Perception de compétiteurs et dispersion des pontes chez les

Perception de compétiteurs et dispersion
des pontes chez les insectes phytophages
par Denis Tbiéry
Laboratoire de Neurobiologie Comparée des Invertébrés - BP 23-91440 Bures-sur-Yvette
Rusi eurs individus de la même espè-
ce ou d'espèces différentes peuvent
se
nourrir de la même plante : le partage
de
la ressource devient souvent un des
éléments prépondérants de leur survie.
On prête a in si, à de nombreuses
espèces, des stratégies optimales de
recherche et de partage de
la ressource
alimentaire.
En général, il est avanta-
geux d'éviter l
es individus de sa propre
espèce (évitement intraspécifiqu
e), ou
plus généralement tout compétiteur
potentiel (évitement interspécifiqu
e).
Différents comportements permettent
Le carpocapse des pomm es, Cydia pomone lia, est un rava geur imponant en vergers. La femelle dépo-
se
ses œufs sur les feuill es, l es bmnches ou les Fuits. La chenille de premier stade s'installem dans le
fruit afin d'effectuer son développement (Cliché R. Coutin - OPIE).
d'ajuster la taille de la population aux
caractéristiques de la niche écolo-
gique. Parmi eux, ceux qui assurent
une régulation des distances inter-indi-
viduelles (rapprochement ou disper-
sion des individus) sont très impor-
tants. On connaît
le rôle des phéro-
mones sexuelles dans
le rapproche-
ment des sexes ainsi que celui de cer-
taines phéromones d'agrégation.
En
revanche, la perception de l'occupa-
tion d'un site de ponte, l'
aj ustement du
I NS E CTES
nomb re d 'ce ufs ainsi que le contrôle de
leur dispersion sont moins connus. Les
femelles d'un certa
in nombre d'es-
pèces év
it ent de déposer leur progéni-
ture sur un
si te déjà occupé, ou au
contraire recherchent des sites occu-
p
és lorsque la compétition est avanta-
geuse pour l'espèce (1).
Les femelles
d'une bruche (Callosobruchus macz,t-
latus), par exemple, sont capables de
percevoir le nombre d'ceufs-de congé-
nères déjà co
ll és sur les graines et ajus-

tent leur ponte en conséquence, limi-
tant ainsi
la compétition inter-indiv i-
duelle.
Un autre cas concerne les mouches
des fruits du genre Rhagoletis :
R.
pomonella et R. cerasi et la mouche
méditerran
éen ne, Ceratitis capitata.
Après avoir déposé leurs œufs, l es
femelles marquent l'orifice de ponte à
l'aide d'une phéromone répulsive, ce
qui dissuade d'autres mouches de
pondre au même endroit.
Perception chimique
de la présence
de compétiteurs
Au niveau d'un site de ponte, cette
reconnaissance peut être chimique ou
vis uell e. Chez la Piéride du chou (Pie ris
brassicae) et chez d'autres L ép i-
doptères diurn es, la forme et la couleur
jaune d
es œu fs incitent les femelles à
aller pondre ailleurs. Pourtant, lors de
ces comportements d'év
it ement, la per-
ception chimique est peut-être
la plus
efficace. Plus d'une
tr en tai ne d'espèces
phytophages sont capabl
es de perce-
voir les caractéristiques chimiques
(goût, odeur) d'éventuels compétiteur
mais très peu de structures chimiques
ont pu être identifiées.
Il existe diffé-
rents modes de communication chi-
mique : la femelle peut percevoir la
présence d'œufs ou l'ac
ti vité alimentai-
re des larves grâce à leurs sécrétions
mandibulair
es ou à leurs fè ces mais ell e
peut aussi être informée p
ar l'intermé-
diaire de la réponse biochimique de la
plante
(2) . On sait que cette re connai s-
sa nce est surtout assurée par les chi-
miorécepteurs de contact (perception
gustative) situés sur les tarses ou sur
l'ovipositeur. L'hypothèse d'une per-
ception à courte distance, impliquant
les chimiorécepteurs olf
ac ti fs, est toute-
fois à considérer.
Ainsi donc, les femelles de R. cerasi et
R. pomonella marquent leur orifice de
ponte en déposant une goutte d'excré-
me
nt. Ce marquage phéromonal est
spécifique et dissuade d'autres
femelles de pondre sur
le s cerises déjà
"occupé es" . Fait notabl e, R. po monella
semble être capable d'ajuster la quanti-
té de
ph éromone à la taille du fruit, en
réa
li sant un marquage plus intense des
gros fruits. Récemment, des cher-
cheurs suisses ont isolé et identifié
chez
R. cerasi une structure chimique
complexe (3) dont un isomère de syn-
thèse reproduit en partie l'
ac ti v ité de la
sécrétion naturelle. Cette molécule est
perçue par des sensilles gustatives, les
sensilles "D
", présentes sur les tarses
des feme
ll es mais aussi des mâle s, ce
qui est plus surprenant. La sensibilité
de ces récepteurs semble dépendre de
l'humidité relative. Les chimiorécep-
teurs des pièces buccales pourraient,
eux aussi, participer à ce
tt e perception.
Œ uf de Cmpocap se (C ydia pomonella) déposé sur u ne feu ille de po mmier. On r emar que la co u-
ronne (rouge) qui apparaît apr ès 3 à 4jours de développement (Cliché R. Coutin -OPI E)
I N S E C T E S
Une détection
efficace
des œufs déjà
pondus étudiée chez
quelques papillons
L'analyse de quelques exemples de
Lépidoptères nous permet d'illustrer ce
sys tème de communication. Des pre-
miers travau
x, menés vers 1 970 sur la
Pyrale de la farine (Ephestia kuhniel-
la) , avaient montré que les sécrétions
mandibulaires des larves repoussaient
les femell
es prêtes à pondr e. On sait
aussi que les déjections des chenilles
peuvent se montrer répulsives lors de
la ponte comme chez une noctuelle
(Spodoptera littoralis) mais aussi chez
la Pyrale du maïs (Ostrinia nubilalis).
Aucun composé ac tif n'a toutefois été
formellement identifié chez ces deux
espèces. La Pyrale du m
aïs ainsi que
deux tordeuses, l'Eudémis de la vigne
(Lobesia botrana) et le Carpocapse des
pommes (Cydia pomonella) modifient
leur comportement de ponte
en pré-
sence d'œufs et d'extraits d'œufs de
leur propre espèce ou d'autres espèces
de papillons. On retrouve un compor-
tement semblable chez une autre tor-
deuse (Choristoneura rosaceana) qui
évite les œufs de sa propre espèce.
L'hypothèse d'un comportement d'évi-
tement des œufs par les femelles de
Carpocapse ava it déjà été formