Faucon et al. 2009a, 2009b). Les populations tolérantes au cuivre présenteraient alors une
fitness plus faible sur sol non métallifère que les populations non tolérantes et inversement sur
sol cuprifère. Il semblerait que les populations tolérantes aient des besoins essentiels en
métaux plus importants que les plantes non tolérantes (Macnair et al. 2000). Le confinement
des cuprophytes aux habitats métallifères pourrait être expliqué par un « coût de la tolérance
au cuivre » (Harper et al. 1997 ; Macnair et al. 2000, Tadros 1957 ; Kazakou et al. 2008).
Cependant, l’existence d’un coût de la tolérance au cuivre a été démontrée formellement
uniquement chez Mimulus guttatus et reste très controversée (Pauwels 2006). Une autre
hypothèse est que les cuprophytes sont très sensibles aux agents pathogènes du sol (Malaisse
& Brooks 1982; Paton & Brooks 1996; Chipeng et al. 2009).
32 cuprophytes possèdent apparemment la capacité d’accumuler le cuivre dans leurs
parties aériennes à des concentrations supérieures au seuil de l’hyperaccumulation du Cu
(>1000 mg kg-1, Baker & Brooks 1989) (Reeves & Baker 2000 ; Reeves 2006). Cependant
ces données sont exclusivement basées sur l’analyse minérale d’échantillons récoltés sur le
terrain qui seraient contaminés par les poussières à la surface des feuilles (Faucon et al. 2007).
L’hyperaccumulation du Cu n’a jamais été observée en culture (Macnair 2000). Une grande
variation inter et intraspécifique des concentrations foliaires en Cu est observée chez ces
hyperaccumulatrices (Malaisse & Grégoire 1978; Brooks et al. 1987; Malaisse et al. 1979,
1994, 1999; Paton and Brooks 1996; Faucon et al. 2007 ; Faucon et al. 2009a). Ainsi,
Crepidorhopalon perennis et C. tenuis présentent une très large variation dans leurs teneurs
67
foliaires en cuivre (C. perennis : 500 à 1500 mg kg-1 ; C. tenuis de 100 à 980 mg kg-1 (Faucon
et al. 2007 ; Faucon et al. 2009a).
Dans ce chapitre, nous examinons la tolérance et l’accumulation du Cu en conditions
contrôlées en culture in vitro chez quatre populations métallicoles et une non-métallicole de
C. tenuis et chez l’unique population de C. perennis. Le présent travail est le premier qui
compare la tolérance à Cu de populations métallicoles et non métallicole pour des
cuprophytes du Katanga. Nous abordons les questions suivantes : 1) Existe-t-il une variation
interpopulationnelle de la capacité à tolérer le Cu chez C. tenuis? 2) Ces deux cuprophytes
montrent-elles une augmentation de leur performance en réponse à des concentrations élevées
en Cu ? 3) L’endémisme restreint de C. perennis peut-il s’expliquer par un coût de la
tolérance ? 4) C. perennis et C. tenuis sont-elles de véritables hyperaccumulatrices du Cu ?
Existe-t-il une variation interpopulationnelle de la capacité à accumuler les métaux chez C.
tenuis ?
Matériel et méthodes
Sites et matériel végétal
Les graines ont été récoltées dans six populations naturelles dans le Haut-Katanga en avril
2008 (Tableau 1). Un pool de graines représentatif de la variabilité de chaque population a été
constitué pour chacune d’elle. Les graines de Crepidorhopalon perennis (CP) ont été récoltées
dans son unique population située à la Mine de l’Etoile à 10 km au Nord Est de Lubumbashi.
Cette endémique cuprophyte se comporte comme une espèce pionnière des déblais miniers
riches en malachites récemment remués et se développe sur des sols avec des concentrations
extrêmes en Cu plus élevées que les sols occupés par les populations métallicoles de C. tenuis
(CTC) (gamme du Cu, pour CP=2161-55300 mg kg-1, CTC=201-12557 mg kg-1) (Faucon et
al. 2009a). Crepidorhopalon tenuis est beaucoup plus répandue et trouve son optimum
écologique sur les sols contaminés par les retombées atmosphériques des fonderies de cuivre
dans la région de Lubumbashi (Faucon et al. 2009b). Les quatre populations métallicoles
considérées dans cette étude sont présentes sur des sols riches en Cu et Co perturbés par
l’exploitation minière. Crepidorhopalon tenuis peut aussi se trouver occasionnellement sur
des sols non métallifères. La population non-métallicole étudiée est l’une des rares connue
dans les communautés végétales des clairières de forêt claire (miombo) sur sol latéritique au
Katanga.
68
Tableau 1 Populations étudiées. Localisation et description des habitats et taille des
populations. CP = Crepidorhopalon perennis; CTC = C. tenuis sur sol cuprifère and CTN =
C. tenuis sur sol normal
Sites
type
Description de l’habitat
Altitude
m
GPS
Taille des
populations
Etoile (E)
CP
Colline de cuivre naturelle; substrat
localement perturbé par les travaux
miniers: carrière à ciel ouvert
1280
S11,63562°
E27,58448°
105
Niamumenda (Nm)
CTC
Colline de cuivre naturelle; substrat
localement perturbé par les travaux
miniers
1340
S11,60492°
E27,29400°
105
Kalabi (Ka)
CTC
Colline de cuivre naturelle; substrat
localement perturbé par les travaux
miniers: carrière à ciel ouvert
1200
S10,78168°
E26,74053°
105
Ruashi (Ru)
CTC
Site anthropogène : recolonisation
des déblais miniers
1300
S11,62645°
E27,56328°
106
Quartier
Gécamines (QG)
CTC
Site anthropogène : sol contaminé par
les retombées métalliques provenant
des fonderies, milieu humide
1220
S11,70760°
E27,42985°
105
Vallée Karavia
(VK)
CTC
Site anthropogène : sol contaminé par
les retombées métalliques provenant
des fonderies, fond de vallée sur sol
hydromorphe
1230
S11,67270°
E27,43091°
107
Kyembe (Ky)
CTN
Site naturel non métallifère, clairière
de forêt claire (miombo) sur gravier
latéritique
1190
S 11,11269°
E 27,25825°
105
Méthode de culture
Une culture in vitro a été réalisée sur un milieu Murashige & Skoog (MS) (Murashige &
Skoog 1962). Les graines ont été stérilisées dans une solution d’hypochlorite de sodium à 5%
(w/v) pendant 10 min d’incubation. Après trois lavages successifs à l’eau distillée, les graines
(environ 30 par boîte) ont été semées dans 10 ml de MS enrichi en CuSO4 aux concentrations
suivantes : 0 et 60 µM (concentration choisie d’après les résultats des tests de croissance sur
un gradient de plantes non tolérantes au cuivre, Lequeux résultats non publiés ; Chipeng et al.
2009). Après un mois, 6 individus par population ont été transplantés dans des pots de 50 ml
de MS à 60 µM et à 0 µM de CuSO4. Après huit semaines, la masse sèche aérienne a été
mesurée. La biomasse aérienne a été utilisée comme une estimation approximative de la
fitness puisqu’elle était corrélée au nombre de graines (r=0,78, n=123 ind. x trois fruits,
P<0,05).
Analyses minérales
Après huit semaines de culture en pot, les plantes ont été récoltées, lavées avec une
solution Alconox (Alconox Inc.) à 1% pendant 2 min, rincées à l’eau déminéralisée et séchées
à 60°C pendant 48 h. Les échantillons séchés ont été minéralisés dans un mélange d’acide
nitrique et perchlorique (1 : 1) à l’aide du Tecator Digestor. La concentration en Cu des
échantillons a ensuite été mesurée par spectrométrie d’absorption atomique (AAS Varian
220). La teneur en Cu n’a été déterminée que sur les plantes ayant poussé sur milieu enrichi
en Cu.
Analyses statistiques
Les variations de biomasse ont été analysées par une ANOVA à deux facteurs croisés :
traitements et populations (facteurs fixes). La variation de la concentration en Cu dans les
plantes a été analysée par une ANOVA à un facteur. Les moyennes de biomasse et de
concentration en Cu dans la plante ont été comparées entre traitement et population par un test
de comparaison multiple post-hoc (Fisher LSD). Toutes les analyses ont été réalisées avec le
logiciel Statistica 8 (Statsoft 2008).
69
Résultats
Réponse de la biomasse au cuivre chez C. tenuis
L’anova montrait un effet population, un effet concentration en Cu significatifs. L’interaction
population*traitement était aussi significative (Tableau 2). La réponse au cuivre variait
fortement selon les populations. La croissance était meilleure à 60 µM de CuSO4 pour les
populations métallicoles VK, Ru, Nm et QG. Au contraire, la croissance était meilleure à 0
µM pour la population non-métallicole Ky. A 60 µM de CuSO4, la population non-métallicole
Ky possédait une biomasse deux fois plus petite que sur le témoin (F1, 47 = 13,25 ; P>0,001)
(Figure 1). De plus, une chlorose était présente uniquement chez les individus Ky sur 60 µM
de CuSO4. Aucune différence significative n’a été observée entre les populations métallicoles
à 0 µM de CuSO4. A 60 µM de CuSO4, une différence de biomasse existait entre les
populations (F5,
21
= 8,8 ; P>0,001) (Figure 1). Le classement des populations change
complètement selon la teneur en Cu. A 0 µM de CuSO4, on a : VK>Ky>Nm>QG>Ru. A 60
µM de CuSO4, on a Ru>Nm>VK>QG>Ky. Un résultat frappant est la forte diminution de
biomasse dans la population non-métallicole Ky en réponse au Cu. Au contraire, trois
populations métallicoles sur quatre montraient une augmentation significative de la biomasse
en réponse au Cu (Figure 1).
Normes de réaction de la biomasse chez C. perennis
Crepidorhopalon perennis ne présentait pas de différence significative entre le traitement 0
µM (moyenne = 13,8 mg, SD ±9,8) et 60 µM de CuSO4 (moyenne = 26,2 mg, SD ±6,3). Sur
traitement 0 µM, C. perennis ne possédait pas une biomasse différente de la population nonmétallicole Ky (moyenne = 27 mg, SD ±20,5) (F5, 26 = 2,1 ; ns).
70
Figure 1 Variation de la biomasse des populations métallicoles et non-métallicole (Ky) de
C. tenuis et C. perennis à 0 et 60 µM de CuSO4. Pour chaque population, six réplicats ont
été réalisés. Les barres d’erreur sont les écarts types. Les moyennes surmontées d’une même
lettre ne sont pas statistiquement différentes (test LSD Fisher). *** = P<0,001 ; ** = P<0,01 ;
* P<0,05 entre les traitements pour une même population.
Tableau 2 Variation de la biomasse des populations de C. tenuis (quatre populations
métallicoles et une population non-métallicole) et de l’unique population C. perennis en
culture sur deux traitements (0 µM et 60 µM de CuSO4)
Sites
Df
F
P
Population
5
3,1
P<0,05
Traitement
1
13,3
P<0,001
Traitement*population
5
6,4
P<0,001
Erreur
47
Variation de la concentration en Cu dans la partie aérienne de la plante
Une différence significative de concentration en Cu dans la partie aérienne existait entre les
populations (F5, 17 = 7,8 (P<0,001)) (Figure 3). La population non métallicole Ky montre la
valeur la plus élevée (moyenne = 115 µg mg-1, SD ±17,6), suivie de Ru (moyenne = 80 µg
mg-1, SD ±34) (Figure 2). Crepidorhopalon perennis présentait des valeurs de concentration
en Cu inférieures à 40 µg mg-1.
Figure 2 Variation de la concentration en Cu de la partie aérienne des populations
métallicoles et non-métallicole (Ky) de C. tenuis et C. perennis cultivées in vitro à 60 µM
de CuSO4. Pour chaque population, six réplicats ont été réalisées. Les barres d’erreur sont les
écarts types. Les moyennes surmontées d’une même lettre ne sont pas statistiquement
différentes (test LSD Fisher).
71
Discussion
Variation inter-populationnelle de la tolérance
Aucune population métallicole de C. tenuis et de C. perennis ne montre une diminution de la
biomasse à 60 µM de CuSO4. Dans les mêmes conditions expérimentales, des espèces
réputées non tolérantes au cuivre montraient une diminution de la croissance racinaire dès 25
µM de CuSO4 chez Arabidopsis thaliana (Lequeux résultats non publiés) et dès 5 µM chez
Nicotiana plumbaginifolia (Chipeng et al. 2009). Crepidorhopalon perennis et les populations
d’origine métallicole de C. tenuis montrent une réelle tolérance au cuivre.
Une variation significative de la réponse au cuivre existe entre les populations. La
population non métallicole Ky contraste fortement avec les autres, étant la seule à montrer une
inhibition de la croissance à 60 µM Cu. Ce résultat suggère que les populations métallicoles
ont développé une tolérance élevée au Cu par le jeu de la sélection naturelle en réponse à des
teneurs en Cu élevées dans le substrat de leur site d’origine. La tolérance au cuivre ne serait
donc pas constitutive chez C. tenuis. Le patron de variation de la tolérance est du même type
que celui documenté à de nombreuses reprises chez des pseudométallophytes, chez lesquels
des « écotypes métallicoles » ont été décrits. Il peut s’expliquer par une sélection
directionnelle en faveur d’une tolérance élevée, dans les sites métallifères. (Antonovics et al.
1971 ; Nicholls & McNeilly 1985 ; Nordal et al. 1999 ; Macnair et al. 2000). Cependant,
l’adaptation locale de ces « écotypes » reste à démontrer par des transplantations réciproques.
Toutefois, entre les populations métallicoles, la variation apparente de la tolérance ne
semble pas corrélée à la concentration en Cu dans le sol des sites d’origine (r = 0,15 ; ns)
(Tableau 3). Ainsi, la population Ru, qui apparaît comme la plus tolérante est originaire d’un
site relativement peu contaminé en cuivre. Dans une autre étude, nous avons montré que la
concentration de Mn dans le sol était corrélée positivement avec la concentration en Cu dans
la plante et inversement pour le K, Ca, P et Fe (Faucon et al. 2009a). La variation des teneurs
en Mn, K, Ca, P et Fe dans le sol entre sites pourrait influencer la teneur en Cu biodisponible
et ainsi entraîner une pression de sélection différente entre populations induisant une variation
de la tolérance au cuivre entre les populations métallicoles chez C. tenuis.
72
Tableau 3 Teneurs en cuivre et en cobalt des sols et des plantes in natura de 5
populations de C. tenuis et de l’unique population de C. perennis (Faucon et al. 2009a)
(moyenne et min-max). Cu et Co dans le sol extraits par l’Acétate d’ammonium-EDTA 1 M
pH 4,65. CP = Crepidorhopalon perennis; CTC = C. tenuis sur sol cuprifère and CTN = C.
tenuis sur sol normal.
Sites
Taxon
Co µg g-1 sol
Co µg g-1 plante
Cu µg g-1 sol
Cu µg g-1 plante
E
CP
275 (98-572)
397 (61-1105)
11278 (2161-55300)
394 (80-1380)
Nm
CTC
23 (2-98)
19 (8 – 58)
3428 (382-18144)
660 (84-2524)
Ru
CTC
54 (9-278)
130 (24-605)
991 (71-5869)
190 (59-412)
QG
CTC
6 (0,8-16)
47 (24-99)
1082 (224-2727)
100 (41-338)
VK
CTC
20 (7-44)
58 (14-176)
3544 (362-8189)
100 (34-211)
Ky
CTN
<1
<5
1,6 (0,8-2,1)
22 (8-93)
Cependant, la variation de la tolérance au cuivre chez C. tenuis pourrait être expliquée
par d’autres facteurs. Par exemple, les niveaux de tolérance peuvent varier entre populations
d’âges différents. Chez Agrostis stolonifera, à pollution égale, des populations plus anciennes
montrent des niveaux de tolérance nettement plus élevés (Wu et al. 1975).
Coût de la tolérance au cuivre et stimulation par le cuivre chez C. tenuis
L’augmentation significative de biomasse à 60 µM de CuSO4 observée chez QG, Nm et Ru
est cohérente avec les observations de terrain (Faucon et al. 2009a, 2009b). En effet, les
plantes poussant in natura sur sol métallifère présentent une biomasse beaucoup plus élevée
que celles poussant dans des sites non métallifères. Cette stimulation de croissance par des
concentrations élevées en cuivre en milieu axénique suggère que l’espèce C. tenuis présente
des besoins en cuivre supérieurs à la normale. Néanmoins, cette hypothèse devra être
confirmée étant donné que la concentration en SO4 apportée lors de la contamination en Cu du
milieu de culture peut influencer la croissance des individus chez ces deux espèces et ainsi
biaiser l’interprétation des résultats de l’expérience. En outre, une stimulation de la croissance
en réponse à des concentrations anormalement élevées en Cu n’a été rapportée que chez la
« mousse du cuivre » (copper moss) Scopelophila cataractae (Shaw 1994), chez une
cuprophyte du Katanga Haumaniastrum katangense (Lamiaceae) (Chipeng et al. 2009) et un
73
couple d’espèces des sols contaminés en Cu en Chine (Elsholtzia haichowensis (Lou et al.
2004) et E. splendens (Lamiaceae) (Jiang et al. 2008)).
La moins bonne performance sur substrat normal peut traduire un coût de la tolérance
au cuivre. En condition contrôlée sur un gradient de cuivre, un tel coût serait la conséquence
d’un besoin physiologique en cuivre intrinsèquement plus élevé (Macnair et al. 2000).
Cependant, le coût de la tolérance aux métaux lourds a été démontré en conditions contrôlées
uniquement chez Mimulus guttatus (Macnair et al. 2000). Les études s’attachant à démontrer
un coût de la tolérance aux métaux lourds en conditions contrôlées chez d’autres
pseudométallophytes n’ont pas été concluantes (Nicholls & McNeilly 1985 ; Dechamps et al.
2006). Le coût direct de la tolérance aux métaux lourds expliqué par un besoin physiologique
en métaux lourds semblerait être un phénomène rare.
Crepidorhopalon perennis est-elle une cuprophyte intrinséquement plus absolue que C.
tenuis?
Les cuprophytes absolues, dont la distribution est strictement liée aux sols cuprifères,
pourraient être incapables de coloniser les sols non-métallifères (Tadros 1957). L’hypothèse
d’un coût élevé de la tolérance au cuivre chez ces espèces pourrait expliquer leur inaptitude à
se développer sur sols non-métallifères (Macnair et al. 2000). L’échec répété de nos essais de
culture en pot de C. perennis sur des substrats non contaminés en Cu semble appuyer cette
hypothèse (Faucon, résultats non publiés). Cependant, les résultats du présent travail, en
conditions axéniques, n’ont pas montré une baisse de biomasse de C. perennis sur milieu non
contaminé (Figure 2). Ceci n’appuie pas l’hypothèse d’un besoin élevé en cuivre chez C.
perennis. Toutefois, ce résultat doit être considéré avec prudence, pour plusieurs raisons.
Premièrement, notre échantillon est de faible effectif. Deuxièmement, nous n’avons utilisé
qu’une seule concentration en Cu et il n’est pas impossible que l’optimum physiologique de
C. perennis, se situe à des teneurs en Cu encore plus élevées. Troisièmement, ce travail n’a
considéré que le facteur cuivre. Il n’est pas impossible que l’adaptation au cobalt joue un rôle
au moins aussi important dans le cas de C. perennis, originaire d’un site dont la teneur en
cobalt dans le sol est particulièrement élevée.
Crepidorhopalon perennis semble posséder des capacités de dispersion élevées
puisqu’elle colonise rapidement les nouveaux déblais de malachite créés par l’activité
humaine à la Mine de l’Etoile (Faucon, pers. obs.). Par conséquent, l’endémisme restreint de
74
C. perennis ne s’explique aisément ni par un besoin élevé en Cu, ni par une dispersion limitée.
Dans ce cas, il n’est pas impossible que des facteurs biotiques soient en jeu : association
étroite à des microorganismes du sol très spécifiques, sensibilité aux agents pathogènes. La
sensibilité élevée de certains cuprophytes aux agents pathogènes a été signalée pour
Haumaniastrum katangense (Malaisse & Brooks 1982; Paton & Brooks 1996; Chipeng et al.
2009). Celle-ci serait expliquée par un relâchement de la pression de sélection de défense aux
pathogènes sur les sites métallifères, due à la fongitoxicité des métaux et plus particulièrement
du cuivre (Tadros 1957).
Accumulation ou exclusion ?
Dans cette étude, les concentrations en Cu mesurées dans la partie aérienne de C. tenuis et C.
perennis étaient toujours inférieures au seuil conventionnel de l’hyperaccumulation du Cu
(1,000 mg kg-1 DW). Ces résultats vont dans le même sens que les quelques autres études qui
ont examiné l’accumulation de Cu en culture expérimentale (Morrison et al. 1979 ; Morrison
et al. 1981). Ils suggèrent que ces deux espèces ne sont pas des hyperaccumulatrices de Cu.
Les concentrations élevées en Cu rapportées pour des plantes récoltées dans leur site naturel
(Duvigneaud 1958; Malaisse & Grégoire 1978, Brooks & Malaisse 1985 ; Brooks et al. 1987 ;
Reeves 2006) peuvent résulter de contaminations par les poussières métalliques (Faucon et al.
2007). Toutefois, les concentrations foliaires en Cu dans cette étude sont très nettement
inférieures aux concentrations en Cu mesurées dans des échantillons récoltés sur le terrain qui
ont été soumis à un nettoyage efficace (Faucon et al. 2007, 2009a). Ceci suggère que
l’accumulation de Cu observée in natura ne se produit que dans des conditions écologiques
particulières, qui ne se réalisent pas en culture expérimentale. Dans un autre chapitre, nous
avons montré que des interactions avec d’autres éléments (synergies et antagonismes)
influençaient fortement la teneur de la plante en cuivre. Une association avec des
champignons mycorhiziens pourrait aussi favoriser la prise de métaux lourds (Fomina et al.
2005 ; Toler et al. 2005 ; Chen et al. 2007 ; Gildon & Tinker 1983 ; Wu et al. 2007 ; Liu et al.
2009).
Même si la concentration en Cu dans les feuilles est faible, une différence de capacité
à accumuler le cuivre semblerait exister entre les populations. Cette différence n’est pas
associée à la concentration en Cu des sols d’origine (r = -0,6 ; ns) (Tableau 3). Cependant, elle
pourrait être associée à une variation du degré de tolérance au Cu des populations de C.
75
tenuis. La population non métallicole Ky qui est la moins tolérante possède la concentration
foliaire en Cu la plus élevée. Cette relation suggère que le mécanisme de tolérance au cuivre
chez C. tenuis empêcherait la translocation du Cu dans la partie aérienne de la feuille. Cette
stratégie est typiquement connue des métallophytes exclueurs de métaux. Elle a été bien
documentée chez de nombreux écotypes ou espèces adaptés à de très fortes teneurs en Cu
dans le sol (e.g. Silene vulgaris (Schat et al. 1993), Esholtzia splendens (Song et al. 2004;
Weng et al. 2005), Haumaniastrum katangense (Chipeng et al. 2009). Cependant, ce
mécanisme aurait du être confirmé en comparant la concentration en Cu des racines à celle
des feuilles. Cette analyse n’a pas pu être effectuée en raison de la faible biomasse racinaire
produite chez Crepidorhopalon dans les conditions de cette expérience.
Conclusion
Crepidorhopalon perennis et les populations métallicoles de C. tenuis sont très tolérantes au
cuivre. Une différence génétique de la capacité à tolérer le cuivre semble exister entre les
populations métallicoles et non-métallicoles de C. tenuis. Nos résultats ont montré que le
cuivre provoquait une augmentation des performances de certaines populations métallicoles
en milieu stérile. Ces populations posséderaient des besoins élevés en cuivre. Dans ce cas, la
cuprophilie apparente de l’espèce in natura pourrait être expliquée par un coût de la tolérance
au cuivre.
La population de Crepidorhopalon perennis ne semble pas désavantagée par rapport à
sa congénère non-métallicole sur substrat non contaminé. Son endémisme restreint ne semble
pas lié à un coût de la tolérance au Cu.
Crepidorhopalon perennis et C. tenuis ne sont pas hyperaccumulatrices du Cu, mais
sembleraient posséder un mécanisme de tolérance au Cu de type exclueur.
Remerciements
Le Fonds National Belge de la Recherche Scientifique (FNRS) est remercié pour son aide
financière apportée à MPF, qui est un chercheur financé par le Fonds pour la Recherche dans
l’Industrie et l’Agriculture (FRIA, Belgique). Nous remercions Emile Kisimba et Mylor
Shutcha pour leur précieuse assistance technique et logistique. Ce travail intègre le “Projet
inter-universitaire ciblé REMEDLU” créé par la Coopération Universitaire au Développement
(CUD, Belgique).
76
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82
Chapitre 4 Endémisme et valeur de conservation des cuprophytes du
Katanga (en prép.)
Michel-Pierre Faucon, Arthur Meersseman, Mylor Ngoy Shutcha, Grégory Mahy, Michel
Ngongo Luhembwe, F. Malaisse, P. Meerts
Résumé :
Au Katanga, les affleurements naturels de roches riches en cuivre sont colonisés par des
communautés végétales très originales. Certaines espèces ont été proposées comme des
endémiques probables de ces sites. Dans cette présente étude, nous avons révisé le statut
taxonomique, phytogéographique et conservatoire de ces plantes. Trente deux taxons sont
identifiés comme des endémiques strictes des sols cuprifères du Katanga (endémiques
strictes). Dix-huit autres taxons sont identifiés comme endémiques larges, c’est-à-dire avec
une fréquence supérieure ou égale à 75% sur sols riches en cuivre. La faible proportion
d’endémiques (environ 5%) dans la flore des sols cuprifères indique éventuellement une
origine récente de celle-ci (c’est-à-dire à la fin du Pleistocene, 15.000 y. BP). Les arguments
en faveur d’un néoendémisme sont discutés. La plupart des endémiques strictes sont en
danger critique d’extinction à cause de la destruction de leurs habitats par l’exploitation du
cuivre. Par contre, certaines espèces sont capables de coloniser les habitats métallifères
secondaires crées par l’industrie minière et sembleraient moins menacées.
Mots clefs: métallophyte, endémisme, cuivre, Katanga, mining, métaux lourds, conservation
83
Copper endemism in the Congolese flora: A database of copper affinity and
conservation value of cuprophytes
M.-P. Faucon* • A. Meersseman* • M. Ngoy Shutcha • G. Mahy • M. Ngongo Luhembwe •
F. Malaisse • P. Meerts
* equally contributing first authors
Michel-Pierre Faucon, Arthur Meersseman and Pierre Meerts. Laboratoire de Génétique et
Ecologie végétales - Université Libre de Bruxelles. 1850, chaussée de Wavre, B-1160
Bruxelles, Belgium
Grégory Mahy and François Malaisse. Laboratory of Ecology. Gembloux Agricultural
University. Passage des Déportés 2, 5030 Gembloux, Belgium
Michel Ngongo Luhembwe and Mylor Shutcha. Université de Lubumbashi. Faculté des
Sciences Agronomiques Lubumbashi, Rep. Dem. of Congo.
Abstract. : In Katanga, natural outcrops of copper-rich rocks are colonised by highly original
plant communities. A number of plant species have been proposed as possibly endemic of
these sites. We here revise the taxonomic, phytogeographic and conservation status of these
plants. 33 taxa are identified as strictly endemic of Cu-rich soil in Katanga (strict endemics).
18 other taxa are identified as broadly endemic, i.e. with >75% of occurrence on Cu-rich soil.
Low proportion of endemics (ca. 5%) in the flora of Cu-rich soil possibly indicates a recent
origin (i.e. late of Pleistocene, 15.000 y. BP) of much of this flora, Arguments in favour of
neoendemism are discussed. Most strict endemics are critically endangered, due to habitat
destruction by copper mining. Several species, however, are able to colonise secondary
metalliferous habitats created by mining industry and may be at lower risk.
Key Words: metallophyte, endemism, copper, Katanga, mining, heavy metals, conservation
84
Introduction
Plant communities developed on geochemical anomalies often offer outstanding
examples of ongoing microevolutionary processes due to geographical isolation, ecological
isolation and stringent selective forces (Antonovics et al. 1971; Ernst 1974; Baker et al. 1992;
Raven 1964; Kruckeberg 1984, 1986; Macnair & Gardner 1998; Rakajaruna 2004). In
particular, metalliferous substrates often present a highly distinctive flora including a number
of endemic plant species (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963; Wild 1974; Kruckeberg
1984; Kruckeberg & Kruckeberg, 1990; Brooks & Malaisse 1990; Jaffré 1992; Borhidi 1996;
Rajakaruna & Bohm 2002). Evolutionists have long been interested in the endemic flora of
metalliferous substrates as a possible example of the relationships between adaptation and
speciation (Stebbins 1942, Raven 1964, Stebbins & Major 1965, Ernst 1974, Kruckeberg
1984, Kruckeberg & Kruckeberg, 1990; Wild & Bradshaw 1977). However, the speciation
process in metalliferous habitats has been little studied (Brady et al. 2005). In addition,
metallophytes species possess remarkable physiological adaptations required to grow on
substrate enriched in heavy metals and are interesting to implement green technologies aimed
at remediating heavy metal pollutions (Whiting et al. 2004). The flora metalliferous sites is
therefore of high value to biodiversity conservation (Whiting et al. 2004).
In contrast to serpentine soils which have received much attention from an ecological
and phytogeographic point of view (Wild 1965, 1974; Kruckeberg 1984; Jaffré 1992; Borhidi
1996; Rajakaruna & Bohm 2002; Reeves et al. 2007; Brooks 1987), other natural
metalliferous substrates have been comparatively less well studied. Ecosystems established on
soils naturally contaminated with Cu are of rare occurrence on the earth. SC Africa is
exceptional by the occurrence of a large number of copper-cobalt mineralised areas
(Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963, Ernst 1974, Wild & Bradshaw 1977, Malaisse
1983; Brooks & Malaisse 1985; Leteinturier & Malaisse 1999; Leteinturier 2002). In South
Central Africa, in particular the Katangan copper belt (Democratic Republic of Congo), Curich rock outcrops are remarkable in the landscape in the form of isolated hillocks covered by
steppic savannah which sharply contrat with the surrounding miombo woodland (Duvigneaud
& Denaeyer-De Smet 1963; Shewry et al., 1979; Brooks & Malaisse 1985). High
concentration of copper are most often associated to cobalt and other heavy metals. The
Katangan copper belt represents a hotspot for metallophyte species (Wild & Bradshaw 1977;
85
Brooks & Malaisse 1985, 1990; Malaisse 1983; Malaisse et al. 1983; Leteinturier & Malaisse,
1999).
All over the world the flora of metalliferous soils is threatened by human activities,
especially mining, and Katanga makes no exception. Actions aiming to preserve metallophyte
species are imperative (Whiting et al. 2004). In Katanga, a dozen of sites are already
completely destroyed and many others have been profoundly disturbed (Brooks et al. 1992).
Several endemic taxa may have already gone extinct (Brooks et al. 1992).
Conservation strategy should be based on a full appreciation of biogeographic
originality and conservation value of a given flora. Such an appreciation must also rely on a
sufficient taxonomic knowledge (Callmander et al. 2005). For a long time, botanists have
relied on the seminal work of Duvigneaud for most of their information on taxonomy, ecology
and distribution of Katangan metallophytes (Duvigneaud 1958; Duvigneaud 1959;
Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963) (see Leteinturier and Malaisse, (2001) for a
historical account of botanical exploration of copper soils in Katanga). Duvigneaud and
Denaeyer-De Smet (1963) list ca. 250 species and considered that the number of Cu-endemics
might be close to 100 species. More recent explorations (especially by Malaisse and coworkers) have steadily increased the number of species occurring on Cu-soil, which is now
close to 600 (Leteinturier 2002; Malaisse pers. obs.). New endemic species have been
described (e.g. Robyns 1989; Malaisse & Lecron 1990). However, progress in the botanical
exploration of Katanga has also revealed that taxa previously regarded as endemic actually
have a broader range also occurring on normal soil. At the same time, taxonomic revisions
have synonymised a number of taxa originally described by Duvigneaud as Cu-endemics.
Some forty species were cited as endemic of the copper habitat in the last published reviews
(Leteinturier 2002; Whiting et al. 2004). Due to a lack of synthesis of this information, the
conservation status of Katangan copper species has not been assessed yet. This has precluded
inclusion of Katangan copper species in the IUCN Red List, a situation which may seriously
undermine conservation efforts (for a discussion of appropriate uses of the Red List, see
Possingham et al. 2002; Lamoreaux et al. 2003).
In this paper, we aim to establish a check-list of species endemic of Cu-rich soil in
Katanga (Democratic Republic of Congo), and to assess their current distribution range and
conservation. To that end, we critically revise taxonomic status and ecogeographical
distribution of virtually all taxa that have ever been reported to be endemic of Cu-rich soil in
86
Katanga, based on an extensive revision of herbarium materials. We also provide a first
assessment of their conservation status using the IUCN typology. The percentage of endemic
species is compared to other floras of metal-enriched soil elsewhere on the earth and the
possible origin of the endemic flora of Cu soil in Katanga is briefly discussed.
Geographical setting and climate
The “Katangan Copper Belt” (Democratic Republic of Congo) forms a crescent ca 300 km
long and 50 km wide extending from Kolwezi in the west to Lubumbashi in the southeast of
Katanga province. Mineralised rocks appear as rounded hills, typically a few tenths of meters
above the level of the surrounding non mineralised areas. Most copper hills are typically less
than 1 km². The distance between nearby hills varies enormously across the copper belt from
less than a few hundred meters to more than 20 km. Less than 100 hills over c. a. 160 have
been visited at least on one occasion by a botanists (Leteinturier et al. 1999; Leteinturier
2002).
The Katangan Group is of Upper Cambrian age (i.e. over 620 m.y. old). It comprises
three large series: Upper Kundelungu, Lower Kundelungu and Roan (François 1973). Copper
mineralization in Katanga province is found in the Roan Series. They are mainly calcareous
rocks with dark minerals, dolomitic schists, cellular siliceous rocks, flaky siliceous rocks,
stratified dolomites and argillaceous talc.
Climate is humid subtropical (Köppen-Geiger: CWa) and tempered by the relatively
high elevation (ca. 1300 m a.s.l.). There is one rainy season (November to the end of March),
one dry season (May to September) and two transition months (October and April). Annual
rainfall is about 1300 mm of which 1200 mm fall during the rainy season. At the beginning of
the dry season, the herbaceous vegetation scorches, except in the permanent wetlands. Mean
annual temperature is about 20 °C. Temperature is lowest at the beginning of the dry season
(15-17 °C). September and October are usually the warmest months with daily maxima of
about 31-33 °C. Temperature amplitude between day and night is low during the rainy season,
but is larger during the dry season when night temperature can fall to 5 °C.
87
Material and methods
Three sources of information have been used to construct a database: published literature,
herbaria and unpublished field observations by the authors (often with a herbarium voucher
specimen).
First, a list of species was compiled based on all published papers on the flora of
Katangan copper hills with explicit indications indicating affinity with copper soil in Katanga
(Robyns 1932; Duvigneaud 1958; Duvigneaud 1959; Duvigneaud & Denaeyer-De Smet
1963; Malaisse 1983; Brooks & Malaisse 1990; Leteinturier & Malaisse 1999; Leteinturier
2002). All species that have been regarded as being endemic of or having high affinity for Curich substrate by at least one of those authorities were retained. All species classified as
“absolute cuprophytes”, local cuprophytes and “cuprophiles” by Duvigneaud (loc.cit.) have
been considered. The second step was to validate putative endemics. To that end, each species
in the first list was critically assessed both from a taxonomic and phytogeographic point of
view.
Nomenclatural and taxonomic revision
All relevant taxonomic revisions published either in standard floras or as monographs, have
been examined. In all cases, the protologue was consulted. The following standard floras have
been used: Flore d’Afrique centrale (Jardin Botanique National de Belgique 1972), Flora
Zambesiaca (Board of Trustees of the Kew Royal Botanic Gardens 2004) and Flora of
Tropical East Africa (Kew Royal Botanic Gardens 1952-2008). The following electronic
resources
were
also
used:
Botany
&
Plant
Science
of
ALUKA
(http://www.aluka.org/action/showDiscipline?sa=bot), The International Plant Names Index
(http://www.ipni.org), Base de données des plantes à fleurs d'Afrique (http://www.villege.ch/musinfo/bd/cjb/africa/recherche.php). The most recently accepted name has been
retained. Nomenclature has been adapted accordingly. Some putative endemics were rejected
because they have been synonymized with taxa with a broader distribution range off copper
substrates. In a limited number of cases, different taxonomic revisions have expressed
conflicting views as to the taxonomic value of taxa occurring on copper soil. Such cases will
be examined in the discussion.
88
Phytogeographic revision
For all taxa taxonomically validated in the first list the proportion of locations on copper soil
and on non copper soils was determined based on an extensive survey of published literature
and herbarium collections. For all these species, virtually all herbarium materials kept in BR,
BRLU, BRVU, GENT and Kipopo (Katanga) and have been examined for location and
ecology. More than 1900 herbarium specimens have been revised. Additional data came from
our own observations (pers. obs.), especially since 2005 and from the original field notes of P.
Duvigneaud (kept in BRLU). Particular attention was paid to records of putative endemics on
non copper substrates (e.g. steppic savanna (dilungu) of Katangan highlands (“Hauts-Plateaux
katangais”), nonmetalliferous rock outcrops, lateritic crust, woodland miombo or other
metalliferous habitats: Zn, Pb, Mn). Occurrence on copper soil was accepted if it was
explicitly mentioned on the label. In a few cases, occurrence on copper soil was inferred from
locality name (e.g. “Mine de l’Etoile”) even if no explicit ecological data were reported by the
collector. All localities recorded (including published literature, pers. obs. and herbaria) were
entered in the database.
Affinity for copper was calculated as the proportion of records on copper soil and
categorised as follows: <75 %, 75-99 %, 100%. Taxa with 100% of records on copper soil are
here regarded as strict endemics of Katangan copper soil (i.e. absolute cuprophytes). Our
definition of endemism is slightly more restrictive than that recently used for Californian
serpentine as Safford (2005), who accepted as serpentine endemics all species with >95%
locations on serpentine. This is because of the much poorer botanical exploration of Katanga
compared to California implying that a single authentic record off copper soil may be
sufficient to indicate a broader ecological range. A second list of “broad endemics” was
established comprising species having >75% of localities on Cu-soil and a few species with a
total of only 3 known localities, two of which (66%) on Cu soil.
Ecology of endemics
Habitat of each species was determined based on herbarium collections, published literature
and our own field observations. Three types of habitats have been distinguished. Primary
habitats are natural, undisturbed plant communities, including steppic savannah, rocky steppe
89
and scrub comprising mostly perennial species. Secondary habitats are substrates which have
been disturbed by man. Two types of secondary habitats have been distinguished depending
on the source of metallic contamination: i) mineralised rock debris disturbed by mining
activities (whether artisanal or industrial) ii) soil contaminated by atmospheric fallout from
copper smelters. Secondary habitats are typically colonised by open plant communities often
dominated by annual species.
IUCN red list status
Conservation status of strict and broad endemics was assessed using IUCN criteria. In this
assessment, impacts of disturbance by mining activities have been considered as follows in
April 2008. The current or potential pressures on populations were assessed based on: (1)
Consultation of mining/cadastral maps of Katanga province to determine the ownership and
status of the sites (currently mined, mining planned, no mining planned). (2) Direct
observations in the field (current extent of habitat destruction and fragmentation by mining).
(3) Communication with mining industry (all mining companies operating in Katanga were
questioned about operation plan schedule).
Data from the ecogeographical revision have been combined with the impacts of disturbance
by mining activities to generate the IUCN Red List status (IUCN 2001) of each taxon. B
criterion was used for assess IUCN status using the geographic range in the form of either B1
(extent of occurrence) or B2 (area of occupancy). B1 and B2 were assessed by subcriteria a)
and b) or c) by examining decline, fluctuations, fragmentation of populations and of
occurrence and of occupancy area.
90
Table 1 Plant taxa strictly endemic of Cu-rich soil in Katanga (Democratic republic of Congo), with their IUCN status and ecology. Ex: extinct, CR: critically
endangered, EN: endangered, VU: vulnerable, DD: data deficient, NE: not evaluated. Primary habitats = S: steppe; RS: rocky steppe; SS: steppic savanna; Sw: sward. Secondary habitats = (S1)
with substrate (often mine debris) disturbed and reworked by mining activities
Taxon (accepted name)
Family
sites IUCN status
Habitats
Acalypha cupricola A. Robyns
EUPHORBIACEAE
51
(EN A2a + 3d)
SS
Acalypha dikuluwensis P.A. Duvign. & Dewit.
EUPHORBIACEAE
1
EX
SS
Actiniopteris kornasii Medwecka-Kornas
PTERIDACEAE
4
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
Aeollanthus saxatilis P.A. Duvign. & Denaeyer
LAMIACEAE
4
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
Aspilia eylesii S. Moore ssp. cupricola P.A. Duvign. & Danhier
ASTERACEAE
1
DD
S
Basananthe cupricola A. Robyns
PASSIFLORACEAE
1
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
Bulbostylis fusiformis Goetgh.
CYPERACEAE
3
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)+(c(iii))) RS; Sw; S1
Cheilanthes inaequalis KZE var. lanopetiolata P.A. Duvign.
PTERIDACEAE
1
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS; Sw
Commelina mwatayamvoana P.A. Duvign. et Dewit
COMMELINACEAE
2
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
S
Commelina zigzag P.A. Duvign & Dewit
COMMELINACEAE
5
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
Sw
Crepidorhopalon perennis (P.A.Duvign.) Eb. Fisch.
Synonyms
SCROPHULARIACEAE 2
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)+(c(iii))) S1
Crotalaria cobalticola P.A.Duvign. & Plancke
FABACEAE
18
(EN B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS; S1
Crotalaria peschiana P.A. Duvign. & Timp.
FABACEAE
5
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
Cyanotis cupricola P.A. Duvign.
COMMELINACEAE
13
(EN B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
Cyperus kibweanus P.A. Duvign.
CYPERACEAE
5
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
Digitaria nitens Rendle ssp. festucoides P.A. Duvign.
POACEAE
1
DD
SR
EUPHORBIACEAE
5
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
Faroa chalcophila P. Taylor
GENTIANACEAE
3
(CR B1a+(b(iii,iv)+c(iii)))
S1
Faroa malaissei Bamps
GENTIANACEAE
11
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
ASTERACEAE
2
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)+(c(iii))) S1
Euphorbia cupricola (Malaisse & Lecron) Bruyns
Gutenbergia pubescens (S. Moore) C. Jeffrey
Lindernia perennis P.A. Duvign.
Monadenium cupricola Malaisse & Lecron
Gutenbergia cuprophila P.A. Duvign.
Hartliella cupricola Fischer
SCROPHULARIACEAE 1
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
LAMIACEAE
32
(VU B1a+(c(iii)))
S1
Lopholaena deltombei P.A. Duvign.
ASTERACEAE
9
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
Loudetia kagerensis (K. Schum.) C.E. Hubb ssp. jubata Duvign.
POACEAE
1
DD
SS
Haumaniastrum robertii (Robyns) P.A. Duvign. & Plancke
Acrocephalus robertii Robyns
Table 1 (Contd.)
Taxon (accepted name)
Silene cobalticola P.A. Duvign. & Plancke
Synonyms
Family
sites IUCN status
Habitats
CARYOPHYLLACEAE 1
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
Sopubia mannii Skan var. metallorum (P.A. Duvign.) Mielcarek Sopubia metallorum P.A. Duvign. SCROPHULARIACEAE 9
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
Vernonia duvigneaudii Kalanda
ASTERACEAE
2
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
Vernonia ledocteana P.A. Duvign. & Van Bockstal
ASTERACEAE 1
1
EX
S
Vigna dolomitica Wilczek
FABACEAE
1
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)+(c(iii))) S1
Wahlenbergia ericoidella (P.A. Duvign. & Denaeyer) Thulin
CAMPANULACEAE
3
(CR B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
S
Wahlenbergia malaissei Thulin
CAMPANULACEAE
2
(CR B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
S
Xerophyta demeesmaekerana P.A. Duvign. et Dewit
VELLOZIACEAE
NE
DD
RS
Table 2 Plant taxa with very high affinity to Cu/Co rich substrates in Katanga (Democratic Republic of Congo) (75-99% of localities on Cu-soil in Katanga
or a single locality off Cu-soil), with their IUCN status and ecology. Ex: extinct, CR: critically endangered, NT: near threatened, LC: least concern, DD: data deficient, NE: not
evaluated. Primary habitats; S: steppe; RS: rocky steppe; SS: steppic savanna; Sw: sward. Secondary habitats = S31:with substrate (often mine debris) disturbed and reworked by mining activities, S2:
soil contaminated by atmospheric fallout from an ore-smelter
Accepted names
Synonyms
Family
sites IUCN status
Habitats
Anisopappus davyi S. Moore
ASTERACEAE
17
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RSw; S1
Ascolepis metallorum P.A. Duvign. & Léonard
CYPERACEAE
29
(VU B1a+(c(iii)))
S; S1
Basananthe kisimbae Malaisse & Bamps
PASSIFLORACEAE
16
(EN B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
SCROPHULARIACEAE
3
(EN B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
Bulbostylis cupricola Goetghebeur
CYPERACEAE
36
(VU B1a+(c(iii)))
S1
Bulbostylis pseudoperennis Goetghebeur
CYPERACEAE
24
(VU B1a+(c(iii)))
S1;S2
APIACEAE
10
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
Dissotis derriksiana P.A. Duvign.
MELASTOMATACEAE
13
(VU B1a+(c(iii)))
RS; S2
Euphorbia fanshawei L.C. Leach
EUPHORBIACEAE
3
(EN B2a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
IRIDACEAE
16
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
IRIDACEAE
8
(EN B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
Helichrysum lejolyanum Lisowski
ASTERACEAE
7
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
Ipomoea linosepala Hallier f. ssp. auroargentea P.A.
CONVOLVULACEAE
6
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
RS
ACANTHACEAE
26
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
LAMIACEAE
5
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
SCROPHULARIACEAE
17
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
Sw
LAMIACEAE
10
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
TILIACEAE
16
(VU B1a+(b(i,ii,iii,iv)))
SS
Buchnera symoensiana Mielcarek
Diplolophium marthozianum P.A. Duvign.
Buchnera candida P.A. Duvign. & Van Bockstal
Spuriodaucus marthozianus
Gladiolus ledoctei P.A. Duvign. & Van Bockstal
G. fungurumeensis P.A. Duvign. & Van Bockstal
Gladiolus robiliartianus P.A. Duvign.
Gladiolus duvigneaudii Van Bockst.
Duvign. et Dewit
Justicia metallorum P.A. Duvign.
Ocimum ericoides (P.A. Duvign. & Plancke) Paton
Becium ericoides P.A. Duvign. & Plancke
Sopubia neptunii P.A. Duvign. & Van Bockstal
Tinnea coerulea Gürke var. obovata (Robyns &
Tinnea obovata Robyns & Lebrun
Lebrun) Vollesen
Triumfetta likasiensis De Wild.
91
Results
The check-list
Our checklist of taxa with high affinity for Cu/Co substrates in Katanga currently comprises
49 taxa. 32 of these (28 species, 2 subspecies, 2 varieties) are strict Katangan Cu-endemics,
i.e. with 100% of records on Cu-rich soil in Katanga (Table 1). Ten of these (30%) are known
only from the type locality. Only seven are known from > 10 localities.
18 taxa (16 species, 1 subspecies, 1 variety) have >75% of their localities on Cu-soil in
Katanga can be referred to as “broad endemics” (Table 2). Ascolepis metallorum is an
absolute metallophyte not confined to Cu-soil, extending to a broader range of metalliferous
substrates including Zn/Pb and Mn-rich soil. Bulbostylis cupricola is restricted to Cu-soil, but
its distribution range extends to the copperbelt of Zambia. The 15 other taxa have a few
occurrences (sometimes a single) on non-metalliferous soil. In many cases, these “odd”
localities are not located close to Cu-sites, most often occurring in the steppic vegetations of
Katangan Highlands on Kalahari sands (“Hauts Plateaux katangais”). Most of these “broad
endemics” are known from 10 localities or more.
65 other taxa which had been previously reported by at least one reference to be
endemic of Cu substrates have been rejected for one or several of the following reasons
(Table 3). First, a number of putative endemics have been shown to be of little taxonomic
value and were merged with taxa with a broader distribution range (e.g. Xerophyta barbarae
synonymised with the widespread X. equisetoides). A second group comprises valid taxa
which have been discovered in a relatively large number of sites on non mineralized soil (e.g.
Gladiolus tshombeanus). Finally, a number of supposed endemics turned out to have never
been validly published yet and were therefore rejected as nomina nuda. It must be emphasized
that some of the “rejected endemics” are characteristic components of Cu-vegetations
(Uapaca robynsii, Gladiolus tshombeanus, Aeollanthus subacaulis, …). A distinct group
comprises species with <75% of their localities on Cu-soil when considering their whole
distribution range, but which occur (almost) exclusively on Cu-soil in the Katangan
copperbelt. These can be referred to as “regional Cu-indicators”. The most characteristic of
them are listed in Table 4.
92
Table 3 Plant taxa formerly reported as endemics of Cu-soil and which are not validated in the present study. K = Katanga; BC = Bas Congo; ZA =
Zambia; AO = Angola; TZ = Tanzania; RW = Rwanda; MI = Malawi; ZI = Zimbabwe; MZ = Mozambic
Name
currently accepted name
Family
Acrocephalus katangensis S.Moore
Haumaniastrum katangense (S.Moore)
P.A.Duvign. & Plancke
Barleria descampsii
Ocimum vanderystii (De Wild.) A.J.
Paton
Ocimum vanderystii (De Wild.) A.J.
Paton
Ocimum monocotyloides (Ayobangira)
A.J. Paton
Becium centrali-africanum (R.E. Fr.)
Sebald
Becium centrali-africanum (R.E. Fr.)
Sebald
Ocimum metallorum (P.A.Duvign. &
Plancke) A.J. Paton
Ocimum metallorum (P.A.Duvign. &
Plancke) A.J. Paton
Buchnera robynsii Mielcarek
Buchnera trilobata Mielcarek
Cheilanthes aff. perlanata sp. nov.
Cyphia mazoensis S. Moore
Eriospermum flagelliforme (Baker)
J.C.Manning
Gladiolus actinomorphanthus Duvign.
& Van Bockst.
Gladiolus gregarius var. angustifolius
(Van Bockstal) Geerinck
Gladiolus tshombeanus P.A. Duvign &
Van Bockstal
Gladiolus tshombeanus P.A. Duvign &
Van Bockstal
Barleria variabilis Oberm
Becium aureoviride P.A. Duvign.
Becium aureoviride ssp. lupotense P.A. Duvign.
Becium grandiflorum (Lam.) Pic. Ser. var. ericoides
(P.A.Duvign. & Plancke)
Becium homblei (De Wild.) P.A. Duvign. & Plancke
Becium katangense
Becium metallorum P.A.Duvign. & Plancke
Becium peschianum P.A. Duvign. & Plancke
Buchnera metallorum P.A. Duvign. & Van Bockstal
Buchnera rubriflora P.A. Duvign. & Van Bockstal
Cheilanthes aff. perlanata sp. nov.
Cyphia gamopetala P.A. Duvign. & Denaeyer
Eriospermum abyssinicum Baker
Gladiolus actinomorphanthus Duvign. & Van Bockst.
Gladiolus klattianus Hutch. ssp. angustifolius Van
Bockstal
Gladiolus peschianus P.A. Duvign. & Van Bockstal
Gladiolus tshombeanus P.A. Duvign. & Van Bockstal
ssp. parviflorus
LAMIACEAE
Distribution
range
K-ZA-TZ-AO
Paton & Brooks 1996
ACANTHACEAE
LAMIACEAE
K-ZA
K-ZA
Balkwill & Balkwill 1997
Paton 1995
LAMIACEAE
K-ZA
Paton 1995
LAMIACEAE
K
Paton 1995; Paton et al. 1999
LAMIACEAE
K-ZA-TZ
Paton 1995
LAMIACEAE
K-ZA-TZ
Paton 1995
LAMIACEAE
K
Paton 1995
LAMIACEAE
K
SCROPHULARIACEAE
SCROPHULARIACEAE
PTERIDACEAE
CYPHIACEAE
ERIOSPERMACACEA
E
IRIDACEAE
K
K-ZA-TZ-MI
Ayobangira 1987
Paton et al. 1999
Mielcarek 1996
Philcox 1990
Nomen nudum
Thulin 1983
Whitehouse 1996
IRIDACEAE
K-ZA-BY
Geerinck 2005
IRIDACEAE
K
Geerinck 2005
IRIDACEAE
K
Geerinck 2005
K-ZA-MZ-MI-ZI
tropical and
subtropical Africa
K
Revision
Thulin 1983
Table 3 (Contd.)
Name
currently accepted name
Family
LAMIACEAE
Distribution
range
K-BC-ZA-TZ
Icomum biformifolium De Wild.
Aeollanthus subacaulis (Baker) Hua &
Briq. var. linearis (Burkill) Ryding
Aeollanthus subacaulis (Baker) Hua &
Briq. var. linearis (Burkill) Ryding
Aeollanthus subacaulis (Baker) Hua &
Briq. var. linearis (Burkill) Ryding
Aeollanthus subacaulis (Baker) Hua &
Briq. var. ericoides
Ipomoea linosepala Hallier f. subsp.
alpina (Rendle) Lejoly & Lisowski
Ipomoea linosepala Hallier f. subsp.
alpina (Rendle) Lejoly & Lisowski
Ipomoea linosepala Hallier f. subsp.
alpina (Rendle) Lejoly & Lisowski
Ipomoea linosepala Hallier f. subsp.
alpina (Rendle) Lejoly & Lisowski
Ipomoea recta De Wild.
Ryding 1986
LAMIACEAE
K-BC-ZA-TZ
Ryding 1986
LAMIACEAE
K-BC-ZA-TZ
Ryding 1986
LAMIACEAE
K
Ryding 1986
CONVOLVULACEAE
K-ZA-BY-TZ-AO
Lejoly & Lisowski 1992
CONVOLVULACEAE
K-ZA-BY-TZ-AO
Lejoly & Lisowski 1992
CONVOLVULACEAE
K-ZA-BY-TZ-AO
Lejoly & Lisowski 1992
CONVOLVULACEAE
K-ZA-BY-TZ-AO
Lejoly & Lisowski 1992
CONVOLVULACEAE
K-ZA-MI
Lejoly & Lisowski 1992
Ipomoea linosepala Hallier f. ssp.
auroargentea P.A. Duvign. Et Dewit
Justicia aff. cupricola sp. nov.
CONVOLVULACEAE
K
Lejoly & Lisowski 1992
Karina tayloriana Boutique
Karina tayloriana Boutique
GENTIANACEAE
K
Boutique 1972
Lapeirousia erythrantha (Klotzsch ex Klatt) Baker
var. welwitschii (Baker) Marais ex Geerinck
IRIDACEAE
K-MI-ZI
Goldblatt 1993
SCROPHULARIACEAE
K-ZA-TZ-BY-ZI
Fischer 1992
Monadenium pseudoracemosum var. lorifolium
P.R.O. Bally
Olax obtusifolia De Wild.
Lapeirousia erythrantha (Klotzsch ex
Klatt) Baker var. setifolia (Harms)
Geerink et al.
Crepidorhopalon tenuis (S.Moore)
Eb.Fisch.
Monadenium pseudoracemosum var.
lorifolium P.R.O. Bally
Olax obtusifolia De Wild.
EUPHORBIACEAE
K-ZA-TZ
Carter & Leach 2001
OLACACEAE
K-ZA-TZ-MI-ZI
Lucas 1968
Pandiaka carsonii var. carsonii écophénotype
cupricole
Pellaea aff. pectiniformis sp. nov.
Pandiaka carsonii var. carsonii
écophénotype cupricole
Pellaea aff. pectiniformis sp. nov.
AMARANTHACEAE
K-ZA-MI-ZI
Townsend 1988
Rendlia cupricola P.A. Duvign.
Microchloa altera (Rendle) Stapf.
POACEAE
Icomum elongatum De Wild.
Icomum lineare Burkill
Icomum tuberculatum De Wild.
Ipomoea alpina Rendle ssp. argyphylla P.A. Duvign.
Et Dewit
Ipomoea alpina Rendle ssp. hirsutula P.A. Duvign. Et
Dewit
Ipomoea alpina Rendle ssp. hockii (De Wild.) P.A.
Duvign. Et Dewit
Ipomoea alpina Rendle ssp. longissima P.A. Duvign.
Et Dewit
Ipomoea debeerstii De Wild. ssp. discolor P.A.
Duvign
Ipomoea linosepala Hallier f. ssp. auroargentea P.A.
Duvign. Et Dewit
Justicia aff. cupricola sp. nov.
Lindernia damblonii P.A. Duvign.
93
ACANTHACEAE
Revision
Nomen nudum
PTERIDACEAE
Nomen nudum
K-SF
Cope 1999
Table 3 (Contd.)
Name
currently accepted name
Family
Silene burchelli var. angustifolia écophénotype
cupricole
Streptocarpus rhodesianus var. perlanatus
Duvigneaud
Thesium pawlowskianum Lawalrée
Triumfetta cupricola De Wild.
Silene burchelli var. angustifolia
écophénotype cupricole
Streptocarpus rhodesianus S. Moore
CARYOPHYLLACEAE
Thesium pawlowskianum Lawalrée
Triumfetta digitata (Oliv.) Sprague &
Hutch.
Triumfetta dekindtiana Engl.
Uapaca robynsii De Wild.
Xerophyta equisetoides Baker var.
trichophylla (Baker) L.B.Sm. &
Ayensu
Xerophyta equisetoides Baker var.
trichophylla (Baker) L.B.Sm. &
Ayensu
Triumfetta robynsii De Wild.
Uapaca robynsii De Wild.
Xerophyta barbarae ssp. cuprophila Duvign. et
Dewit
Xerophyta barbarae Duvign. et Dewit
Russel et al. 1987
GESNERIACEAE
Distribution
range
K-ZA-MI-MZ-ZISF
K-ZA-AO
Revision
SANTALACEAE
TILIACEAE
K
K-ZA-AO-BY-RW
Robyns 3930 K.
Wilczek 1963
TILIACEAE
EUPHORBIACEAE
VELLOZIACEAE
K-ZA-TZ-BY
K-ZA-MI
K-ZA-TZ-MI-ZI
Wilczek 1963
Radcliffe-Smith 1996
Smith et Ayensu 1974
VELLOZIACEAE
K-ZA-TZ-MI-ZI
Smith et Ayensu 1974
Hilliard & Burtt 1971
Table 4 Examples of Regional copper indicators, i.e. plants which, in the Katangan
copperbelt mostly or solely occur on Cu-soil but which, in other parts of their distribution
range, exist on non mineralised soil. K = Katanga; BC = Bas Congo; ZA = Zambia; AO =
Angola; TZ = Tanzania; RW = Rwanda; MI = Malawi; ZI = Zimbabwe; MZ = Mozambic
Name
Family
Distribution
References
range
Barleria descampsii
ACANTHACEAE
KCu-ZA
Balkwill & Balkwill 1997
Buchnera trilobata
SCROPHULARIACEAE
KCu-ZA-TZ-MI
Philcox 1990
SCROPHULARIACEAE
KCu-ZA-TZ-BY-ZI
Philcox
Crepidorhopalon
tenuis
(S.Moore) Eb.Fisch.
1990;
Fischer
1992, 1999
Cyphia mazoensis S. Moore
CYPHIACEAE
KCu-ZA-MZ-MI-ZI
Thulin 1983
Haumaniastrum
LAMIACEAE
KCu-ZA-TZ-AO
Paton & Brooks 1996
POACEAE
KCu-SF
Leteinturier 2002
(S.Moore)
katangense
P.A.Duvign.
&
Plancke
Microchloa
altera
(Rendle)
Stapf.
Ecology
Of the 32 strict endemics, 25 occur solely in primary communities. 2 occur in both primary
and in secondary communities on reworked substrate (Crotalaria cobalticola, Bulbostylis
fusiformis) and 5 species (Haumaniastrum robertii, Crepidorhopalon perennis, Vigna
dolomitica, Gutenbergia pubescens, Faroa chalcophila) are currently known only from
secondary communities on reworked mine debris, old mine tailings or otherwise disturbed
substrates (Table 1).
Of the 18 “broad endemics”, 12 occur only in primary communities when present on
copper soil, 3 occur in both primary and secondary communities and 2 species apparently
only occur in secondary communities on disturbed substrate (Bulbostylis cupricola, B.
pseudoperennis) (Table 2).
IUCN status
Of the “strict endemics”, 2 species are extinct. These existed in Dikuluwe in the west of
Kolwezi, a species-rich site which has been entirely destroyed by mining (Brooks & Malaisse,
94
1985). 23 taxa are critically endangered. 3 are endangered, 1 is vulnerable. 4 taxa are
tabulated as “data deficient” since little data concerning those taxa exists apart from the
protologue (Figure 1). These species may be either genuinely rare or have been overlooked by
subsequent researchers. Of the “broad endemics”, 2 are endangered, 14 are vulnerable, and 1
is not threatened (Table 2).
Figure 1 : Distribution of IUCN categories frequency of plant taxa strictly endemic of
Cu-rich soil in Katanga. Ex: extinct, CR: critically endangered, EN: endangered, VU:
vulnerable, DD: data deficient
Discussion
Low proportion of strict endemics
32 taxa (27 species, 3 subspecies and 2 varieties) appear to be strict endemics of Cu/Co soil in
Katanga. The proportion of endemic species can only be approximately calculated, because
the total number of species occurring on copper soil is not known precisely. This is first due
to the difficulty to draw a clear-cut limit between Cu soil and normal soil, because soil Cu
concentrations decrease gradually from highly mineralized soil to the surrounding miombo
95
woodland (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963). Secondly, botanical exploration of
copper hills is still far from complete. Thus, Duvigneaud & Denaeyer-De Smet (1963)
recorded ca 230 species on Cu-soils, while this number had raised to 538 in Leteinturier
(2002) This number is currently increasing as botanical exploration improves. Ca. About 160
copper hills are mapped in Katanga, only ca. 80 of which have been explored botanically.
Based on a rough estimation of ca. 600 species, the proportion of strict endemics can be
estimated as 32/600 = 5%.
How does this proportion of endemics compare to other metallicolous flora of the
world? Table 5 shows the percentage of endemics in some metalliferous areas in the world.
Serpentine soil in Cuba and New Caledonia, being oceanic islands with a long history of
geographical isolation are not much relevant to this comparison. Serpentine soil in California
and Italy have 23% and 29% of endemics, respectively, i.e. much higher values compared to
Katanga. Interestingly, the Zimbabwean Great Dyke (serpentine) also has a low percentage of
endemics (7%). What could explain the relatively low proportion of endemic species in
Katangese Cu-soils? Copper mineralization in Katanga dates from late Cambrian (ca 620 MY
(François 1973)). However, Cu-rich rocks have been exposed to plant colonization for a much
shorter period. Recent datation indicates 2-3 MY as a likely age for Katangese Cu outcrops
(Decrée & Yans pers. comm.). During the late of Pleistocene, tropical Africa experienced
dramatic climate fluctuations, including a dry-cool period ca. 18.000 y BP (Scott 1984; Van
Zinderen Bakker & Coetzee 1988; Vincens 1991; Campbell et al. 1996). Forests were
dramatically fragmented and decreased in total area, being replaced by steppic savannah. It
can be speculated that shallow rocky soils on copper hills offered extremely dry conditions to
plants and vegetation may have survived there in a very impoverished form. Species-rich
steppic savannah vegetation may have recolonised copper hills when climate became warmer
and moister and before forest eventually reoccupied most of upper Katanga (Scott 1984;
Vincens et al. 2003; Vincens et al. 2005). The low percentage of endemic species is consistent
with a scenario of relatively recent (i.e. late of Pleistocene) history of evolutionary
divergence.
Another factor that may also account for the low rate of endemism is the relatively low
area of mineralized soil in Katanga. Individual sites (“copper hills”) typically range in size
from < 0.25 to only a few square kilometers. The number of copper hills is in the order of 160
scattered over 300 km from Kolwezi to Lubumbashi. This contrasts with the less fragmented
areas of serpentine soil existing in California, Cuba or New Caledonia.
96
Table 5 Endemism of metalliferous outcrops
Outcrops
Proportion
of Floristic
endemics
richness
Elevational
annual
Range and mean Period appeared outcrops
Last
range (m)
rainfall
annual T°C
perturbation
(%)
Cu
Katanga
5
(D.R.Congo)
(32 sp E)
Ni
7
Zimbabwean
(29 sp E; Wild 1978)
Great
paleoclimatic
(mm)
600
350
1200 – 1500
1100-1520
1300
5-33 (mean 20°C)
818
13-32
1-3 m. y. (Decrée & Yans
-18000 (Holocene) High drier and
pers. comm.)
colder (Vincens 1991)
Not estimated
-18000 (Holocene) High drier and
colder (Vincens 1991)
Great Dyke
Ni
(New
Caledonia)
Ni (Cuba)
40
1844
1600
3000
10-30 (mean 20)
(738 sp E) (Jaffré
70 to 1 m. y. (Harrison et al.
-30000 (Pleistocene)
2004)
Fire
and
cyclone
(low
1992; Morat et al.
perturbation) (Hope and Pask
1995)
1998; Hope and Tulipe 1994)
66
1400
300-1100
(920 sp E) (Borhidi
1192
(higher
19-26 (mean 25)
in mountain)
1996)
30 m. y. (eastern and western
Dry
period
in
ends)
Pleistocene
1 m. y (central island)
perturbation):
Miocene
(-30000)
sclerophyllous
(low
period
flora
and
of
diversity
(Borhidi 1996)
Ni
California
(USA)
Ni (Italy)
Miocene 25
to 5 m.y.
Apparition
(176 sp E)
(Coleman
Kruckeberg,
climate 5 m. y. ago
(Kruckeberg 1984)
1999)
24
29
(25 sp E) (Selvi 2007)
727
87
2750
450-1700
380 - 1300
800
15-30 (mean 22)
10-30 (mean 20)
and
of
Mediterranean
-30000 (Pleistocene)
Apparition
of
climate 5 m. y. ago
-30000 (Pleistocene)
Mediterranean
The case for neoendemism
Even though no phylogenetic analysis of Katangan cuprophytes has yet been performed, few
if any endemic species appears to be taxonomically very isolated based on morphological
traits. On the contrary, many if not all endemic species appear to have close relatives on
normal soil with broader Zambezian distribution (Brooks & Malaisse 1985). A number of
recent taxonomic revisions have emphasized the close morphological resemblance between a
number of Cu-endemics and their more widespread counterparts (e.g. Vigna dolomitica and V.
reticulata (Maxted et al. 2004); Crotalaria peschiana and C. subcespitosa (Polhill 1982);
Acalypha cupricola and A. fuscescens; A. dikuluwensis and A. clutioides; (Levin et al. 2007).
In one of the best documented cases, a copper ecotype of Silene burchelii appears to be
morphologically intermediate between the normal ecotype of Silene burchelii growing on
normal soil and the strict Cu-endemic Silene cobalticola. This situation is reminiscent of a
derivative/progenitor relationship and recent speciation in condition of strong ecological
isolation (Kruckeberg 1986; Macnair & Gardner 1998; Rajakaruna 2004; Rajakaruna &
Whitton 2004).
Many species in the Katangese copper flora show extensive morphological variation,
with vicariant morphotypes in different hills. Duvigneaud & Denaeyer-De Smet (1963)
argued that such vicariance provides a strong case for ongoing speciation due to isolation by
distance. Some of the most remarkable local variants were given formal taxonomic
recognition by Duvigneaud and co-workers (Becium, Gladiolus, Pandiaka, Ipomoea, …). It
has been argued that (some of) these variants may not have a high taxonomic value (Ernst,
1974). Recent taxonomic revisions often have confirmed some of the endemic taxa and others
have been synonymised or declassified from species to lower taxonomic ranks. Duvigneaud
himself admitted that endemism in the Katangan copper flora was expressed mostly at low
taxonomic ranks. One noticeable example is the genus Ocimum (= Becium). In his revision of
the genus Becium, Sebald (1989) argued that the Cu-endemics described by Duvigneaud
should be best treated as varieties of a single, extremely polymorphic taxon (Ocimum
grandiflorum). A few years later, Paton (1992, 1995) expressed opposite views, arguing that
species rank was more appropriate. Such taxonomic controversies may have serious
consequences on conservation, as recently stressed by Golding & Timberlake (2003). Beyond
the somewhat sterile nomenclatural controversy, it is clear that the Katangese copper flora
offers outstanding examples of microevolution at work.
97
Two other observations point to a recent origin for the endemic copper flora. First only
2 endemic species occur in more than 10 distinct sites (Acalypha cupricola and Ascolepis
metallorum). Secondly, many endemics show a clustered distribution, i.e. with all populations
grouped in a restricted area in the copperbelt (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963;
Malaisse 1983; Brooks & Malaisse 1985).
Strict endemic species that occur only in secondary, man-made habitats (reworked
debris and mine deposits) may conceivably have a very recent origin. Two of the most
striking examples are Haumaniastrum robertii (related to H. katangense), and
Crepidorhopalon perennis (related to C. tenuis). Molecular tools should be used to test if
these species have recently diverged from their counterparts in the new habitats created by
mining activity. Interestingly, the only plant species strictly endemic of copper soils outside
SC Africa is Mimulus cupriphilus, a recently evolved species of copper mines in California
(Macnair 1988; Macnair & Gardner 1998). Altogether, these observations point to active
microevolutionary processes and ongoing speciation in Katangan copperbelt and support the
hypothesis that most, if not all, copper endemics are neoendemics (Malaisse 1983; Brooks &
Malaisse 1985, Brooks & Malaisse 1990).
Relictual endemism?
Most species with only a limited number of occurrences off copper, non Cu localities are most
often located in steppic savannahs on Kahalari sands on the Katangese highlands (HautsPlateaux katangais), i.e. often more than 100 km away from the copperbelt. This suggests that
part of the endemic (or near-endemic) species of the copperbelt are relictual endemics, i.e.
species that were once more widespread when steppic savannahs occupyed most of the
Katanga (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963; Malaisse 1983; Brooks & Malaisse 1985).
Their distribution range has been strongly fragmented when forests expanded in Katanga
during the Holocene.
98
Ecology of endemics
Katangan copper hills are ecologically complex, comprising a broad range of habitats
(Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963). They comprise natural habitats that are poorly
represented in Katanga, such as rocky, non forested habitats (Duvigneaud 1958). Those rocks
typically occupy the top of copper-hills and harbor a very original flora, rich in chasmophytic
and shrubby species. However, most of these rocks have been strongly leached by rain and
their copper content within rooting depth is most often (very) low. Therefore, a number of
species are restricted to copper hills may not be metal tolerant and are actually not genuine
metallophytes, a fact already pointed out by Duvigneaud and Denaeyer-De Smet (1963). This
is the case of Aeollanthus saxatilis and Dissotis derriksiana.
Conservation
The endemic copper flora of Katanga is obviously endangered. Under IUCN criteria, 70 % of
endemic taxa are critically endangered and 6 % are already extinct (Figure 1). It is clear that
conservation efforts should not be focused solely on strict endemics. Species of interest to
conservation must include the “broad endemics” as defined in this work i.e. species with more
than 75% of their populations in the copperbelt. Mining is the sole anthropogenic cause of
extinction at present by habitat destruction. Currently, twelve copper hills are totally
destroyed and about 40 partially (Leteinturier 2002, Meersseman unpublished results). Habitat
degradation by mining also causes high extinction of edaphic endemics which induces
strongly decrease population size, and may increase factors of stochastic extinction (Lande
1998; Hill et al. 2002). The steady increase of copper price on international markets between
2000-2008 has prompted new investments in the mines and an increasing number of sites are
being destroyed rapidly, though market versatility may provide some respite.
Interestingly, different ecological groups have to be distinguished among endemic
species, which may require different conservation strategies. A first group comprises longlived, slow growing species (mostly geophytes, geofrutex and chamaephytes) restricted to
primary steppic savannah communities (Loudetia-Cryptosepalum steppe and Xerophyta
stone-packed steppe in Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963) associated to stabilized
substrates and with low colonization ability. Those species are obviously not able to rapidly
colonize recent mine debris and are thus highly vulnerable to habitat destruction by surface
mining. Conservation of intact plant communities is the best option for such species. Their ex
99
situ conservation should be solely realised by ecosystem reconstruction by individual plants
transplantation with some topsoil.
A second group comprises mostly annual species with greater colonizing ability which
occur in pioneer open communities. These species can rapidly colonize the new substrates
(mining debris and bare mineral areas, tailings) created by mining activities or soil
contaminated by atmospheric fallout in the vicinity of metal smelters (Mbenza et al. 1989;
Malaisse & Brooks 1985). A number of those species, e.g. Crepidorhopalon tenuis are
actually expanding their range on the huge areas of mine debris recently reworked by mining
(Faucon et al. in press). A striking example is the copper flower Haumaniastrum robertii, an
annual pioneer species restricted to recently disturbed debris and which has certainly
increased in abundance in the twentieth century due to disturbance by mining (especially
artisanal mining). Those species may be easier to conserve in secondary habitats or in restored
communities on reworked mineralized substrates, provided these would be of sufficiently
high grade to prevent competition with less tolerant species. IUCN criteria for the
establishment of conservation status of threatened species could be improved by integrating
frequency and abundance of species in natural and anthropogenic habitat. This would identify
conservation priorities, more urgent for species restricted to primary habitats.
In the emergency, 17 critically endangered endemic species occur in only one or few
primary metalliferous sites: Actiniopteris kornasii, Aeollanthus saxatilis, Hartliella cupricola,
Cheilanthes inaequalis var. lanopetiolata, Commelina mwatayamvoana, Commelina zigzag,
Basananthe cupricola, Crotalaria peschiana, Cyperus kibweanus, Euphorbia cupricola,
Faroa malaissei, Lopholaena deltombei, Silene cobalticola, Sopubia mannii Skan var.
metallorum, Vernonia duvigneaudii, Wahlenbergia ericoidella and Wahlenbergia malaissei
would be priority species to conserve.
Critically endangered species occur in few anthropogenic metalliferous habitats:
Crepidorhopalon perennis, Crotalaria cobalticola, Bulbostylis fusiformis, Faroa chacophyla,
Gutenbergia pubescens, Haumaniastrum robertii and Vigna dolomitica can be introduced in
other sites ecologically similar to their original sites.
100
Need for further taxonomic and phytogeographic research
The Katangese copper flora is still imperfectly known. First, it is significant that a number of
taxa in our list are known only from the type specimen and a mention in Duvigneaud &
Denaeyer-De Smet (1963) (e.g. Loudetia kagerensis subsp. jubata). Some of them may be
genuinely rare, but others may have been overlooked by recent collectors. Secondly,
improved exploration has allowed describing several new endemic species in the last decades.
9 strict endemics have been described after Duvigneaud’s work. Much herbarium material has
been collected in the Katangan Copperbelt over the last decade especially by one of us (FM).
This material certainly comprises several putative new taxa still awaiting description
(Cheilanthes, Chlorophytum, …). Conversely, for the same reason, several species previously
believed to be strict copper endemics have been discovered off copper. Thirdly, the taxonomy
of many genera in the Zambesian region is complex and biosystematic studies are badly
needed (e.g. Ocimum: Sebald 1989; Paton 1995). Taxonomic difficulties are even more
obvious for genera and families for which no recent comprehensive systematic revision exists
for SC Africa (e.g. Commelinaceae, Acanthaceae, Cyperaceae, …) and with much herbarium
materials still unidentified to date (Meerts personal obs.).
Conclusion
The occurrence over significant areas, of natural Cu-enriched substrates colonised by natural
plant communities is exceptional on the earth surface. In Katanga 32 taxa are strict endemics
of such habitats, and Katangan copper hills offer striking examples of ongoing
microevolutionary processes. This revision of phytogeographical and taxonomical constitutes
a step for the conservation of the Congolese copper flora. However, biosystematic and
molecular-based studies are urgently needed to clarify phylogenetic relationships between Cuendemics and related species, explore phylogeographic scenarios and reconsider species
limits.
Most of endemics qualify as critically endangered. The conservation of this
biodiversity may appear to be in conflict with economic development and will require
concerted efforts of ecologists, mining industry and stakeholders. We hope this check-list is a
first step towards a conservation plan for that fascinating flora.
101
Acknowledgments
The Belgian Fund for Scientific Research (FRS-FNRS) is acknowledged for financial support
to MPF, who is a research fellow of the Fonds pour la Recherche dans l’Industrie et
l’Agriculture (FRIA, Belgium). This work is part of the research project 2.4.582.09F funded
by the FRS-FNRS. We are grateful to Prof. Paul Goetghebeur and Prof. Eberhard Fischer for
determination of herbaria and to Emile Kisimba, Ben Muding, Pacific Kizila at the Faculté
d’Agronomie of the Université de Lubumbashi for their valuable logistic and technical
assistance. We are also grateful the NGO “Biodiversité au Katanga (BAK)” for beneficial
collaboration in global project to conserve the biodiversity of Katanga and finance
Meersseman mission in Katanga. This work is part of a “Projet interuniversitaire ciblé”
(Project REMEDLU) funded by the Coopération Universitaire au Développement (CUD,
Belgium).
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109
Chapitre 5 Certaines métallophytes rares bénéficient-elles des sols
perturbés par l’activité minière ? Le cas de Crepidorhopalon tenuis
(sous presse dans Restoration Ecology)
Michel-Pierre Faucon, Ingrid Parmentier, Gilles Colinet, Grégory Mahy, Michel Ngongo
Luhembwe, Pierre Meerts
Résumé :
Les cuprophytes sont des plantes qui présentent une affinité élevée pour les sols riches en
cuivre. Au sud de l’Afrique Centrale, ces espèces sont menacées par la destruction de leurs
habitats par l’activité minière. Crepidorhopalon tenuis (Scrophulariaceae) est une petite
cuprophyte annuelle, endémique du centre d’endémisme zambézien et particulièrement
abondante dans la région de Lubumbashi. Nous étudions ici la niche écologique de C. tenuis
en examinant son abondance et sa distribution en relation avec les facteurs du sol, la
composition des communautés végétales et l’intensité des perturbations anthropiques. Les
données de sol et de végétation ont été récoltées dans sept sites (5 métallifères et 2 non
métallifères). La présente étude démontre que C. tenuis possède son optimum écologique sur
sol riche en cuivre et peut être considérée comme une pseudométallophyte élective. Cette
espèce est rare dans les savanes steppiques primaires sur sols métallifères naturels. Sa
fréquence et son abondance atteignent un pic dans les communautés pionnières des sols
dénudés. L’espèce montrait une plasticité écologique surprenante étant donné qu’elle était
capable de bénéficier des perturbations anthropiques et de coloniser de larges surfaces de sols
nus et contaminés par l’activité minière. Nos résultats suggèrent que C. tenuis était une espèce
très rare dans les communautés naturelles des sols métallifères, probablement restreinte à des
petites zones ouvertes de savane steppique. Les habitats anthropogènes récents présenteraient
une valeur de conservation pour certaines métallophytes rares possédant des traits liés à la
dispersion et une faible aptitude à la compétition. Une partie des déchets de l’exploitation
minière et les sols contaminés pourraient être gérés de manière à fournir des habitats
artificiels pour la colonisation ou la conservation ex situ de ces espèces.
Mots
clefs:
niche
écologique,
métallophyte,
anthropogènes, communautés végétales
110
restauration,
conservation,
habitats
May rare metallophytes benefit from disturbed soils following mining activity? The case
of Crepidorhopalon tenuis in Katanga (DRCongo)
Michel-Pierre Faucon,1,2,6 Ingrid Parmentier,3 Gilles Colinet,4 Grégory Mahy,5 Michel
Ngongo Luhembwe,6 and Pierre Meerts1
1
Laboratoire de Génétique et Ecologie végétales - Université Libre de Bruxelles. 1850,
chaussée de Wavre, B-1160 Bruxelles, Belgium
2
Address correspondence to M. P. Faucon, email [email protected]
3
Laboratoire d’Eco-Ethologie Evolutive - Université Libre de Bruxelles. 50 Av. F. Roosevelt
CP 160/12, B-1050 Bruxelles, Belgium
4
Laboratory of Geopedology. Gembloux Agricultural University. Passage des Déportés 2,
5030 Gembloux, Belgium
5
Laboratory of Ecology. Gembloux Agricultural University. Passage des Déportés 2, 5030
Gembloux, Belgium
6
Université de Lubumbashi. Faculté des Sciences Agronomiques. Lubumbashi, Rep. Dem. of
Congo.
Abstract
Cuprophytes are plants that mostly occur on Cu-rich soil. In South Central Africa, these
species are threatened by intensive mining exploitation destroying their habitats.
Crepidorhopalon tenuis (Scrophulariaceae) is a tiny annual cuprophyte endemic to the
Zambesian center of endemism and is particularly abundant in the Lubumbashi area. We
investigate here the ecological niche of C. tenuis through the analyses of its abundance and
distribution in relation to soil factors, plant community composition and anthropogenic
perturbations. Soil and vegetation data were collected in seven sites (5 metalliferous and 2
nonmetalliferous). The current study demonstrates that C. tenuis has its ecological optimum
on copper-rich soil and can be referred to as an elective pseudometallophyte. This species is
rare in primary steppic savanna on natural metalliferous soil. Its frequency and abundance
peak in pioneer communities on bare soil. In particular, the species showed a surprising
ecological plasticity as it was able to benefit from anthropogenic disturbance and to colonize
the large areas of bare, contaminated soil left over by mining activities. Our results strongly
suggest that C. tenuis was a very rare species in natural metalliferous communities, restricted
111
to patchy areas of open soil in steppic savanna. Recent anthropogenic habitats may have
conservation value for some rare metallophytes with colonizing traits and low competitive
ability.
Key Words: ecological niche, metallophyte, restoration, conservation, anthropogenic
habitats, plant communities
Introduction
Soils with elevated concentrations of trace metals (metalliferous soils) are a good example of
scattered habitats. Because of their phytotoxicity, metalliferous soils represent very restrictive
habitats for plants. Such sites offer outstanding examples of microevolution and speciation
processes due, on the one hand, to the severe selection pressure induced by trace metals and,
on the other hand, to founder effects and genetic drift induced by the insularity of these
habitats. As a result, metalliferous sites may host rare, ecologically endemic taxa adapted to
large concentrations of trace metals (= metallophytes). Metalliferous sites are highly
significant to biodiversity conservation (Whiting et al. 2004).
The habitat of metallophytes is directly threatened by mining activities, particularly by
extraction surface mining (e.g. Bradshaw 2000). However, mining activities may also create
new metalliferous habitats due to surface deposition of residual ore deposits and
overburdening, as well as aerial fallout from smelters and industrial processes (e.g. Allen &
Sheppard 1971; Ginocchio et al. 2002; Batty 2005).
Those habitats present a broad range of soil conditions and can be recolonized by
species adapted to open habitats and metal toxicity (e.g. Bradshaw 1983; Ash et al. 1994).
This may increase the number of suitable habitats for those plant species that are naturally
metal-tolerant (Morrey 1995; Esfeld et al. 2008; Batty 2005; Bizoux et al. 2008). Several
recent studies pointed to the possible conservation value of such recent anthropogenic habitats
for edaphically restricted species (Krüger 2002; Brock et al. 2007; Reisch 2007; Bizoux et al.
2008; Esfeld et al. 2008).
112
In South Central Africa (SC), particularly in the Katangan copper belt (Democratic Republic
of Congo), natural copper outcrops bear a distinctive steppic vegetation. Those outcrops are
remarkable in the landscape in the form of grasslands, mostly developed on hills emerging
from the medium plateau covered with miombo woodland (Brooks & Malaisse 1985;
Leteinturier 2002). Copper toxicity in the soil creates an ecological isolation of this habitat,
and as most outcrops are not contiguous, copper hills are also geographically isolated across
the Katangan copper belt. This may explain variation in the floristic composition of the
copper hill flora (Duvigneaud 1958; Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963). Katanga
copper belt constitute a hotspot for metallophyte species (Wild & Bradshaw 1977; Brooks &
Malaisse 1985). The regional copper flora comprises some 600 taxa present on approximately
160 metalliferous sites. Some forty species are endemic of the copper habitat (Malaisse 1983;
Whiting et al. 2004). Actions and researches aiming to preserve the metallophyte species in
Katanga are imperative (Whiting et al. 2004). Indeed, intensive mining exploitation threatens
the habitat of rare copper tolerant species. A dozen sites are already completely destroyed and
many others have been disturbed. At least two metal tolerant taxa endemic to the regions are
already extinct (Brooks et al. 1992). Katangan copper species have not been included in the
IUCN Red List and this may seriously undermine conservation efforts (for a discussion of
appropriate uses of the Red List, see Possingham et al. 2002; Lamoreaux et al. 2003).
In addition to natural copper enriched soil, industrial mining exploitations and metal
smelters foundries have contaminated extensive areas in their surroundings. These
anthropogenic sites have been colonized by annual species originating from naturally
mineralized areas, e.g. Bulbostylis pseudoperennis, Haumaniastrum katangense and
Crepidorhopalon tenuis (Leteinturier et al. 1999; Paton 1997). Therefore, while for most
cuprophytes industrial mining has dramatically negative effects on population numbers, a few
taxa may actually accommodate new habitats created by mining and are expanding their
range. In view of the recent revival of mining industry in Katanga, the significance of
secondary habitats to conservation strategies of cuprophytes should be urgently considered.
Cuprophytes, i.e. plant species that mostly occur on copper-rich soil, are poorly known plant
species. The ecological niche of only few cuprophytes has been characterised: Ocimum
centraliafricanum (Becium homblei) (Howard-Williams 1970), and Haumaniastrum
katangense (Malaisse & Brooks 1982; Paton & Brooks 1996).
113
In this study, we examine the conservation of the cuprophyte Crepidorhopalon tenuis
(S. Moore) Eb. Fisch. (Syn.: Lindernia damblonii P.A. Duvign.) in relation with the creation
of habitats through human activities. An ecogeographical survey and the characterization of
the species’ ecological niche are essential to infer the conservation status of a species (IUCN,
2001) and to design appropriate conservation measures. First regarded as an absolute
metallophyte restricted to the Lubumbashi area (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963),
Crepidorhopalon tenuis actually has a broader geographic range (Fischer 1999), being
endemic to the Zambesian centre of endemism (White 1983). However, as most populations
occur in metal-rich soil, revival of mining activities raises concerns as to the future of this and
other metallophytic species.
Here we investigate the ecological niche of C. tenuis in Katanga through the analysis
of its abundance and distribution in relation to soil factors and plant community structure.
Specifically, we address the following questions: (1) What variability exists in ecological
conditions of C. tenuis sites and what are the soil factors most strongly correlated to the
species abundance? (2) Are C. tenuis population occurrences restricted to primary plant
communities on naturally Cu-rich soil or do they occur favourably on secondary habitats? (3)
What is the significance of recent metalliferous anthropogenic habitats for the conservation of
metallophytes?
Methods
Study area
Crepidorhopalon tenuis (Scrophulariaceae) is a small annual species, with lilac-blue flowers.
It has at least 24 populations, 6 of which are localised in Burundi, Tanzania and Zambia and
eighteen populations occur in the Eastern “Katangan Copper Belt” (Fischer 1995, 1999;
Leteinturier et al. 1999). Among the Katangan populations, 4 occur in nonmetalliferous sites
and 14 in metalliferous sites. As C. tenuis is more frequent in metalliferous sites, the species
is considered an elective metallophyte (Duvigneaud 1958). Crepidorhopalon tenuis
germinates at the beginning of the rain season in November and blossoms in March and April.
It is pollinated by at least eight species of Hymenoptera, one Diptera and one Lepidoptera
(Muding & Faucon, personal obs.). The seeds are dispersed from May to June by the wind
and in November by rain. However, its life cycle was different in permanent moist habitat.
114
Germination, growth, flowering and fructification continue during different season and
several cycles are made. It has been considered as Cu-Co accumulators (Faucon et al. 2007,
2009).
Seven sites were surveyed in the East of the “Katangan Copper Belt” in the
Lubumbashi area, the region with most known locations for C. tenuis (Leteinturier, 1999).
Climate is subtropical (alt. around 1300 m) and characterized by one rainy season (November
to the end of March), one dry season (May to September) and two transition months (October
and April). Annual rainfall is about 1300 mm of which 1200 mm fall during the rainy season.
At the beginning of the dry season, the herbaceous vegetation scorches, except in the
permanent wetlands. Mean annual temperature is about 20°C. Temperature is the lowest at the
beginning of the dry season (15-17°C). September and October are usually the warmest
months with daily maxima of about 31-33°C. Temperature amplitude between day and night
is low during the rainy season, but is larger during the dry season when night temperature can
fall to 5°C.
115
Table 1. Location and habitats description of study sites and population size of C. tenuis. Pr,
primary metalliferous habitats; S1, secondary metalliferous habitat with substrate locally
disturbed by mining; S2, secondary metalliferous habitat contaminated by atmospheric fall
out from ore-smelter; NM, nonmetalliferous habitat.
Sites
Coordinates
Pr + S1
Natural copper hill;
substrate locally disturbed
by mining
1340
S11,60492°
E27,29400°
15000
105
Pr + S1
Natural copper hill;
substrate locally disturbed
by mining: open pit
1200
S10,78168°
E26,74053°
12000
105
S1
Anthropic site:
recolonization of Mine
deposits
1300
14000
106
S2
Anthropic site: normal soil
contaminated by
atmospheric fall out from
ore-smelter moist
environment
1220
S11,70760°
E27,42985°
20000
105
S2
Anthropic site: normal soil
contaminated by
atmospheric fall out from
ore-smelter, moist
environment
1230
S11,67270°
E27,43091°
50000
107
NM
Natural site, forest
clearing (miombo) on
yellow compact clay
1320
600
103
Natural site, forest
clearing (miombo) on
lateritic gravel
1190
2000
105
Niamumenda
(Nm)
Kalabi
(Ka)
Ruashi
(Ru)
Quartier Gécamines
(QG)
Vallée Karavia
(VK)
Baya
(Ba)
Kyembe
NM
(Ky)
Habitat description
S11,62645°
E27,56328°
Site area
m2
Population
size
Altitude
m
Habitat type
S 11,90051°
E 27,45393°
S 11,11269°
E 27,25825°
Floristic data and soil sample collection
Field surveys were carried out in March 2006 and March 2007, at the end of the rainy season
which corresponds to the flowering period of C. tenuis. Prior to data collections, each site was
mapped with a GPS and its limits were digitised in ArcView 3.2. The area covered by the site
116
was derived directly from the GIS. In each site, two parallel transects were established that
cover the topographical variation of the site and extend over its longest axis. Four habitat
types can be recognized (Table 1): I) primary metalliferous habitat (Pr) with undisturbed
vegetation on natural copper outcrops; II) secondary metalliferous habitats (S1) with substrate
(often mine debris) disturbed and reworked by mining activities; III) secondary metalliferous
habitat (S2) contaminated by atmospheric fallout from an ore-smelter; IV) nonmetalliferous
habitat (NM), mostly corresponding to forest clearings on lateritic crusts. One site may host a
combination of different habitats (Table 1).
To estimate the populations size of C. tenuis at the scale of the site, we first recorded
the density of individuals in 1m² plots located systematically (each 15 m) within transects (10
plots per transect). The mean density on 1m² was reported to the total area of the site to
evaluate the total C. tenuis population size.
To characterize plant communities associated to C. tenuis, 30 plots of 1m² were
located in each site (expect in QG site) along the transects with a stratified random method:
20 plots located randomly in areas where C. tenuis was present and 10 plots randomly in areas
where C. tenuis was absent. The abundance of all higher plants (including C. tenuis) in the
1m² plots was recorded with the point-quadrat method (Spedding & Large 1957).
Species identification was based on the Flore d’Afrique Centrale (Jardin Botanique
National de Belgique 1972), Flora Zambesiaca (Board of Trustees of the Kew Royal Botanic
Gardens 2004) and Flora of Tropical East Africa (Kew Royal Botanic Gardens 1952-2008),
completed with more recently published taxonomic literature for particular genera and
species. A few species that could not be identified to the species level were well
individualized as separate morpho-species.
To characterize soil conditions, samples of 100 g soil were collected in the upper soil
layer i.e. in the rooting depth of C. tenuis (0-10 cm) in the centre of each floristic relevé.
Additional quadrats were sampled in the QG site where vegetation was not studied. When a
vegetation relevé was realized, compaction was measured with a penetrometer and slope,
surface cover of rocks and percentage soil surface occupied by bare soil were measured and
water presence was noted. In addition to C. tenuis sites, for comparison, soil samples were
also collected in three stands of miombo woodland, the dominant spontaneous vegetation in
Katanga, where C. tenuis does not grow. In each stand one composite soil sample was
collected, composed of 4 soil cores from the upper soil layer (0-10 cm). Soil cores were
117
collected randomly in the vicinity of the corners of a 0.25 ha square area and were thoroughly
mixed.
All soil samples were air-dried and sieved to 2 mm. The percentage of stones > 2 mm
was measured. Water pH was measured with a glass electrode. Organic matter (OM) content
was measured by loss on ignition at 550 °C during 12 hours. Mineral elements were extracted
with 1 M ammonium acetate-EDTA (pH 4.65) for 30 min (5 g dry soil in 50 mL) (Cottenie et
al. 1982). Supernatant was filtered and analysed by ICP-OES (Varian Vista MPX) for Ca, Cu,
Co, Fe, Mg, Mn, K, P and Zn.
Data analyses
Relationships with edaphic conditions
The variation of edaphic conditions in the sites colonized by C. tenuis was analysed with a
Principal Component Analysis (PCA) based on the 15 chemical and physical soil properties
measured in 200 soil samples collected in plots for vegetation analyses (soils samples
collected in the QG site). All the plots were included in the analyses regardless of whether C.
tenuis was present. Significant differences in mean edaphic factors among the four types of
habitats (P, S1, S2, NM) were tested by one way ANOVA followed by post-hoc multiple
comparison (Fisher LSD tests). ANOVA p-value was corrected by Bonferonni adjustment
(p<0.0033).
We used the data collected in plots used for vegetation analyses to model the response
curve of the abundance of C. tenuis in relation to edaphic variables. The relationships between
the abundance of the species (cover estimated by the point quadrat method) and edaphic
variables measured in the same plots were tested with a Generalised Additive Modeling
regression (GAM; Hastie & Tibshirani 1990) with a cubic smooth spline function. All the
plots were included in the analyses regardless of whether C. tenuis was present. These
analyses were performed with Canoco 4.5 (ter Braak & Smilauer 2002). The GAM regression
has been used in numerous studies of species-environment relationships (e.g. Bio et al. 1998;
Austin 1999; Guisan & Zimmermann 2000; Vetaas 2002). It does not assume any general
shape of the response prior to the estimation (Austin & Meyers 1996). Because response data
are relative abundance, a Poisson distribution was assumed with a logistic link function. The
118
model was tested with different degrees of smoothing. The optimum degree of smoothing
(i.e., giving the best P-value for the deviance-based test) was 2.
Identification of associated plant communities
To identify the plant communities (com) associated with C. tenuis, a cluster analysis
computed with MVSP 3.1 (Kovach Computing Services 2004) was run on all floristic relevés,
including quadrats from which C. tenuis was absent (UPGMA, Bray-Curtis distance,
Legendre & Legendre 2003). Crepidorhopalon tenuis was removed from the list of species
when it was present. Plant communities were defined from the resulting hierarchical tree
(Bray Curtis dissimilarity level = 0.8). Species characteristic of each level of the hierarchical
classification were identified with IndVal, the indicator method of Dufrene & Legendre
(1997). This method calculates an indicator value (IV) for each predefined group of plots: it is
an integrated measure for the relative mean abundance and the relative frequency of the
species in each group. Only species that have both a high mean abundance and are present in
the majority of floristic samples in a group will score a high IV for that particular group. To
test whether the observed IV of a species in a group was higher than expected based on a
random distribution of individuals over the locations, the observed IV was compared with 999
randomly generated IVs (see Dufrene & Legendre 1997).
To visualize the floristic variation of plant communities associated to C. tenuis and
their relationships with edaphic factors, we performed a Detrended Correspondence Analysis
(DCA, with CANOCO) where part of the measured edaphic variables were added as passive
variables. These edaphic variables were first selected with a randomization test in the forward
selection process of a canonical analysis. Abundance data were transformed before analyses
(square root of the species abundance).
To identify optimal habitat and optimal associated plant community, we tested for
significant differences in mean abundance of C. tenuis among habitats where the species was
present (S1, S2, NM, see results) and plant communities where the species was present (4
plant communities), with one-way ANOVA followed by post-hoc multiple comparisons
(Fisher LSD tests).
To test if C. tenuis is a colonizing species, we calculated the correlation between the
abundance (% cover) of C. tenuis and the coverage percentage of perennial species. The
perennial or annual character of all the species in the data set was obtained from the Flore
119
d’Afrique Centrale (Bamps 1973-1993) completed with personal observations. All univariate
analyses were conducted on arcsin (for %) or log-transformed data for all variables. Analyses
were performed with Statistica 8 (Statsoft 2008).
Results
Edaphic conditions in the four habitats
The first two axes of the PCA on 15 chemical and physical soil properties explained 42% of
total variation (Fig. 1). Variables best correlated with PC1 were P, Co, Cu, Zn and Fe and
variables best correlated with PC2 were rock cover, slope and stone percentage (negative
correlation) and Ca, Zn and organic matter (positive correlation). Nonmetalliferous plots
formed a distinct group with negative values on PC1 (Fig. 1). Metalliferous plots were much
more variable (both within and among sites) on both axes. S2 habitat (contaminated by
atmospheric fallout) had positive values on PC2. S1 and P habitat were not clearly separated.
Comparisons of mean values of soil variables among the four types of habitats are
given in Table 2. As expected, the nonmetalliferous (NM) habitat had significantly smaller
mean concentrations of trace metals, but also of several nutrients notably Ca, Mg and P and a
smaller percentage of organic matter than metalliferous habitats (Table 2). Within
metalliferous habitats, anthropogenic habitat contaminated by atmospheric fallout (S2)
differed from primary metalliferous habitats (Pr), and secondary habitats disturbed by mining
(S1) with greater Fe and Zn concentrations and lower pH, and less percentage rock cover. Pr
had greater Mn and K concentration and smaller Co concentration than S1.
Compared to miombo woodland soils, soils in NM sites occupied by C. tenuis
displayed smaller concentrations of Mg, K and organic matter (Table 2). Soil miombo
woodland would be much less rich in Co, Cu and P than metalliferous soils.
Relationships between C. tenuis and habitat edaphic conditions
Within the habitats where C. tenuis was found (S1, S2 and NM; C. tenuis was absent from
primary habitats), the ordination suggested no clear differences among quadrats were C.
tenuis was present and quadrats were it was absent. The two groups of quadrats were
intermingled in the ordination graph (Fig. 1).
120
However, the mean abundance of C. tenuis differed among the three habitats where the
species was found (S1, S2, NM) (F2,
116
= 68.3; P<0.001). Anthropogenic metalliferous
habitat contaminated by atmospheric fall out (S2) had the greatest mean C. tenuis abundance
(S1: mean = 11.3 % cover, SD = 10.1; S2: mean = 54.1% cover, SD = 29.6) (Fisher LSD, P <
0.01). Crepidorhopalon tenuis was locally (1m²) more abundant in M habitats (mean = 22.7%
cover, SD = 25.9) than in NM (mean = 6.8 % cover, SD = 12.1).
The General Additive Model (GAM) demonstrated a significant relationships among
C. tenuis abundance and Cu (F = 1.19 p<0.05), Ca (F = 9.17 P<0.01), Fe (F = 10.48 P<0.001)
and Zn (F = 29.7 P<0.001). The shape of all relationships was Gaussian and the optimum was
4000-5000 mg Kg-1 for Cu, 500-600 mg Kg-1 for Ca, 500-1000 mg Kg-1 for Fe, and, 100-150
mg Kg-1for Zn. For all those variables, the optimum corresponded to the upper range of
concentrations in our samples. For another group of variables, we found also a significant
Gaussian relationship, with the optimum in the smaller range of values: Mn (F = 3.37 P<0.01;
optimum: 0-100 mg Kg-1); pH (F = 5.31 P<0.01; optimum: 4-5); compaction (F = 12.6
P<0.001; optimum: 0-1 Kg cm2 -1); rocks SC (F = 17.21 P<0.001; optimum: 0-10 %) and
slope (F = 5.21 P<0.01; optimum: 0-2°).
121
Figure 1. Principal components analysis of 15 edaphic variables in seven sites with
Crepidorhopalon tenuis (30 plots per site: 10 without C. tenuis and 20 including C. tenuis).
PC 1 accounts for 22% of variance, and PC 2 for 20%. Pr, primary metalliferous habitats; S1,
secondary metalliferous habitat with substrate locally disturbed by mining; S2, secondary
metalliferous
habitat
contamined
by atmospheric fallout
from
ore-smelter;
nonmetalliferous habitat; Grey, plot without C. tenuis and empty with C. tenuis.
NM,
Table 2. Edaphic factors in four habitats present in sites of C. tenuis (mean and error type)
(n=7 sites x 30 samples). Edaphic variables in woodland miombo are given as reference
values for normal soil in the region (n= 3 sites x 1 composite sample). Mineral element
concentration (1M Ac EDTA, pH 4.65 in mg Kg-1) and penetration resistance in soil (Kg cm2
-1
). Pr, primary metalliferous habitats; S1, secondary metalliferous habitat with substrate
locally disturbed by mining; S2, secondary metalliferous habitat contaminated by atmospheric
fallout from ore-smelter; NM, nonmetalliferous habitat; OM = organic matter. Superscripts
indicate homogeneous groups (Fisher LSD test after a one-way ANOVA). Analyses were
conducted on arcsin (for %) or log-transformed data for all variables. * Significant differences
in mean edaphic factors among habitats after a Bonferonni adjustment: p<0.0033.
Slope °
cover rocks %
Compaction
Stones
in soil %
pH
% OM
Fe
Mn
K
Mg
Ca
P
Cu
Co
Zn
Pr
n = 16
9.6 (2.5) a
22.1 (8.5) a
3.1 (0.3) a
19.6 (3.1) a
S1
n = 72
5.8 (0.9) a
27.9 (3.7) a
3.0 (0.1) a
22.8 (1.6) a
S2
n = 50
(0.3) c
(0) b
(0.1) b
(2.2) b
1.6
0.0
1.6
8.3
5.5 (0.1) a
9.2 (1.0) a
85.2 (9.6) ac
382.5 (103.5) a
75.7 (10.1) a
84
(10.4) ab
399 (75.9) a
37.9 (11.5) a
2807 (1116.6) a
22.2 (4.1) a
25.9 (4.7) a
5.5 (0.05) b
7.7 (0.5) a
132 (23.6) a
735 (181.1)b
55.7 (3.4) b
96.5 (6.0) a
316.1 (32.4) a
68.2 (12.3) ab
3186 (3518) a
54.8 (7.6) b
21.1 (2.2) a
5.0 (0.04) c
9.5 (1.4) a
495 (43.0) b
17.5 (3.1) a
46.1 (1.8) b
79.2 (7.2) b
309 (29.9) a
78.6 (8.4) b
2559 (336.7) a
14.5 (1.5) ac
81.5 (7.9) b
NM
n = 58
0
(0) c
4.6 (0.8) b
2.2 (0.2) c
8.0 (1.1) b
Woodland
miombo
5.3 (0.05) b
3.9 (0.2) b
69.0 (8.5) c
5.9 (1.2) a
53.8 (6.8) b
24.9 (3.8) c
88.6 (18.1) c
2.6 (0.2) c
6.5 (0.9) c
0.4 (0.2) c
2.2 (0.3) c
4.9 (0.2)
7.6 (3.4)
90 (21)
17 (10)
111 (83)
163 (119)
80 (76)
3 (0.9)
16 (6.6)
0.7 (0.5)
2.6 (1.7)
F3, 192
20.1 *
21.6 *
13.9 *
19.5 *
18.8 *
9.5 *
43.9
8.5 *
2.8
29.0 *
15.0 *
12.9 *
17.0 *
21.9 *
64.4
Plant communities
A total of 94 species was found over all relevés. Cluster analyses of vegetation plots (not
shown) identified five plant communities. Communities 1 and 2 were located only in non
metalliferous sites, Ky and Ba respectively. Communities 3, 4 and 5 were located in
metalliferous sites. The physiognomic of communities 3, 4 and 5 differed (Table 3).
Community 3 consisted of low grassland dominated by hemicryptophyte species and
developed on disturbed stony soil. Community 4 consisted of open low grassland dominated
by therophytes species developing on anthropogenic soils. Community 5 was a dense
perennial steppic savanna developing on non disturbed areas of primary copper outcrops.
The ordination analysis (DCA) mostly confirmed the interpretation based on the
grouping method: groups of relevés derived from the cluster analysis were relatively well
separated on the ordination diagram (Fig. 2). The two first axis of the DCA represented 9.9 %
of the variability in the species data (Fig. 2). The first axis was highly negatively correlated to
available concentrations of all trace metals, to Mg and Mn concentrations and to soil physical
characteristics. Relevés from non metalliferous communities were clearly separated from
relevés from the other communities along this axis. Within metalliferous habitat, there was
also a separation along axis 1 among relevés from community 5 (Pr habitats) and relevés from
communities 3 (S1+S2 habitats) and 4 (S1+S2 habitats). In contrast, there was no separation
of the two non metalliferous communities (communities 1 and 2) along axis 1. Relevés from
these two non metalliferous communities were clearly discriminated along axis 2 which was
highly positively correlated to K concentration and negatively correlated to pH.
122
Table 3. Characteristic species of five plant communities associated with C. tenuis. (6 sites,
30 vegetation plots per site, IndVal method level IV). Mean (SD) of C. tenuis abundance and
mean (SD) cover of perennial species for each community. Superscripts indicate significant
differences between communities (Fisher LSD test following a significant one-way ANOVA,
p<0.05). Pr, primary metalliferous habitats; S1, secondary metalliferous habitat with substrate
disturbed by mining; S2, secondary metalliferous habitat contaminated by atmospheric fallout
from ore-smelter; NM, nonmetalliferous habitat.
Community
Mean of abundance
C. tenuis %
Indicator species
Mean cover of
perennial species %
1 (NM)
Tristachya superba (Poaceae), Andropogon
chinensis (Poaceae), Fabaceae sp., Antherotoma
naudinii (Melastomataceae), Scleria pergracilis
(Cyperaceae), Otiophora pycnostachys
(Rubiaceae), Cassia mimosoïdes
(Caesalpiniaceae)
11.2 (15.5) a
30.6 (22.2) a
2 (NM)
Hyparrhenia diplandra (Poaceae), Zonotriche
inamoena (Poaceae), Panicum sp. (Poaceae),
Vernonia perrottetii (Asteraceae), Crotalaria sp.
(Fabaceae), Commelina africanum
(Commelinaceae)
2.5 (0.7) a
26.8 (25.8) a
3 (S1 + S2)
Ascolepis metallorum (Cyperaceae), Eragrostis
racemosa (Poaceae) , Diheteropogon grandiflorus
(Poaceae), Justicia elegantula (Acanthaceae),
Digitaria nitens (Poaceae)
9.2 (4.5) a
34.9 (12.7) a
4 (S1 + S2)
Rendlia altera (Poaceae), Crepidorhopalon tenuis
(Scrophulariaceae), Bulbostylis pseudoperennis
(Cyperaceae), Haumaniastrum katangense
(Lamiaceae)
28.8 (28.9) b
8.8 (13.0) b
5 (Pr)
Heteropogon contortus (Poaceae), Loudetia
simplex (Poaceae), Crotalaria peschiana
(Fabaceae), Brachiaria serrata (Poaceae),
Cryptosepalum maraviense (Caesalpiniaceae),
Adenodolichos rhomboïdeus (Fabaceae),
Tristachya bequaertii (Poaceae), Aeschynomene
pygmaea (Fabaceae)
0
(0)
61.0 (24.2) c
(F3, 116 = 13.6
P<0.001)
(F4, 114 = 14.4
P<0.05)
123
Figure 2. DCA of vegetation data collected on 4 metalliferous sites and 2 nonmetalliferous
sites where C. tenuis is present (30 plots per site: 10 without C. tenuis and 20 including C.
tenuis). Grey: plot without C. tenuis and empty with C. tenuis. Symbols correspond plant
communities (1 to 5) were determined by cluster analysis (see table 3 for details). Axis 1 and
2 represent 9.9 % of total variation. W = presence of water in beginning dry season.
The pattern of arrangement of samples in the DCA of vegetation data differed
markedly from the patterns shown in PCA investigated for environmental parameters.
Contrary to PCA, DCA Pr samples (com 5) differed from other samples. Difference between
NM (com 1 and 2) and M (com 3, 4 and 5) samples was more pronounced in DCA analyses
(Fig 2).
Crepidorhopalon tenuis was absent from the metalliferous community 5 which was
mainly composed of perennial grasses and shrubby chamaephytes species (Table 3). The
abundance of C. tenuis was significantly different among the four plant communities where
the species was found (F3, 116 = 13.16 P<0.001) (Table 3). Following pairwise comparisons,
community 4 presented a significantly different (greater) mean abundance than the three other
communities, which were not different from each other. Community 4 which had the greater
mean C. tenuis abundance was mainly composed of annual species common on reworked
soils in mining areas and contaminated soils around mining industries (Table 3). Mean cover
of perennial species was significantly different among communities (Table 2, F4, 114 = 14.4
P<0.05) and was inversely correlated to the abundance of C. tenuis (Fig. 3, partial regression
coefficient: r = -0.47, P<0.01).
Figure 3. Relationship between C. tenuis abundance and cover of perennial vegetation. n =
100 (1 m x 1 m plots from 6 sites), sq root transformation of data.
124
Discussion
Crepidorhopalon tenuis, a cuprophile species?
Our results highlight the wide ecological amplitude of C. tenuis with respect to soil
conditions. The high variation of trace metal concentration in soils of C. tenuis habitat
confirms that C. tenuis is a pseudometallophyte. However, the species abundance varies
dramatically in relation to soil chemistry. A remarkable result is that populations on
metalliferous sites exhibit greater local abundance compared to normal soil. Precisely, the
response curve of the species indicated that C. tenuis meets its ecological optimum on soils
with the greatest copper concentrations.
In a previous study, we demonstrated that C. tenuis plant size was strongly correlated
to the concentration of Co and Cu in the soil (Faucon et al. 2009). Together, these results
strongly suggest that C. tenuis is genuinely cuprophilous. Could the lower abundance of C.
tenuis on NM habitats be the consequence of the species having large Cu requirements?
Experimental cultivation is needed to answer this question. There have been few attempts to
cultivate cuprophytes with varying Cu concentrations in the substrate. There was no clear
evidence for elevated Cu requirements neither for pseudometallophytes (Hogan & Rauser
1979; Schat & Ten Bookum 1992; Macnair et al. 1993; Lou et al. 2004) or Cu specialists
(Baker et al. 1983). Only for the so-called “copper mosses” was there evidence for elevated
copper requirements and growth stimulation in contaminated substrates (Shaw 1993, 1994).
The positive correlation between soil Cu concentrations and C. tenuis abundance might also
result from the indirect effect of relaxed negative biotic interactions. Fungi, for instance, are
highly susceptible to copper toxicity. Lower occurrence of pathogenic fungi in copper soil
may conceivably relax selection pressure of defenses against pathogenic fungi in cuprophytes.
Some cuprophytes, like Haumaniastrum katangense, are indeed known to be very susceptible
to pathogenic fungi (Brooks & Malaisse 1985; Paton & Brooks 1996). Plant competition on
metalliferous soils can also be less stringent compared to nonmetalliferous soils (McNeilly
1968).
Low nutrient in the soil is often considered as one of the most stringent selective force
for plants growing in metalliferous sites, most notably serpentine (Vlamy & Jenny 1948;
Proctor & Woodell 1975; Brooks 1987). Interestingly, in this study, Cu-sites actually had
greater concentrations of most nutrients in the soil. Indeed, in comparison with woodland
125
miombo and M habitats, NM habitats of C. tenuis are oligotrophic habitats and have soil
parent material (lateritic crust or compact yellow clay) characterized by low nutrient content
at this early formation stage (Sys & Schmitz 1959).
Crepidorhopalon tenuis’s expansion due to mining disturbance
Crepidorhopalon tenuis has its ecological optimum in metalliferous habitats especially in
areas where substrate was recently disturbed due to mining activities, with large Cu content,
and where perennial species have not yet established. Crepidorhopalon tenuis has its greatest
abundance in the open, therophytic grassland with Rendlia altera and Haumaniastrum
katangense (4). The characteristic species of this community are pioneers of disturbed soil,
and are able to grow on highly Cu-contaminated sites (Leteinturier et al. 1999).
Crepidorhopalon tenuis is absent in primary vegetation on natural metalliferous soil,
i.e. the steppic savanna community with Loudetia simplex and Heteropogon contortus (5).
This is not due to dispersal limitation because this community is often situated in close
proximity with the other plant communities where C. tenuis is present. This community
consists of a relatively dense herbaceous layer of perennial grass species. A permanent litter is
covering the soil. We believe that the tiny annual C. tenuis is excluded by competition for
light and lack of regeneration niche in the primary steppic community. Relaxed competition
appears to explain the greater abundance of C. tenuis on substrate recently disturbed.
However, our data do not allow us to rule out the possibility that some other factor is limiting
establishment of the annual in the soil of the primary steppic community.
Our results suggest that, prior to the development of industrial mining in the beginning
of the 20th Century, C. tenuis was an extremely rare species, mostly restricted to scattered
patches of bare soil on lateritic crusts. In primary metalliferous sites, it may have been
restricted to small patches of naturally disturbed soils for instance in steep slopes where soil is
unstable. As industrial mining developed, large areas of open, metalliferous soil were created,
which were open to colonization by therophytic species. Experimental investigations are
needed to investigate whether populations of C. tenuis on nonmetalliferous soil have some
degree of constitutive metal tolerance. It is intriguing that C. tenuis is so rare in the open plant
communities that exist on lateritic crusts in upper Katanga, in spite of relaxed competition.
This, we believe, points to a possible role of pathogens to explain the greater abundance of C.
tenuis on copper soil. Experiments are necessary to test that hypothesis.
126
Thus, although mining activities are the main causes of metallophyte extinction, C.
tenuis stands out as possible exception. Malaisse and Brooks (1982) already emphasised the
surprising ecological versatility of another annual cuprophyte, Haumaniastrum katangense.
This can be explained by the ecology of the species: its colonizing character and its tolerance
of a broad range of Cu concentrations. The pollution originating from the Gecamine oresmelter, build in 1953 in Lubumbashi, gives a good example of such recent colonization of a
metalliferous habitat of anthropogenic origin by C. tenuis. Atmospheric fallout from this oresmelter resulted in a 15 km large contaminated area, with a decreasing East-West copper
concentration gradient in the direction of the prevailing wind (Mbenza et al. 1989). This
widespread contamination was accompanied by a demographic boom of C. tenuis in the area.
Along the 15 km gradient, the variability of habitats was already quite high (e.g. soil types,
humidity gradient, topography). The contamination added a variability of metal
concentrations, most notably in Cu and Zn. C. tenuis had the opportunity to colonize the most
convenient portion of these environmental and edaphic gradients according to its ecological
optimum. Mining activities have created large areas of barren toxic soil, a habitat that is
hardly represented on natural copper outcrops.
Consequences for conservation of C. tenuis
On a worldwide scale, mining is the first cause of habitat destruction of most metallophytes
(Whiting et al. 2004). Crepidorhopalon tenuis used to be a rare species in Katanga. However,
due to its surprising ability to adapt easily to habitats perturbed by mining activities, it has
steadily increased in range and abundance. It is thus not threatened by the strong revival of
mining activities in Katanga. Recent metalliferous anthropogenic habitats actually have
conservation value for C. tenuis. They currently host the largest populations of C. tenuis in
Katanga. Other cuprophytes in Katanga may have similar ecological history, especially annual
colonizing species (Haumaniastrum katangense, Bulbostylis div. sp.) (Malaisse & Brooks
1982). These few species may prove extremely useful to reclaim the huge areas of barren soil
that the current revival of mining industry in Katanga may create. However, C. tenuis requires
specific soil conditions, i.e. high concentrations of Cu and organic matter. Therefore, low
grade deposits may not be suitable and organic matter amendments may be required.
127
Conclusion
Crepidorhopalon tenuis is one of the very few documented cases of a plant species with
greater abundance and population size in copper-rich soil. Such restricted edaphic specialists
might conceivably have low adaptability to changing environments. However, our results
suggest that this is not necessarily true for some species. C. tenuis offers a striking example of
recent, rapid range expansion and ecological versatility in response to large scale human
disturbance through mining activities. This example illustrates that vulnerability status of
some species of Katanga copper flora may rapidly change as landscape is modified by mining
industry.
Our data also demonstrate that man-made secondary habitats should not be ignored for
the conservation of rare species when these are adapted to extreme environments (Krüger et
al. 2002; Batty 2005; Bröring & Wiegleb 2005; Brock et al. 2007; Bizoux et al. 2008; Esfeld
et al. 2008). Crepidorhopalon tenuis and other cuprophytes with similar range expansion are
also interesting materials to investigate the evolutionary ecology of copper tolerance. In
particular, a phylogeographic approach using neutral markers is necessary to test which
populations (either metallicolous or not) have served as the colonization source of recently
founded populations.
128
Implications for Practice
• New metalliferous habitats created by mining industry may play a role in the
conservation of C. tenuis. These habitats which have no economic interest to the
mineral industry could be utilized in conservation strategies for rare metallophytic
species. Introduction and ex situ conservation could be attempted in these habitats,
providing a source material for habitat restoration.
• In open habitats created by mining disturbance, C. tenuis peaks in abundance in a
rather specific range of soil conditions, including high Cu concentration, and high
organic matter content. Selection of suitable sites for conservation must consider the
niche requirement of the species. Low grade deposits may not be suitable and organic
matter amendments may be required for successful establishment.
• Annual metallophytes with high ecological plasticity may prove interesting materials
for restoration of recent metalliferous habitats and ecosystem reconstruction in the
huge areas of barren soil which are being created by mining industry in Katanga and
elsewhere in the world.
Acknowledgments
The Belgian Fund for Scientific Research (FNRS) is acknowledged for financial support to
MPF, who is a research fellow of the Fonds pour la Recherche dans l’Industrie et
l’Agriculture (FRIA, Belgium). I.P is a post-doctoral researcher of the FNRS. We are grateful
to Wolf Gruber (Brussels) for help with ICP-OES analyses, Prof. Paul Goetghebeur and Prof.
Eberhard Fischer for determination of herbaria and to Emile Kisimba, Mylor Shutcha, Bruno
Mongoli, Ben Muding, Pacific Kizila at the Faculté d’Agronomie, Université de Lubumbashi
for their valuable logistic and technical assistance. We are also grateful the NGO
“Biodiversité au Katanga” (BAK) for beneficial collaboration in global project to conserve
biodiversity Katanga. This work is part of a “Projet inter-universitaire ciblé” (REMEDLU
Project) funded by the Coopération Universitaire au Développement (CUD, Belgium).
129
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135
Chapitre 6 Conservation d’une cuprophyte en danger critique
d’extinction : évaluation du risque d’hybridation de Crepidorhopalon
perennis avec sa congénère C. tenuis (en prép.)
Michel-Pierre Faucon, Benedict Muding Tshilong, Fabienne Van Rossum, Pierre Meerts,
Grégory Mahy
Résumé :
Crepidorhopalon perennis est une espèce endémique d’un seul site cuprifère et elle est en
danger critique d’extinction par l’exploitation minière. Crepidorhopalon perennis est
étroitement proche de la métallopyte annuelle C. tenuis qui possède une distribution
géographique plus large que C. perennis et qui ne semble pas menacée d’extinction. Dans son
unique site, C. perennis semble coexister avec C. tenuis sur un substrat perturbé et remanié
par l’activité minière. Dans cette étude, nous avons examiné les possibilités d’hybridation
entre ces espèces afin de déterminer si C. perennis présentait un risque de contamination
génétique par sa congènère C. tenuis. Cette étude était nécessaire avant de tenter
l’introduction de C. perennis dans des sites où C. tenuis est présente. Dans les deux
populations de ces espèces, 14 caractères morphologiques ont été mesurés, les conditions du
sol et le cortège de pollinisateurs ont aussi été caractérisés. Nos résultats montraient qu’un
risque d’hybridation était probable entre ces espèces parce qu’elles se développaient dans la
même zone anthropogène et qu’elles possédaient un chevauchement dans leurs niches
édaphiques, dans leurs périodes de floraison et partagaient le même cortège de pollinisateurs.
Cependant, l’analyse de la variation morphologique n’a pas détecté d’individus hybrides. Ces
espèces sembleraient être reproductivement isolées par incompatibilité pollinique ou par une
barrière post-zygotique. Le programme de conservation de C. perennis peut être établi
indépendamment de C. tenuis. L’absence d’hybridation avec C. tenuis permet d’envisager une
introduction de C. perennis dans des sites cuprifères écologiquement proches de son site
d’origine où C. tenuis est souvent présente.
Mots clefs : métallophyte, conservation, perturbation anthropogène, métaux lourds,
distribution sympatrique
136
Conservation of the critically endangered metallophyte Crepidorhopalon perennis:
evaluation of hybridisation risk with the related C. tenuis
M-P. Faucon1*, B. Muding Tshilong*, F. Van Rossum, P. Meerts, G. Mahy
* equally contributing first authors
1
author for correspondence
Abstract
Crepidorhopalon perennis is an endemic species restricted to only one site on copper-rich soil
and critically endangered by mining. Crepidorhopalon perennis closely related to the annual
C. tenuis, also a metallophyte, but with much broader geographical range in Katanga and may
be not threatened. At its single site, C. perennis may coexist with C. tenuis on substrate
disturbed and reworked by mining activities. In this study, we investigate the potential for
hybridisation between these species in order to ascertain if C. perennis may be at risk of
genetic swamping with its congener C. tenuis. Answers to these questions are necessary
before attempting introduction of the endemic C. perennis into sites where C. tenuis is
present. In both populations of these species, fourteen morphological characters were
measured and soil conditions and pollinator guilds were characterized. Our results showed a
possible risk of hybridisation between these species is likely because they grow in same
anthropogenic area and have overlap in edaphic conditions, flowering periods and shared
pollinator guilds. However, analysis of morphological variation did not detect hybrid
individuals. These species may be reproductively isolated by pollen incompatibility or post
zygotic barriers. Conservation program of C. perennis can be established independently of C.
tenuis. The absence of hybridisation with C. tenuis allows considering the introduction of C.
perennis in sites in the region of Lubumbashi ecologically similar to its original site, where C.
tenuis often occurs.
Key words : metallophyte, conservation management, anthropogenic disturbance, heavy
metals
137
Introduction
Due to their restricted distribution range and specific habitat requirements, they are
particularly vulnerable to human activities (e.g. Kruckeberg 1986; Bradshaw 2000; IUCN
2002; Whiting et al. 2004; Jacobi et al. 2007). Many of edaphic endemics have already gone
extinct as a result of habitat destruction, fragmentation and degradation (Wilcox & Murphy
1985; Pimm et al. 1995; Woodruff 2001), through strongly decreasing population sizes, and
intensifying the forces of stochastic extinction (Lande 1998; Beissinger 2000; Hill et al.
2002). Moreover, habitat fragmentation and degradation may increase the risk of
hybridisation between closely related species, by bringing formerly allopatric species into
sympatry (Anderson 1948; Rhymer & Simberloff 1996; Arnold 1997; Francisco-Ortega et al.
2000; Lamont et al. 2003; Parsons & Hermanutz 2006). For instance, anthropogenic activities
such as mining result in a profoundly modified landscape, leading to disturbed habitat areas,
favouring their colonisation by pioneer species.
Hybridisation, especially when occurring between a rare plant species and a more common
congener, may result in a decline in the number of genetically and morphologically distinct
individuals of the rare taxon (Levin et al. 1996; Bleeker & Hurka 2001; Lamont et al. 2003),
as they are genetically swamped by the more common species (Parsons & Hermanutz 2006).
It can lead to a genetic assimilation of the rare species by the common one, and in the loss of
its unique characters, thus reducing its conservation value, and ultimately to its extinction
(e.g. Rieseberg 1991; Anderson 1993; Rhymer & Simberloff 1996; Levin 2000; Perry et al.
2002; Lamont et al. 2003). However, reproductive isolating mechanisms may prevent or limit
between-species hybridisation, such as a difference in pollinator guilds, an incompatibility
between pollen tubes and stylar tissues, hybrid seed abortion, and a reduced survival of hybrid
progeny (Levin 1978; Arnold 1997; Chari & Wilson 2001; Campbell et al. 2002; Pascarella
2007).
When the original sites have been destroyed and are not suitable anymore for in situ
conservation, ex situ conservation in botanical gardens (eventually combined with
reintroduction after habitat restoration), but also introduction in other sites showing similar
ecological conditions are often proposed as the only solutions for a sustainable conservation
of edaphic endemics (Whiting et al. 2004). However, these conservation practices may
accidentally lead to hybridisation between rare threatened species and more widespread
congeners already present in the introduction site or in the ex situ garden, threatening the
138
genetic integrity of the taxon that we aimed to preserve (Maunder et al. 2004a). It is therefore
essential before starting any introduction or ex situ conservation planning to properly evaluate
the potential risk for hybridisation between the endemic species and the closely related
species that already occurs on the substitution sites, as well as the risk for competition
because of too similar ecological niches. Habitat destruction and degradation are so important
that more and more endemic species cannot be conserved anymore in situ only. Surprisingly,
to our knowledge only a few studies have investigated these issues despite the urgent need for
preserving taxa by adequate ex situ conservation strategies. Hybridisation between two taxa
can be detected based on different traits: hybrids may consist of morphologically intermediate
forms (Soltis & Gitzendanner 1999), and a lot of methods have been used to detect
hybridization, including intermediate morphology (Wilson 1992; McDade 1997; Reiseberg &
Ellstrand 1993; Parsons & Hermanutz 2006).
Metallophytic endemic plants are often confined in few outcrops and are most of them are
endangered (Whitting et al. 2004). Indeed, habitat of metallophytic endemics is often directly
threatened by mining activities, particularly by surface mining (e.g. Bradshaw 2000).
Restoring the habitats after mining exploitation is often not possible. The main solution is
then to perform ex situ conservation and/or to consider reintroduction/introduction plan in
protected sites or reserves. Anthropogenic metalliferous habitats created by the degradation of
metallophyte habitats (e.g. Allen & Sheppard 1971; Ginocchio et al. 2002 ; Batty 2005) can
be recolonised by species adapted to open habitats and high metal toxicity (e.g. Bradshaw
1983; Ash et al. 1994; Bizoux et al. 2008; Faucon et al. 2009b). This may bring formerly
allopatric species into sympatry. Therefore, previously isolated congeneric species may be at
an increased risk of hybridisation (Hurka & Bleeker 2001).
In this paper we investigated the relationships between two closely related metallophyte
species, Crepidorhopalon perennis (P.A. Duvigneaud) Eb. Fisch. and C. tenuis (S. Moore)
Eb. Fisch. (syn.: Lindernia damblonii P.A. Duvign.). Crepidorhopalon perennis is is an
endemic pioneer species occurring on copper-rich soil, restricted to only one (formerly two)
site in the vicinity of Lubumbashi (Katanga, Dem. Rep. of Congo) (Duvigneaud & DenaeyerDe Smet 1963; Brooks & Malaisse 1985). By its restricted distribution and ability to grow on
soils with extremely high copper and cobalt concentration and to accumulate these metals
(Brooks & Malaisse 1985; Reeves & Baker 2000), C. perennis can be considered as a taxon
of a high conservation value (Faucon et al. 2009a). However, it is critically endangered as
139
more than 90 % of C. perennis population was destroyed over a period of two years (Faucon,
personal obs.). Its sustainable persistence appears therefore to be compromised in situ and
new conservation measures should be proposed, such as the introduction of individuals in
substitution sites. In these sites, C. tenuis, morphologically similar to C. perennis can be
found. This species is rare, but has a much broader geographical range, sometimes occurring
on nonmetalliferous soils (Fischer 1999, Faucon et al. 2009b). Duvigneaud & Denaeyer-De
Smet (1963) and Duvigneaud (1958) suggested that the copper-specialist C. perennis might be
a derivative of the more widespread C. tenuis. However, nothing is known about their
phylogenetic relationships. Crepidorhopalon tenuis appears to occur in C. perennis site
(Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963; Malaisse & Grégoire 1978), but no study
investigated if these species mayhave overlapping ecological niches (e.g. similar visiting
pollinator guilds), and if they may enter into competition when growing together. Moreover,
nothing is known about their hybridisation potential, although they may have overlapping
flowering periods (Fischer 1999). Before planning any ex situ conservation, it is essential to
evaluate the possibility of coexistence of C. perennis with C. tenuis. In this study we address
the following questions: (1) What is the variation range and distinctness of morphometric
traits (floral and leaf traits) of the two species? (2) Do the ecological niches (based on edaphic
conditions and visiting pollinator guilds) of the two species overlap? (3) Can we detect
hybrids between the two species (morphologically intermediate forms)? Our results will allow
us to ascertain if C. perennis may be at risk of genetic swamping and of competition with its
congener C. tenuis. Answers to these questions are necessary before attempting introduction
of the endemic C. perennis into substitution sites where C. tenuis is present.
Materials and Methods
Study site
The study site is the “Mine de l’Etoile” (locally known as “Kalukuluku”), ca. 10 km NE of
Lubumbashi (Province of Katanga, Democratic Republic of Congo; S11°38´ E27°35´, alt.
1277 m). This site has one of the most diversified copper floras in Katanga and has been
described by several authors (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963; Malaisse & Grégoire
1978). The whole site covers more than two km² and offers a broad spectrum of ecological
conditions, from recently disturbed mine debris to ancient steppic savanna. However, very
140
recent revival of mining activity has considerably altered the whole site and is now
threatening C. perennis.
Studied species
Crepidorhopalon perennis (Scrophulariaceae) is a small, cushion forming, short-lived
perennial herb narrowly endemic of one site (Mine de l’Etoile) and has lilac-blue flowers.
There, it grows as a pioneer species of disturbed mine deposits rich in malachite.
Crepidorhopalon perennis germinates at the beginning of the rain season in November and
flowers the first year from March, and then every month of the year. The mean (min-max)
number of seeds / fruits is 30 (ranging from 12-61). Mean of germination rate is 80 % (SD
13.8). Compared to C. tenuis, C. perennis has its optimum at greatest soil concentrations of
Cu, Fe and Zn, respectively more than 50 000 mg kg-1, 5000 mg kg-1 and 100 mg kg-1 (Faucon
unpublished results). It does not appear to be damaged by herbivores at the adult stage
(Muding et al. unpublished results). C. perennis and C. tenuis, have the same ploidy level
(Faucon et al. unpublished results, flow cytomery).
Crepidorhopalon tenuis is a small annual species, with lilac-blue flowers. It grows on
substrate (often mine debris) disturbed and reworked by mining activities and on soil
contaminated by atmospheric fallout from an ore-smelter in the Lubumbashi region. It has
also been occasionally found on normal soil in SC Africa (Fischer 1999; Faucon et al. 2009b).
Crepidorhopalon tenuis is thus a pseudometallophyte (Leteinturier et al. 1999). It germinates
at the beginning of the rain season, in November and flowers in March and April. The seeds
are dispersed from May to June. However, in permanently moist habitats, the species can
germinate and complete its life cycle throughout the year. The mean number of seeds per fruit
is 29 (ranging from 12-51). Mean germination rate is 70 % (SD 15.2). Crepidorhopalon tenuis
has its ecological optimum in metalliferous habitats, especially in substrate recently disturbed
due to mining activities, with great Cu concentrations, and where perennial species have not
yet established. This species is not threatened and may actually be expanding in recently
created metalliferous habitats (Faucon et al. 2009b).
141
Morphological traits, reproductive success and soils conditions
In April 2008, 20 individuals of each species were sampled along a transect with a stratified
random method. Firstly, for each individual, 14 morphological characters were measured on
three flowers and three leaves for each individual (Fig 1): caulinar leaf length (L l) and width
(L w), bract length (B l) and width (B w), corolla upper lip length (UL l) and width (UL w),
lower lip 1 length (LL1 l) and width (LL1 w), lower lip 2 length (LL2 l) and width (LL2 w),
lower lip 3 length (LL3 l) and width (LL3 w), corolla tube diameter (CT d) and length (CT l).
To describe morphological difference and to express the plant shape, the following variables
were calculated: L l / L w, B l / B w, UL l / UL w, LL1 l / LL1 w, LL2 l / LL2 w, LL3 l / LL3
w, CT l / CT d.
Figure 1 Floral characters (maximal length and width) measured in Crepidorhopalon
perennis and C. tenuis (from Fischer, 1999). CT: corolla tube; UL: upper lip of corolla; LL:
lower lip of corolla; LL1: sub lower lip right; LL2: sub lower lip median; LL3: sub lower lip
left.
142
To characterize soil conditions near C. perennis and C. tenuis plants, a soil sample of
100 g was collected in the upper soil layer next to the rooting depth of each individual (0-10
cm). All soil samples were air-dried and sieved to 2 mm. The percentage of stones
(particles>2 mm) was determined. The pH (water) was measured with a glass electrode.
Organic matter content was measured by loss on ignition at 550°C during 12 hours. Mineral
elements were extracted with ammonium acetate-EDTA (1M, pH 4.65) for 30 min. (5 g dry
soil in 50 ml) (Cottenie et al. 1982). The supernatant was filtered and analysed by ICP-OES
(Varian Vista MPX) for Ca, Mg, K, P, Cu, Co, Mn, Fe and Zn.
To characterize C. perennis and C. tenuis pollinator guilds, 20 plots of 0.5 x 0.5 m
were randomly located in the only C. perennis subpopulation existing and common during the
flowering period of two species (April). Ten plots corresponded to patches of C. perennis and
10 plots of C. tenuis. The observations were realised from 7 am to 6 pm for two days. Each
day, for one period of 20 min all insects visiting flowers of C. perennis and of C. tenuis were
counted for each plot. An insect was considered as a visitor when it landed on at least one
open flower, for at least 1 s. Captured insects were conserved in 5% ethanol and identified.
Most species could not be identified to the species level, but in this case they were well
individualized as separate taxa based on external morphology.
Data analysis
To distinguish C. perennis and C. tenuis based on leaf and floral morphology and summarize
the patterns of interrelationships of morphological characters, a Principal Component
Analysis (PCA) was performed using Canoco 4.5 (ter Braak and Smilauer 2002). One-way
ANOVAs were used to test for significant differences in morphological traits between
species, and summarized using PCA. The Bonferroni correction method for multiple
comparisons (Rice 1989) was used as necessary. Statistica 8 (Statsoft 2008) was used to
perform all statistical analyses. Data are the mean of three flowers and two leaves for each
individual.
The variation of edaphic conditions was analysed with a Principal Component
Analysis (PCA) based on the 11 chemical and physical soil properties measured in 40 soil
samples collected at the 20 individuals of C. perennis and of C. tenuis.
143
Characterisation of pollinator guilds, i.e. number of visited flower per patch during 20 min,
was not normally distributed. Nonparametric Kruskal–Wallis tests were applied on data, to
test for differences between species.
Evaluation of potential for hybridisation was realised using floral morphological
variation and methods of hybrid detection of Parsons & Hermanutz (2006). To identify
morphologically intermediate individuals, a UPGMA cluster analysis was performed by
calculating the Euclidean distance between individuals based on the 10 floral morphological
traits measured (MVSP 3.1, Kovach Computing Services 2004). After the analysis was
completed, each observation was indicated by species (based on previous species
delineations).
Results
Morphological variation
The first two axes of the PCA on 21 morphological variables explained 51 % of total variation
(Fig 2). Variables best correlated with PC1 were ratio (length:width) of leaf (coefficient of
correlation with PC1 = -0.67), length of three lower lips (LL1 l; LL2 l and LL3 l were
respectively -0.89; -0.78; -0.86), length of bract (-0.67), leaf length (0.56) and variable best
correlated with PC2 were width of three lower lips (LL1 w; LL2 w and LL3 w were
respectively -0.87, -0.84 and -0.87) and leaf length (0.46). Crepidorhopalon perennis plants
formed a distinct group with negative values on PC1 (Fig. 2). Crepidorhopalon tenuis plants
had positive values on PC1. PCA showed high intraspecific variation in both species. The
amplitude of morphological variation of C. perennis was as broad as that of C. tenuis (Fig 2).
Comparisons of mean values of morphological variables between the two species are
given in Table 1. Individuals of C. perennis had significantly longer leaves, bract, and lower
lips of corolla than those of C. tenuis. Crepidorhopalon tenuis had broader leaves than C.
perennis.
144
Figure 2 Principal components analysis (axis 1 and 2) of 21 morphological variables for 20
individuals of C. perennis (circle) and C. tenuis (triangle). Each point represents an individual
(mean of measure of 3 flowers). L l: leaf length, L w: leaf width, B l: bract length, B w: bract
width, UL l: upper lip length, UL w: upper lip width, LL1 l: lower lip 1 length, LL1 w: lower
lip 1 width, LL2 l: lower lip 2 length, LL2 w: lower lip 2 width, LL3 l: lower lip 3 length,
LL3 w: lower lip 3 width, CT d: corolla tube diameter, CT l: corolla tube length.
145
Table 1 Morphological characters means (in mm) by species. One way ANOVA was
performed and showed significant differences (*) in mean morphological characters between
species after a Bonferonni adjustment: p<0.0025.
Morphological Characters
Mean (SD) C. p
Mean (SD) C. t
F1, 39
Leaf length (L l)
Leaf width (L w)
Ll/Lw
Bract length (B l)
Bract width (B w)
Bl/Bw
Upper lip length (UL l)
Upper lip width (UL w)
UL l / UL w
Lower lip 1 length (LL1 l)
Lower lip 1 width (LL1 w)
LL1 l / LL1 w
Lower lip 2 length (LL2 l)
Lower lip 2 width (LL2 w)
LL2 l / LL2 w
Lower lip 3 length (LL3 l)
Lower lip 3 width (LL3 w)
LL3 l / LL3 w
Corolla tube diameter (CT d)
Corolla tube length (CT l)
CT l / CT d
11.85 (2.91)
1.75 (0.57)
7.10 (1.73)
6.53 (1.45)
1.03 (0.36)
6.74 (1.71)
3.29 (0.27)
2.86 (0.24)
1.15 (0.09)
3.36 (0.33)
2.18 (0.21)
1.54 (0.11)
3.19 (0.31)
2.01 (0.19)
1.59 (0.12)
3.21 (0.25)
2.09 (0.18)
1.54 (0.09)
2.59 (0.24)
5.24 (0.21)
2.03 (0.16)
9.28
3.50
3.13
3.54
0.74
5.21
3.29
2.70
1.22
3.03
2.22
1.37
3.03
2.10
1.45
2.90
2.11
1.38
2.60
5.16
1.99
8.1 *
26.4 *
46.2 *
42.7 *
6.0 NS
6.8 NS
1.0 NS
4.2 NS
4.2 NS
7.9 *
0.2 NS
19.0 *
2.0 NS
1.0 NS
11.1 *
11.7 *
0.1 NS
17.4 *
0.01 NS
0.8 NS
0.6 NS
(2.79)
(1.41)
(1.96)
(1.45)
(0.38)
(1.98)
(0.31)
(0.25)
(0.12)
(0.40)
(0.26)
(0.13)
(0.41)
(0.37)
(0.14)
(0.33)
(0.21)
(0.14)
(0.22)
(0.35)
(0.18)
Variation of ecological conditions within C. perennis and C. tenuis populations
Ten different insect species were observed visiting C. perennis and C. tenuis, belonging to
height families and three orders. The most important order and family in terms of number of
species were respectively Hymenoptera and Sphecidae (three species) (Table 2). Ammophila
may be the most abundant genus collected on C. perennis and C. tenuis. Three other species
of Hymenoptora were frequent Amegilla sp. (Apidae); Bembix sp. (Crabonidae) and
Lasioglossum sp. (Halictidae). Crepidorhopalon perennis and C. tenuis were identically
visited by the same 10 species. No differences in relative frequency of visits by insects were
found between the two species.
Table 2 Number (N) of visits per 20 min, in patches of C. perennis and C. tenuis for each
insect species (mean ± SD). Kruskal-Wallis tests are not significant.
Order
Family
Scientific name
N
visits N visits
C. perennis C. tenuis
Hymenoptera
Hymenoptera
Hymenoptera
Hymenoptera
Hymenoptera
Hymenoptera
Hymenoptera
Hymenoptera
Lepidoptera
Diptera
Sphecidae
Sphecidae
Formicidae
Apidae
Crabonidae
Sphecidae
Halictidae
Crabonidae
Nymphalidae
Syrphidae
Ammophila sp.
Ammophila sp.1
sp. 2
Amegilla sp.
Bembix sp.
Podalonia sheffieldi
Lasioglossum sp.
Tachysphex sp.
Acraea pseudolycia
sp. 3
0,7 (1.2)
0.1 (0.4)
0.05 (0.2)
0.55 (1.3)
0.4 (1.8)
0.05 (0.2)
0.3 (1.3)
0.05 (0.2)
0.05 (0.2)
0.05 (0.2)
0.4 (0.8)
0.2 (0.5)
0.1 (0.8)
0.2 (0.6)
0.2 (0.5)
0.04 (0.2)
0.2 (0.7)
0.05 (0.3)
0.05 (0.2)
0.4 (1.6)
The first two axes of the PCA on 11 chemical and physical soil properties explained
53% of total variation (Fig. 3). Variables best correlated with PC1 were Ca, K, Mg, P, Zn and
organic matter (positive correlation) and variables best correlated with PC2 were Fe, Co, Cu
and Zn (positive correlation). Crepidorhopalon perennis scatterplot occupies lower values of
PC1 (ie higher Cu, Mn, Co) but there is some overlap between the two species with respect to
soil chemical conditions. Crepidorhopalon perennis had as broad edaphic variation as its
congener C. tenuis (Fig 3).
146
Figure 3 Principal components analysis (axis 1 and 2) of 12 edaphic variables with C.
perennis (circle) and C. tenuis (triangle) in the Mine of Etoile. OM: organic matter. Each
point represents an individual.
Detection of potential hybridisation
The cluster analysis based on morphological traits of flowers indicated that the two species
are clearly separated into two groups, belonging to two separated clusters (Fig 4). No overlap
was detected among individuals of both groups of species.
147
Figure 4 Cluster analysis of floral characters for individuals of C. perennis (dotted line) and
C. tenuis (solid line).
Discussion
Crepidorhopalon perennis and C. tenuis, two distinct morphological entities
Crepidorhopalon perennis and C. tenuis are usually distinguished based on contrasting life
cycle (perennial vs annual) and the possession of more numerous basal leaves in the former.
We here show for the first time that significant morphological differences exist between the
two species for a relatively large number of traits, especially in length and width of leaves, in
length of bract and of lower lips of corolla. Although the two species have very similar
appearance they can be easily defined based on a combination of morphological traits.
Assessment of variation of 10 morphological characters in C. perennis and C. tenuis
performed from herbaria materials collected in 16 different localities of C. tenuis confirms
this conclusion (Faucon unpublished results).
Close morphological resemblance was emphasized by several authors, but never based
on trait measurements (Duvigneaud 1958; Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963; Brooks &
Malaisse 1985). Duvigneaud & Denaeyer-De Smet (1963) suggested that the endemic may
derive from C. tenuis. A phylogenetic study based on molecular markers is necessary to fix
that issue.
Cohabitation or hybridisation?
Our results showed an overlap in edaphic conditions of Crepidorhopalon perennis and C.
tenuis in the Mine de l’Etoile. There is however partial niche differentiation between the two
species, with C. perennis occurring in the most contaminated soil (Co, Cu, Fe and Mn) and C.
tenuis in more fertile soil (Ca, K, Mg, P and organic matter) (Figure 3). It appears that a
prezygotic reproductive isolating mechanism by habitat separation is likely in this species
pair. Hybridisation between these species is likely because they grow in same anthropogenic
area and have overlap in edaphic conditions. For many species pairs or complexes that
currently occur in sympatry (natural or created by anthropogenic disturbances), hybrid
formation is usually detected (Rhymer & Simberloff 1996; Arnold 1997; Francisco-Ortega et
al. 2000; Chari & Wilson 2001; Wolf et al. 2001; Campbell et al. 2002; Lamont et al. 2003;
Parsons & Hermanutz 2006). Interestingly, in this study, no evidence for hybridisation was
found between the two species, as no intermediate individuals were found although some
conditions were met for hybridisation. Overlapping flowering periods and shared pollinator
guilds may result in pollen transfer between the two species. Therefore, our failure to detect
148
hybrids may indicate that the species are reproductively isolated by pollen incompatibility or
post zygotic barriers. These species would not be interfertile. But this needs to be confirmed
by crossing tests between the two species.
Implications for conservation management
Managing a threatened species requires precise species delineation in order for risk to be
properly assessed. Our results indicate that C. perennis is morphologically distinct from C.
tenuis. Therefore, its conservation program can be established independently of C. tenuis.
Crepidorhopalon perennis may not be threatened by hybridisation with its congener.
However, C. perennis is critically endangered because the area occupied by its unique
population has been considerably reduced by intensive mining and only a few hundred
individuals survive vs. about 100,000 in 2006 (Faucon personal observ.). This critical
situation of C. perennis requires urgent conservation measures and may justify population
translocation (IUCN 2002; Guerrant et al. 2004; Maunder et al. 2004b). Given low
achievement test of ex situ conservation in Botanical Garden of Agronomy Faculty of
Lubumbashi University (Faucon et al. unpublished results), introduction of this species in
substitution site would seem the only sustainable recourse. The apparently wide ecological
amplitude of C. perennis, and its ability to colonize anthropogenic cupriferous habitats,
suggests that C. perennis could succeed in other metalliferous habitats outside its native site.
The absence of hybridisation with C. tenuis allows considering the introduction of C. perennis
by individual plants transplantation with some topsoil in sites in the region of Lubumbashi
ecologically similar to its original site, where C. tenuis often occurs.
Acknowledgments
The Belgian Fund for Scientific Research (FNRS) is acknowledged for financial support to
MPF, who is a research fellow of the Fonds pour la Recherche dans l’Industrie et
l’Agriculture (FRIA, Belgium). We are grateful Sébastien Patiny from Unit Functional and
Evolutionary Entomology at the Faculté Universitaire des Sciences Agronomiques de
Gembloux for insect determination and to Mylor Shutcha, Pacific Kizila at the Faculté
d’agronomie, Université de Lubumbashi for their technical assistance. We are also grateful
the NGO “Biodiversité au Katanga” (BAK) for beneficial collaboration in global project to
149
conserve biodiversity Katanga. This work is part of a “Projet inter-universitaire ciblé”
(REMEDLU Project) funded by the Coopération Universitaire au Développement (CUD,
Belgium).
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Discussion générale et perspectives
La flore et la végétation des sols métallifères retiennent l’attention des biologistes
depuis longtemps (Brady et al. 2005 ; Kazakou et al. 2008). La capacité de tolérer des métaux
toxiques, et l’existence d’espèces endémiques font de cette flore et de ces végétations des
modèles d’étude fascinants, tant en biologie évolutive et en écologie, qu’en physiologie
(Antonovics et al. 1971 ; Ernst 1974 ; Kruckeberg & Rabinowitz 1985 ; Kruckeberg 1986 ;
Shaw 1990 ; Kazakou et al. 2008). La flore des sites métallifères a été particulièrement
étudiée au niveau des affleurements de roches serpentiniques dont l’endémisme contribue
largement à la biodiversité de certaines régions au monde (Proctor 1975 ; Kruckeberg 1985,
1986, Jaffré 1992 ; Borhidi 1996, Brady et al. 2005 ; Kazakou et al. 2008). La flore
calaminaire (Zn, Cd, Pb), bien représentée en Europe, est aussi bien documentée (Lambinon
& Auquier 1963 ; Ernst 1974 ; Bizoux et al. 2004 ; Remon et al. 2005). Par contre, les
végétations liées à d’autres types de contamination métallique (Cu, Co, Fe, Mn) sont moins
étudiées (Duvigneaud 1958 ; Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963 ; Brooks & Malaisse
1985 ; Jacobi et al. 2007). Les sols cuprocobaltifères représentent un cas très particulier. Des
affleurements cuprocobaltifères naturels, de grande étendue et colonisés par une végétation
primaire, n’existent pratiquement qu’en Afrique centro-australe. Les seuls présentant des
espèces endémiques sont ceux du Katanga. D’autres végétations liées à la toxicité du cuivre
existent à la surface de la planète mais proviennent presque toujours d’une colonisation
récente d’habitats métallifères anthropogènes (déblais miniers, sols contaminés par les fumées
des industries minières…) par des plantes à large distribution (Babalonas et al. 1997 ;
Ginocchio 2000 ; Strandberg et al. 2006). La présence de groupements végétaux hautement
originaux, d’une richesse floristique élevée, d’endémiques métallophytes, d’une grande
diversité d’habitats confèrent aux affleurements de roches cuprifères du Katanga un intérêt
élevé pour l’étude des processus écologiques et évolutifs mis en œuvre dans la colonisation de
sols extrêmes (Wild & Bradshaw 1977 ; Wild 1978 ; Brooks & Malaisse 1985 ; Brooks &
Malaisse 1990).
En plus de l’intérêt scientifique de la flore métallicole, son aptitude à tolérer et
accumuler les métaux lourds lui confère des potentialités importantes dans la
phytoremédiation des sols contaminés par les métaux lourds. Cependant, de nombreuses
métallophytes sont réellement menacées d’extinction par l’extraction du minerai (Jaffré et al.
155
1977 ; Borhidi 1996 ; Jacobi et al. 2007 ; Pascal et al. 2008 ; Whiting et al. 2004). Malgré leur
spécificité écologique, leur rareté et leur vulnérabilité, seules quelques métallophytes ont été
étudiées en biologie de la conservation aboutissant à la publication d’une petite dizaine
d’études (Aparicio & García 1996 ; Knowles & Witkowski 2000 ; Bizoux et al. 2004, 2007,
2008). Fondé sur ce constat, l’objectif de cette thèse était d’aborder l’étude de l’écologie et la
biologie de la conservation des métallophytes des sols cuprifères du Katanga, tout d’abord par
une mise au point sur l’hyperaccumulation du Cu/Co et sur l’endémisme des habitats
cuprifères du Katanga, ensuite par une première approche au niveau populationnel établie
dans une perspective de conservation d’un couple d’espèces cuprophytes pris comme modèle.
1. Valeur de conservation des habitats cuprifères du Katanga
Caractéristiques écologiques des habitats cuprifères naturels
La caractérisation des habitats de C. perennis et C. tenuis a permis de mettre en
évidence certaines particularités édaphiques des habitats cuprifères naturels du Katanga. Ils
présentent des teneurs en éléments essentiels (P, Ca, Zn), en matière organique et en métaux
lourds (Cu, Co, Mn) particulièrement élevées par rapport aux habitats non-métallifères de la
province du Katanga. Les teneurs en Cu et en Co peuvent atteindre des valeurs de l’ordre de
100.000 mg kg-1 qui induisent une pression de sélection sévère sur les végétaux (Duvigneaud
& Denaeyer-De Smet 1963 ; Brooks & Malaisse 1985). Certaines espèces tolèrent ces
concentrations extrêmes en Cu et en Co s’assemblant en des végétations herbacées de faible
taille, relativement peu denses où la compétition entre espèces semble plus faible que celle qui
s’exercerait dans les habitats non-métallifères tropicaux à forte productivité (Duvigneaud
1958). Ces sols cuprocobaltifères semblent se distinguer d’autres types de sols métallifères
dans le monde par leur teneur relativement élevée en nutriments essentiels (P, Ca, Mg, ..)
relativement au contexte régional. Toutefois, la disponibilité de l’azote n’y a jamais été
étudiée. Elle pourrait être très limitante, comme le suggère la teneur élevée en matière
organique du sol, témoin d’un recyclage ralenti. La faible teneur en nutriment des sols est
souvent considérée comme un force de sélection importante pour le développement des
plantes sur sols métallifères et plus particulièrement sur les sols des serpentines (Vlamis &
Jenny 1948; Proctor & Woodell 1975; Brooks 1987). Ceci nous semble moins vrai au
Katanga. Cependant, les teneurs élevées en Cu et en Co de ces sols pourraient affecter
156
indirectement la prise des éléments essentiels par les plantes. Dans ce cas de figure, la teneur
en nutriments disponibles pour les plantes ne serait pas plus élevée que celle des habitats non
métallifères. Une étude pédologique approfondie des sols cuprifères du Katanga examinant la
biodisponibilité des nutriments et l’influence des métaux toxiques sur cette biodisponibilité
devrait être réalisée. Il reste beaucoup de travail à faire pour comprendre les conditions
chimiques très particulières qui caractérisent ces sols.
De plus, l’analyse de plus de 200 échantillons de sols a permis de confirmer
l’hétérogénéité des conditions chimiques des habitats cuprifères naturels du Katanga
(Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963 ; Brooks & Malaisse 1985). Nous avons remarqué
des concentrations en Cu et un rapport Cu/Co très variables dans le sol. On peut émettre
l’hypothèse que cette variation contribue à une diversité des niches écologiques au sein des
habitats cuprifères naturels du Katanga. De plus, cette variation élevée en Cu et en Co peut
laisser penser que les communautés se développant sur des concentrations extrêmes en Cu et
en Co pourraient être isolées écologiquement des zones présentant de plus faibles
concentrations en ces métaux au sein d’un même site.
La révision phytogéographique et taxonomique a permis de valider 32 taxons
endémiques. A partir des dernières estimations de la richesse floristique des habitats
cuprifères du Katanga (Leteinturier 2000, Malaisse pers. comm.), nous avons pu estimer la
proportion d’endémiques strictes, qui est de l’ordre de 5%. Néanmoins, cette estimation du
taux d’endémisme reste entachée d’incertitudes taxonomiques et phytogéographiques que
nous exposerons plus loin. Ce pourcentage apparaît nettement inférieur à celui observé pour
d’autres flores métallicoles. C’est un résultat surprenant, compte tenu du fait que ces
affleurements se trouvent au Katanga, région du centre d’endémisme zambésien, connue pour
sa richesse en espèces endémiques et le dynamisme des processus évolutifs (Duvigneaud
1958 ; White 1983). La faible proportion d’endémiques pourrait s’expliquer par une
colonisation récente. Nous proposons que ceci serait dû à la fois au caractère relativement
récent des affleurements (2-3 Ma ; Decrée & Yans, pers. comm.) et éventuellement aux
changements de la couverture végétale du Katanga consécutifs aux variations climatiques de
la fin du Pléistocène (-15000 ans) au sud-est de l’Afrique Centrale (Scott 1984 ; Van Zinderen
Bakker & Coetzee 1988 ; Vincens 1991 ; Campbell et al. 1996). L’ancienneté de la
colonisation de ces affleurements pourrait être précisée par une approche pédologique
(datation des sols). Le faible pourcentage d’espèces endémiques des collines du cuivre du
157
Katanga semblerait associé à un scénario relativement récent (il y a 10 000 ans environ)
d’évolution divergente de la flore qui les compose. Le jeu de l’isolement géographique et
écologique des collines de cuivre stimule certainement les processus évolutifs comme en
témoignent les phénomènes de vicariances de formes, d’une colline à l’autre, au sein de la
même espèce, bien décrits déjà par Duvigneaud (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963).
Nous proposons que ces habitats métallifères possèdent un haut potentiel évolutif et un
intérêt de conservation aussi éminent que ceux présentant un taux d’endémisme élevé.
Caractéristiques écologiques des habitats cuprifères anthropogènes
En plus d’éroder la biodiversité des affleurements qu’elle exploite par l’extraction de minerais
en surface (par ex. Bradshaw 2000), l’industrie minière répand des métaux toxiques dans les
paysages non-métallicoles, détruisant leur biodiversité (par ex. Allen & Sheppard 1971;
Ginocchio et al. 2002). Néanmoins, cette contamination par les métaux lourds de divers
habitats non-métallifères crée une large gamme de conditions écologiques et d’habitats
nouveaux, qui paraît favorable à l’expansion de certains métallophytes (par ex. Bradshaw
1983; Ash et al. 1994 ; Brooks & Malaisse 1985). On remarque que 18 % des endémiques des
habitats cuprifères du Katanga peuvent se trouver dans des habitats anthropogènes
métallifères. Ces endémiques du cuivre montrent une plasticité écologique assez étonnante,
contredisant l’hypothèse que ces espèces seraient extrêmement spécialisées et donc, peu
versatiles sur le plan écologique (Gomulkiewicz & Holt 1995). L’étude de la niche écologique
de C. tenuis et C. perennis, nous a permis de montrer que C. tenuis trouvait même son
optimum écologique dans les communautés pionnières des habitats anthropogènes
métallifères et qu’elle était très rare dans les communautés primaires des affleurements
naturels. De même, C. perennis se développe uniquement sur des déblais miniers. Ces
observations posent très clairement le problème de l’histoire évolutive de ces taxons. Dans le
cas d’endémiques strictes d’habitats métallifères secondaires, il est tentant de poser
l’hypothèse d’une origine très récente qui correspondrait au début de l’extraction industrielle
du cuivre (début du XXème siècle). Par ailleurs, ces habitats métallifères anthropogènes et
leurs niches écologiques nouvelles pourraient stimuler les processus évolutifs de
certaines espèces des habitats primaires naturellement tolérantes aux métaux (Brooks &
Malaisse 1985 ; Esfeld et al. 2008 ; Bizoux et al. 2008).
Crepidorhopalon perennis occupe une niche qui était probablement absente avant
l’extraction de minerais par l’homme. On peut penser qu’elle possède une origine récente. Les
158
habitats récents créés par l’homme, présentent des conditions écologiques très particulières,
notamment une toxicité élevée ; la sélection y favoriserait l’émergence de taxons nouveaux.
Ceci est vrai, sans doute, pour d’autres espèces liées à des déblais de malachite récents. Les
trois exemples les plus frappants sont probablement Haumaniastrum robertii, Gutenbergia
pubescens, Faroa chalcophila. On peut ainsi émettre l’hypothèse que l’action de l’homme
stimule les processus évolutifs. L’histoire évolutive de ces taxons est un thème de recherche
prometteur, à aborder par les outils modernes de la phylogéographie. A cet égard, il est très
intéressant de noter que la seule espèce signalée comme endémique de sols cuprifères en
dehors de l'Afrique est Mimulus cupriphilus, liée à des déblais miniers récents en Californie,
et sans doute d’origine très récente (Macnair & Gardner 1998)
Il est donc notable que les habitats anthropogènes métallifères du Katanga possèdent
un potentiel évolutif leur conférant une valeur de conservation (Krüger et al. 2002 ; Bizoux et
al. 2008). Cependant, la contamination des sols par les métaux lourds représente un problème
environnemental indiscutable pour la santé humaine et dans le fonctionnement des
écosystèmes des sols non-métallifères (Emerit 1994 ; Hartwig 1995 ; Coen et al. 2001). Ainsi,
la conservation de ces habitats serait-elle en conflit avec les impératifs de la remédiation de la
pollution métallique ? Le défi consiste à concilier les deux objectifs : limiter les risques
environnementaux que représentent les substrats métallifères anthropogènes, et conserver la
flore qui les colonise. Nous pensons que la restauration écologique doit viser à reconstruire
des végétations stabilisatrices susceptibles d’héberger des taxons à haute valeur de
conservation. C’est une approche originale, qui ne semble pas avoir été envisagée dans
d’autres régions du monde.
Ainsi,
la
conservation
d’habitats
anthropogènes
métallifères
hautement
contaminés par les métaux lourds et colonisés par certains métallophytes n’est pas en
conflit avec la résolution des problèmes environnementaux causés par les métaux lourds,
bien, au contraire. Cependant, d’autres habitats anthropogènes métallifères constituent une
source de pollution considérable, par exemple, les habitats métallifères extrêmement
contaminés présentant un couvert végétal peu dense ou un sol totalement nu (Winterhalder
1996; Kozlov & Zverera 2007 Mbenza et al. 1989). Ces sols extrêmement contaminés sont
exposés à une érosion par les pluies et le vent, induisant une dispersion des métaux lourds
vers des milieux naturels non contaminés (Kozlov & Zverera 2007). Dans cette situation, la
contamination est tellement extrême (Au Katanga par exemple, > 100.000 mg Cu Kg-1 ;
Shutcha résultats non publiés) que la colonisation végétale s’en trouve compromise.
159
Toutefois, on peut penser que des amendements adéquats (chaux, matière organique, …)
pourraient permettre le développement d’une végétation, au sein de laquelle des espèces à
haute valeur pour la conservation trouveraient leur place (Whinterhalder 1996 ; Shutcha et al.
2009). Il y a là tout un champ de recherche en ingénierie écologique et environnementale, qui
devrait se développer en partenariat étroit avec l’industrie minière.
2. Valeur de Conservation des métallophytes
Particularités biologiques remarquables
Les propriétés hyperaccumulatrices de certaines espèces ont été exagérées, sans doute par
suite de problèmes méthodologiques. Crepidorhopalon perennis et C. tenuis ne sont pas
constitutivement accumulatrices. Les patrons d’accumulation des plantes in natura sont assez
bien expliqués par les propriétés du sol (interactions entre éléments). La biodisponibilité de
Cu varie certainement de manière complexe, en fonction de plusieurs autres paramètres
édaphiques. Ceci peut jouer un rôle dans l’évolution de la tolérance. La teneur en Cu seule
(totale ou extractible) n’est pas suffisante pour apprécier la contrainte que la toxicité réelle de
Cu exerce sur l’évolution. Des travaux récents sur le déterminisme édaphique de la
composition des communautés végétales (Parmentier et al. en prep.) mettent en évidence un
rôle auparavant insoupçonné d’autres éléments traces (Al, Fe, Mn, Zn). En conditions
contrôlées, C. tenuis et C. perennis présentaient dans leur partie aérienne des concentrations
en Cu variant de 30 à 115 µg mg-1 correspondant à un ordre de grandeur plus faible qu’in situ.
Nous pensons que ceci signifie que l’accumulation du Cu ne se produit que dans des
conditions édaphiques particulières, très difficiles à obtenir en culture. Ces conditions
peuvent consister en une combinaison très spécifique de teneurs en Cu-Co-Mn-Fe-Ca. Il
pourrait aussi s’agir d’une interaction avec des microorganismes du sol, modifiant la mobilité
des métaux (Fomina et al. 2005 ; Gildon & Tinker 1983 ; Wu et al. 2007 ; Liu et al. 2009 ;
Cubaka, pers. comm.). Ceci souligne aussi la nécessité d’étudier conjointement l’adaptation à
plusieurs métaux, au minimum le cuivre et le cobalt. Actuellement, on ne peut préciser lequel
de ces métaux est le plus limitant. La recherche s’est focalisée sur le cuivre en raison de son
rôle reconnu dans la physiologie des plantes. Une approche « polymétallique » de
l’évolution de la tolérance semble indispensable au Katanga, puisque plusieurs métaux lourds
sont toujours présents simultanément en excès dans les sols. C’est aussi le cas du zinc, du
160
plomb et du cadmium dans les sols calaminaires, mais, ce qui semble remarquable au
Katanga, sont les énormes variations des rapports d’abondance Cu/Co entre gisements.
Crepidorhopalon perennis et C. tenuis semblent être des exclueurs au sens de Baker
(1981). Ce mécanisme de tolérance a été bien documenté chez de nombreux écotypes ou
espèces adaptés à de très fortes teneurs en Cu dans le sol (Schat et al. 1993 ; Song et al. 2004;
Weng et al. 2005 ; Chipeng et al. 2009).
Les deux espèces étudiées se distinguent par des stratégies de vie différentes, mais
aussi, et ceci est tout à fait nouveau, sur base des traits floraux. Néanmoins, elles ne
semblent pas posséder des pollinisateurs différents. Les mécanismes d’isolement reproducteur
entre ces deux espèces doivent être étudiés : pré-zygotiques (incompatibilité pollen-stigmate)
ou post-zygotiques (faible viabilité des hybrides, …). Un mécanisme d’isolement postzygotique entre ces deux espèces aura un effet négatif sur la viabilité de la population de C.
perennis (Reiseberg & Carnet 1998). Il sera indispensable d’effectuer des croisements
contrôlés entre ces espèces pour déterminer la nature de l’isolement. Cette étude devrait être
couplée à l’étude du régime de reproduction, une bonne connaissance de la biologie de la
reproduction des plantes menacées est essentielle pour assurer leur conservation (Olfelt et al.
1998).
Crepidorhopalon perennis occupe une niche extrême (Co et Cu élevés). L’isolement
écologique peut avoir joué un rôle dans la spéciation. La différence de stratégie de vie entre
C. perennis et C. tenuis (notamment : investissement plus important dans la survie chez C.
perennis) est-elle une réponse adaptative à des conditions d’habitat particulières ? La toxicité
plus élevée du Cu et du Co provoquerait-elle un taux de mortalité juvénile plus élevé chez C.
perennis, favorisant l’évolution vers un cycle pérenne itéropare?
Haumaniastrum katangense possède un patron de distribution écogéographique très
semblable à celui de C. tenuis (Paton & Brooks 1996). Son aire de distribution correspond au
centre d’endémisme zambézien. Haumaniastrum katangense se trouve aussi dans des
clairières naturelles de forêt claire sur cuirasse latéritique et colonise des habitats métallifères
anthropogènes au Katanga et en Zambie où il semble trouver son optimum écologique
(Malaisse & Brooks 1982). Chez les deux espèces, les populations non-métallicoles sont
rares, de faible effectif et constituées de plantes beaucoup plus chétives (Faucon, obs. pers.).
Ces espèces constituent donc un matériel biologique hautement original pour l’étude des
processus de colonisation rapide d’habitats extrêmes. La comparaison de l’écologie des
161
populations métallicoles et non-métallicoles chez ces deux espèces permettrait sûrement de
mieux comprendre les processus évolutifs de l’adaptation des plantes aux sols métallifères. La
transplantation réciproque in situ des deux types de populations devrait être réalisée.
Nous avons montré que C. tenuis et C. perennis étaient hautement tolérantes au cuivre.
Ce degré de tolérance élevé au cuivre leur confère un intérêt appliqué dans la
phytostabilisation des sols contaminés par les métaux lourds. Chez ces deux espèces, le
cuivre provoquait une augmentation des performances de certaines populations
métallicoles en milieu axénique. Cette stimulation par le cuivre en culture axénique ne serait
donc pas liée à une sensibilité particulière aux pathogènes (mais l’action de ce mécanisme ne
peut pas être exclue in natura) (Malaisse & Brooks 1982; Paton & Brooks 1996; Chipeng et
al. 2009). Ces populations posséderaient des besoins élevés en cuivre. Dans ce cas, la
cuprophilie apparente de l’espèce in natura pourrait être expliquée par un coût de la
tolérance au cuivre. Cette cuprophilie semble être un phénomène rare chez les espèces
tolérantes au cuivre (Shaw 1994 ; Chipeng et al. 2009 ; Lou et al. 2004 ; Jiang et al. 2008) et
confère ainsi à C. perennis et C. tenuis une valeur biologique remarquable.
L’endémisme des sols métallifères a été peu étudié (Kruckeberg & Rabinowitz 1985 ;
Kruckeberg 1986 ; Macnair & Gardner 1998 ; Tadros 1957). Le degré de spécialisation
écologique élevé des métallophytes les rendant inaptes à coloniser les habitats nonmétallifères reste une hypothèse à démontrer. Beaucoup d’espèces endémiques ou à forte
affinité pour les sols cuprifères montreraient des besoins élevés en cuivre, éventuellement
couplés à une sensibilité élevée aux agents pathogènes. Dans ce cas, les distributions
restreintes des endémiques des habitats cuprifères du Katanga reflèteraient les coûts directs
et indirects de l’adaptation aux sols cuprifères. C’est un thème de recherche passionnant
pour l’avenir. La culture in vitro est une technique de choix pour réaliser un screening rapide
de la réponse à Cu en conditions axéniques, et discriminer ainsi l’hypothèse « pathogènes » et
l’hypothèse « besoin métabolique en cuivre ».
Crepidorhopalon perennis et C. tenuis ne serait pas le seul exemple de couple de
cuprophytes étroitement apparentés dans les habitats cuprifères du Katanga. La révision
phytogéographique des supposées endémiques des habitats cuprifères du Katanga a permis de
mettre en évidence dans la liste des 32 endémiques strictes et validées, 23 couples de
cuprophytes étroitement apparentés dont un des taxons est endémique des habitats cuprifères
et l’autre est plus répandu (Tableau 1). L’endémisme des habitats métallifères serait expliqué
162
par une spéciation allopatrique induite par l’isolement écologique des habitats métallifères
(Kruckeberg 1986 ; Rajakaruna 2004 ; Kazakou et al. 2008). D’après le modèle de
Kruckeberg (1986), on devrait s’attendre à retrouver principalement des taxons endémiques
des habitats cuprifères étroitement apparentés à des taxons des habitats non-métallifères. Ceci
nous amène à suggérer que d’autres événements de spéciation pourraient exister au sein des
habitats cuprifères. Par exemple, l’isolement écologique qui pourrait s’exercer au niveau des
zones les plus riches en cuivre et l’isolement géographique des sites cuprifères entre eux
pourraient stimuler une spéciation allopatrique au sein même des habitats cuprifères du
Katanga. Les patrons de distribution des endémiques devraient être étudiés. Les facteurs du
sol jouent-ils un rôle dans la distribution particulière de certaines espèces ? Le cas des
« cobaltophytes » (Silene cobalticola, Crotalaria cobalticola, …) (Duvigneaud 1959) est sans
doute l’un des plus fascinants, mais n’a jamais fait l’objet d’une approche expérimentale.
L’isolement écologique de certaines zones des habitats cuprifères pourrait être démontré par
une transplantation réciproque des deux taxons dans les zones qu’ils occupent. L’origine des
espèces
endémiques
reste
spéculative.
Seule
une
caractérisation
cytologique
et
phylogéographique de ces couples d’espèces et une étude phylogénétique des genres de la
flore des habitats cuprifères du Katanga permettrait de connaître l’origine des endémiques.
Proviennent-elles de leurs congénères cuprophytes plus largement répandues ou d’un ancêtre
commun aux deux taxons des couples considérés ? Dans chaque couple, le taxon à aire
restreinte est-il le plus récent ? Est-il dérivé du taxon le plus largement répandu ? Les deux
taxons diffèrent-ils par des traits fonctionnels particuliers ? Existe-t-il des motifs récurrents
dans la divergence écologique et physiologique entre ces espèces ? Nous pensons que ces
couples d’espèces cuprophytes constituent un outil de recherche idéal pour l’avenir,
susceptible de faire converger des approches physiologiques, moléculaires, écologiques et
évolutives de cette flore du cuivre.
163
Tableau 1 Quelques couples d’espèces dans la flore cupricole du Katanga (métallophyte absolu). Chaque couple comprend un taxon strictement endémique des sols
cuprifères, et un taxon morphologiquement semblable à plus large distribution (pseudométallophyte).
Taxons endémiques
sites Familles
Taxons apparentés sur Cu
Acalypha dikuluwensis
1
EUPHORBIACEAE
A. cupricola
Aeollanthus saxatilis
4
LAMIACEAE
A. subacaulis var. linearis et var. ericoides
Anisopappus davyi
17
ASTERACEAE
A. chinensis
Aspilia eylesii ssp. cupricola
1
ASTERACEAE
A. angolensis
Crepidorhopalon perennis
2
SCROPHULARIACEAE
C. tenuis
Crotalaria cobalticola
18
FABACEAE
C. glauca
Cyanotis cupricola
13
COMMELINACEAE
C. speciosa
Cyperus kibweanus
5
CYPERACEAE
C. angolensis
Digitaria nitens ssp. festucoides
1
POACEAE
D. nitens
Euphorbia cupricola
5
EUPHORBIACEAE
Monadenium pseudoracemosum var. lorifolium
Faroa chalcophila
3
GENTIANACEAE
F. affinis
Faroa malaissei
11
GENTIANACEAE
F. affinis
Hartliella cupricola
1
SCROPHULARIACEAE
H. suffruticosa
Haumaniastrum robertii
32
LAMIACEAE
H. katangense
Justicia metallorum
26
ACANTHACEAE
J. elegantula
Lopholaena deltombei
9
ASTERACEAE
L. alata
Loudetia kagerensis ssp. jubata
1
POACEAE
L. simplex
Ocimum ericoïdes
5
LAMIACEAE
O. metallorum
Silene cobalticola
1
CARYOPHYLLACEAE
S. burchelli var. angustifolium
Sopubia mannii var. metallorum Mielcarek
9
SCROPHULARIACEAE
S. myomboensis
Wahlenbergia ericoidella
3
CAMPANULACEAE
W. capitata
Wahlenbergia malaissei
2
CAMPANULACEAE
W. capitata
Xerophyta demeesmaekerana
NE
VELLOZIACEAE
X. equisetoides var. trichophylla
Risques d’extinction et valeur de conservation
Actuellement, parmi les taxons endémiques stricts des habitats cuprifères du Katanga, 6%
sont éteints (EX), 73% sont en danger critique d’extinction (CR), 9% sont en danger
d’extinction (EN) et 3% sont vulnérables (VU).
La révision taxonomique et écogéographique nous a permis d’identifier des taxons
présentant une affinité particulièrement élevée pour les sols cuprifères, sans y être totalement
confinés. Pour 18 taxons, au moins 75% des localités connues se trouvent dans les habitats
cuprifères. Nous pensons que ces espèces sont aussi d’un intérêt particulier pour la
conservation (22% sont en danger d’extinction et 78% sont vulnérables).
Crepidorhopalon tenuis est représentative de ce groupe. L’étude de la variation de la
capacité à tolérer le cuivre entre populations de C. tenuis a montré une différence entre les
populations métallicoles et non-métallicoles. La population non-métallicole était la seule à
montrer une inhibition de la croissance à une concentration élevée en cuivre. Le patron de
variation de la tolérance est du même type que celui documenté à de nombreuses reprises chez
des pseudométallophytes, chez lesquels des « écotypes métallicoles » ont été décrits
(Antonovics et al. 1971 ; Nicholls & McNeilly 1985 ; Nordal et al. 1999 ; Macnair et al.
2000). Ceci laisse à penser que les autres pseudométallophytes des sols cuprifères pourraient
présenter une différenciation génétique entre les populations métallicoles et non-métallicoles.
Néanmoins, cette adaptation locale des populations devra être démontrée par une expérience
de transplantation réciproque in situ. Même si la conservation des endémiques reste
prioritaire, la valeur conservatoire des populations métallicoles des pseudométallophytes des
habitats cuprifères du Katanga semble d’un intérêt élevé.
Déficit de connaissances taxonomiques et phytogéographiques
La flore des habitats cuprifères du Katanga est encore imparfaitement connue. Face au
manque de données sur certains taxons (pour certains, la seule publication connue est le
protologue), le statut de conservation de 12% des taxons endémiques n’a pas pu être évalué.
Certains taxons sont connus seulement d’un spécimen type (Duvigneaud & Denaeyer-De
Smet 1963) (par ex. Hartiella cupricola, Loudetia kagerensis subsp. jubata). Dans
l’ensemble, notre révision de l’endémisme s’est heurtée aux lacunes des connaissances
taxonomiques et phytogéographiques sur la flore générale du Katanga. Des difficultés
164
taxonomiques sont observées pour certains genres et familles pour lesquels aucune révision
systématique récente n’a été réalisée pour la flore d’Afrique Centrale (par ex.,
Commelinaceae, Poaceae, Cyperaceae…) et pour lesquels de nombreux échantillons d’herbier
restent indéterminés. De plus, plusieurs dizaines d’affleurements de roche cuprifère n’ont
jamais été prospectés botaniquement (Meersseman résultats non publiés). Une sousestimation du nombre d’endémiques est possible. Dans certains cas, la valeur de certains
taxons endémiques nécessite confirmation par des études biosystématiques et phylogéniques.
C’est le cas pour des taxons à distribution très disjointe, dont les populations métallicoles sont
élevées au rang d’espèce distincte malgré une forte affinité morphologique (par ex. Crotalaria
peschiana, endémique du cuivre et C. subcespitosa présente aux abords du lac Malawi
(Polhill 1982). Le grand déficit de connaissances taxonomiques et phytogéographiques
dans la flore du Katanga est certainement un frein à l’établissement d’un programme de
conservation.
3. Les menaces
Les principales menaces qui pèsent sur la biodiversité des affleurements de roche cuprifère du
Katanga sont de nature déterministe. Le remaniement du substrat lors de l’extraction du
minerai en surface est la principale cause d’érosion de la biodiversité des sites métallifères du
Katanga (Leteinturier 2002). Le décapage en surface des affleurements de roche cuprifère
détruit les espèces des communautés primaires qui pour la plupart ne régénèrent pas dans les
zones perturbées.
Les résultats de l’estimation des statuts de conservation des endémiques sont
particulièrement alarmants. De plus, la situation tend à s’aggraver puisque tous les gisements
présentant une teneur en cuivre supérieure à 2 % seront exploités (Faucon pers. obs.). La
reprise et l’intensification rapide des activités minières au Katanga font craindre, à court
terme, la disparition des éléments les plus précieux de la flore. Ces conclusions confirment
l’urgence de la mise en œuvre d’un programme de conservation et une intensification des
études de biologie de la conservation des cuprophytes. Actuellement, une seule entreprise
minière a développé un programme de conservation de la flore des sites qu’elle exploite. Pour
les autres entreprises, on remarque que le plan d’exploitation est rarement respecté et
qu’aucune action de conservation de la flore des sites cuprifères n’est mise en place. A part la
contrainte légale imposée aux entreprises minières d’effectuer une étude d’impact
165
environnemental avant l’exploitation des sites, le gouvernement de la République
Démocratique du Congo ne possède apparemment pas de législation pour assurer la protection
ou limiter l’érosion de la biodiversité des affleurements de roches métallifères. Les
extinctions passées et en cours provoquées par l’exploitation minière de certains taxons de la
flore des habitats cuprifères du Katanga représentent un bon exemple de perte de biodiversité
associée à une mauvaise gouvernance (Smith et al. 2003; Laurance 2004; Smith & Walpode
2005).
3. Stratégies de Conservation
Les priorités de conservation
Dans le cas de la flore du cuivre, nos résultats suggèrent que les catégories IUCN ne suffisent
pas nécessairement pour définir les priorités en matière de conservation. Elles ne constituent,
en effet, qu’une évaluation du risque d’extinction dans des circonstances actuelles alors qu’un
système d’évaluation des priorités d’action tient compte de nombreux autres facteurs relatifs
aux mesures de conservation tels que les chances de succès, les coûts ainsi que d’autres
caractéristiques biologiques du sujet considéré (IUCN 2001). Dans notre étude, nous avons
remarqué que 17% des taxons endémiques pouvaient s’établir dans un habitat anthropogène.
De plus, nous avons démontré que C. perennis et C. tenuis trouvaient leur optimum
écologique dans les habitats anthropogènes métallifères. L’exploitation minière aurait favorisé
l’expansion de certains cuprophytes. Contrairement à C. tenuis dont le risque d’extinction est
de préoccupation mineure (LC), d’autres cuprophytes présentant une capacité à coloniser les
habitats anthropogènes métallifères ont été évaluées selon les critères IUCN comme en danger
critique, en danger ou vulnérable à l’extinction parce qu’elles présentaient une distribution
très restreinte. Mais étant donné leur capacité à coloniser les habitats métallifères
anthropogènes récents (de 1-3 ans) et la fréquence élevée des perturbations causées par
l’exploitation minière au Katanga, il est fort à penser que ces espèces connaissent à l’avenir
une expansion rapide de leur aire de distribution (par ex. Crepidorhopalon perennis,
Haumaniastrum robertii, Faroa chalcophila, Vigna dolomitica, Gutenbergia pubescens). Ces
espèces présenteraient un risque d’extinction plus faible que celui estimé à partir des critères
IUCN. Nous suggérons que la colonisation d’habitats anthropogènes par des espèces rares
166
pourrait représenter un nouveau critère intéressant pour nuancer ou compléter les catégories
actuelles de l’IUCN. L’aptitude de certaines espèces à coloniser les habitats secondaires
amène à hiérarchiser les priorités de conservation. Les taxons les plus menacés sont ceux qui
sont liés à des communautés primaires. Toutefois, à long terme, le maintien, dans des
communautés en voie de stabilisation, d’espèces pionnières comme le sont nos deux modèles,
n’est pas garanti.
Conservation des métallophytes aptes à coloniser les habitats anthropogènes métallifères
Néanmoins, les espèces endémiques d’un ou quelques sites bénéficiant des sols
perturbés par l’industrie minière peuvent connaître réellement un risque d’extinction élevé.
Face à l’intensité et la fréquence élevées des perturbations provoquées par l’exploitation de
minerais, les sous-populations de ces espèces sont facilement détruites et n’arrivent pas à
coloniser à temps les nouveaux habitats anthropogènes. C’est le cas de C. perennis, Vigna
dolomitica (endémiques d’un seul site), de Gutenbergia pubescens (2 sites), Bulbostylis
fusiformis et Faroa chalcophila (3 sites). Par conséquent, même si certains cuprophytes
présentent une aptitude à coloniser des habitats métallifères anthropogènes récents, un plan de
conservation de ces espèces doit être établi et plus particulièrement pour les espèces à aire de
distribution restreinte. La conservation de ces cuprophytes pourrait être établie assez
facilement dans une zone anthropogène de leurs sites d’origine située à l’écart des zones
subissant des remaniements réguliers par les travaux miniers. De plus, un plan d’introduction
de ces espèces dans des sites métallifères anthropogènes non exploités ou protégés et
écologiquement proches de leurs sites d’origine peut être envisagé afin d’accélérer leur
expansion et ainsi assurer la réussite de leur conservation. Ces introductions d’espèces
peuvent être réalisées par la transplantation d’individus et/ou par l’installation de substrat
d’origine contenant éventuellement un stock grainier (Guerrant et al. 2004). La mise en place
d’une banque de graines ex situ et la multiplication d’individus de ces espèces en vue
d’effectuer un renforcement des populations ex situ (introduites) est nécessaire pour assurer la
réussite du programme de conservation (Maunder et al. 2004b, Maunder & Byers 2005). La
méthode de multiplication des cuprophytes la plus appropriée semblerait la culture in vitro.
En effet, les essais de culture de C. perennis en condition non stérile n’ont pas été
convaincants même en présence d’une contamination en cuivre. En culture in vitro, C.
perennis se développait même sur substrat non contaminé et présentait un taux de germination
167
et de reprise élevés. Les cuprophytes sembleraient sensibles aux pathogènes (Malaisse &
Brooks 1982; Paton & Brooks 1996; Chipeng et al. 2009). Afin de limiter la perte de matériel
biologique, la multiplication de ces espèces pourrait s’effectuer en conditions stériles. A
l’exception de C. perennis, la plupart des cuprophytes rares présentant une aptitude à
coloniser les habitats anthropogènes ont été maintenus en culture au jardin botanique
expérimental de la Faculté d’Agronomie de Lubumbashi. Les cuprophytes présentant des
traits liés à la colonisation et une plasticité écologique élevée sembleraient faciles à
conserver dans des habitats métallifères anthropogènes récents.
Néanmoins, avant d’effectuer l’introduction de ces cuprophytes dans un habitat
métallifère anthropogène protégé, il semble nécessaire d’évaluer les risques d’hybridation de
ces espèces avec leurs congénères plus répandues colonisant les habitats anthropogènes
(Maunder et al. 2004a ; Parsons & Hermanutz 2006) (Tableau 1). Par exemple, C. perennis /
C. tenuis, B. fusiformis / B. pseudoperennis, F. chalcophila / F. affinis… Le choix du site
d’introduction dépendra en partie du risque d’hybridation entre l’endémique et sa congénère
plus répandue. L’analyse de la variation morphologique des deux populations de C. perennis
et C. tenuis en sympatrie à la mine de l’Etoile n’a pas permis de montrer un risque
d’hybridation entre ces deux espèces.
Perspectives de conservation des métallophytes des communautés primaires
Beaucoup de cuprophytes possèdent leur optimum écologique dans les communautés
primaires. Celles-ci restent mal connues ; elles n’ont plus été étudiées depuis Duvigneaud &
Denaeyer-De Smet (1963). Face aux menaces pesant sur les cuprophytes des communautés
primaires des habitats cuprifères du Katanga, l’étude de leur biologie de la conservation est
indispensable pour établir une stratégie globale de conservation de la flore des habitats
cuprifères du Katanga. La conservation in situ des communautés primaires semblerait la
stratégie de conservation la plus appropriée étant donné leur complexité et leur ancienneté.
Les phénomènes de vicariance induits par l’isolement géographique des collines de cuivre
ainsi que la présence d’endémiques à aire de distribution restreinte expliqueraient certaines
différences floristiques observées entre les collines (Duvigneaud & Denaeyer-De Smet 1963 ;
Brooks & Malaisse 1985). Cette différentiation floristique qui reste à démontrer impliquerait
un plan de conservation propre à chaque colline. La mise en place de micro-réserves pour
chaque site pourrait assurer le maintien de la diversité botanique des habitats cuprifères
168
du Katanga. Cependant, cette mesure empêcherait l’exploitation de certaines zones à intérêt
économique élevé et ainsi serait en conflit avec les objectifs économiques de l’exploitation du
cuivre. On peut suggérer que la mise en place de micro-réserves pourrait s’effectuer à la
condition qu’un consensus s’établisse entre le plan d’exploitation du site exploité et la valeur
conservatoire des unités de végétation ou des espèces qui le composent. L’analyse de la
végétation du site exploité permettrait de mettre en évidence les unités de végétation les plus
originales à conserver. Dans le cas où certaines se situeraient dans les zones d’exploitation, un
essai de restauration pourrait être effectué dans une zone anthropogène protégée.
Actuellement dans l’urgence de la situation, la création de micro-réserves et la réalisation
d’une banque de graines ex situ permettrait d’initier un programme de conservation de cette
flore.
Faire le lien entre la conservation de la biodiversité et la restauration écologique des
paysages dégradés semble crucial. Ceci nécessite une approche au niveau des communautés.
En particulier, il est urgent d’étudier l’écologie de ces communautés primaires qui
apparaissent uniques au monde. Nous pensons que ces communautés sont très conservatives à
l’égard des métaux lourds et luttent très efficacement contre les transferts dans les bassins
versants, que ce soit en solution ou en suspension. Ces communautés représentent des
modèles fascinants de phytostabilisation naturelle de sols à très haute teneur en Cu/Co.
Les mécanismes de la mise en place de ces communautés et les interactions entre les espèces
qui les constituent (facilitation ?) ne sont pas connus. Une approche écophysiologique de ces
communautés est du plus haut intérêt. Les mécanismes de structuration de ces
communautés primaires doivent être étudiés par les outils statistiques modernes, et selon
une démarche d’écologie intégrative, associant étroitement pédologues, géologues, et
écologues. Les questions qui se posent sont, notamment :
-quels sont les mécanismes d’assemblage de ces communautés et les mécanismes régulateurs
de leur richesse ?
- quelle est l’influence de la structure de ces communautés sur la dynamique des métaux ?
- les microorganismes (mycorhizes) jouent-ils un rôle dans l’adaptation de ces communautés
extrémophiles ?
- les traits fonctionnels des espèces permettent-ils de dégager des lois d’assemblage ?
- quels sont les traits les plus influents sur la distribution des espèces le long des gradients de
teneurs en métaux ?
169
Au-delà d’un intérêt strictement fondamental, une comparaison des communautés
primaires et pionnières apporterait des informations indispensables pour concevoir des
programmes de restauration écologique avec une meilleure garantie de succès.
170
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Glossaire
Coût de la tolérance aux métaux lourds
Désavanvatage (déficit de croissance, baisse du succès reproducteur) des plantes tolérantes
aux métaux lourds sur sols non-métallifères.
Dérive génétique
Fluctuation des fréquences alléliques d'une génération à l'autre sous l'effet du hasard. Ces
fluctuations sont dues au tirage aléatoire des allèles présents dans la population à une
génération donnée pour former une population à la génération suivante. Ces fluctuations
peuvent conduire à l'extinction ou au contraire à la fixation d'un allèle dans la population.
Ecotype
Variété d'une espèce (généralement végétale) génétiquement adaptée à un milieu particulier
qu'elle occupe naturellement mais conservant ses adaptations héréditaires lorsqu'elle se
développe dans un milieu différent (http://www.larousse.fr/dictionnaires/francais).
Fitness
Aptitude reproductive ou la réussite reproductive d’un individu. Mesure de la capacité des
individus à transmettre leurs gènes à la génération suivante. Elle peut être estimée par le
produit du nombre de descendants par leur probabilité de survie.
Hotspot
Une des définitions d'un hotpost de biodiversité est une zone biogéographique (terrestre ou
marine) qui contient au moins 1500 espèces de plantes vasculaires endémiques et doit avoir
perdu au moins 70% de son habitat d'origine.
189
Itéropare
En démographie, qualifie un organisme qui se reproduit plusieurs fois par voie sexuée au
cours de sa vie.
Phytostabilisation
Désigne l’utilisation de plantes pour réduire la biodisponibilité et la migration des polluants
(http://www.dictionnaire-environnement.com).
Pléistocène
Epoque géologique marquée par la dernière glaciation et l’apparition de l’homme. Elle a
commencé il y a 2,5 millions d’années et s’est terminée il y a 10 000 ans avec la fin du
dernier âge glaciaire.
Stochastiques
Se dit de phénomènes qui, partiellement, relèvent du hasard et qui font l'objet d'une analyse
statistique (http://www.larousse.fr/dictionnaires/francais).
Sympatrie
Caractérise la présence (ou l’apparition) d'espèces différentes dans des aires géographiques
chevauchantes
190
Résumé
La province du Katanga est connue pour ses affleurements naturels de roches riches en cuivre
et en cobalt. Plus d’une centaine de « collines de cuivre », isolées géographiquement et
écologiquement possèdent une flore très originale qui comprend plus de 600 espèces dont 33
endémiques. Les métallophytes du Katanga sont des plantes fascinantes aux points de vue
écologique, biogéographique, physiologique et évolutif. Elles restent très peu étudiées et leur
conservation est très problématique compte tenu de l’extension des activités minières.
L’objectif général de la thèse est de contribuer à une meilleure connaissance des
métallophytes du Katanga, dans une perspective explicite de conservation de leur biodiversité.
Dans ce contexte, la thèse représente une des toutes premières approches de la biologie et
l’écologie des populations de deux métallophytes apparentées. L’objectif est de préciser la
distribution et la niche des deux taxons, et la variation de leur capacité d’accumuler et de
tolérer les métaux lourds. Les résultats sont utilisés pour discuter la valeur conservatoire des
cuprophytes du Katanga, leur vulnérabilité et envisager des stratégies de conservation.
Nous avons montré que les sols des affleurements de roche cuprocobaltifère se distinguer
édaphiquement d’autres types de sols métallifères dans le monde. La révision
phytogéographique et taxonomique a permis de valider 32 taxons endémiques et de mettre en
évidence 23 couples de cuprophytes étroitement apparentés. La proportion élevée de couples
de cuprophytes apparentés nous laisse suggérer que des événements de spéciation auraient
existés au sein même des habitats cuprifères. Un isolement écologique pourrait s’exercer au
niveau des zones les plus riches en cuivre. Ces couples d’espèces cuprophytes constitueraient
un outil de recherche idéal pour l’étude de la spéciation.
Les propriétés hyperaccumulatrices de certaines espèces ont été exagérées, sans doute par
suite de problèmes méthodologiques. L’accumulation du Cu ne se produit que dans des
conditions édaphiques particulières, très difficiles à obtenir en culture. Cependant, nous avons
montré que C. tenuis et C. perennis étaient hautement tolérantes au cuivre. Chez ces deux
espèces, le cuivre provoquait une augmentation des performances de certaines populations
métallicoles en milieux stérile. Ces populations posséderaient des besoins élevés en cuivre.
Dans ce cas, la cuprophilie apparente de l’espèce in natura pourrait être expliquée par un coût
de la tolérance au cuivre. Cette cuprophilie semble être un phénomène rare chez les espèces
191
tolérantes au cuivre et confère ainsi à C. perennis et C. tenuis une valeur biologique
remarquable.
Actuellement, parmi les 32 taxons endémiques stricts des habitats cuprifères du Katanga, 6%
sont éteints (EX), 73% sont en danger critique d’extinction (CR), 9% sont en danger
d’extinction (EN) et 3% sont vulnérables (VU). De plus, 18 taxons présentant une affinité
particulièrement élevée pour les sols cuprifères, sans y être totalement confinés (fréquence sur
Cu > 75%) sont réellement menacés d’extinction (22 % EN et 78% VU). Néanmoins, 18 % de
ces endémiques menacées sont capables de coloniser les habitats métallifères anthropogènes.
Comme C. perennis, certaines endémiques se développaient uniquement sur des sols
perturbés par l’activité minière. C. tenuis possède aussi son optimum écologique sur les sols
anthropogènes cuprifères. Cela indique que certaines espèces de la flore du cuivre du Katanga
considérées en danger critique d’extinction sont en fait moins menacées parce qu’elles sont en
mesure de se développer sur les habitats anthropogènes métallifères. L’exploitation minière
est toujours destructive mais les habitats anthropogènes récents semblent avoir une valeur de
conservation pour certains métallophytes rares. Une partie des déchets de l’exploitation
minière et les sols contaminés pourraient être gérés de manière à fournir des habitats
artificiels pour la colonisation ou la conservation ex situ de ces espèces. Dans la discussion,
nous examinons les stratégies de conservation de ces espèces.
Mots clefs : niche écologique, métallophyte, tolérance aux métaux lourds, cuivre, cobalt,
endémisme, restauration, conservation, habitats anthropogènes.
192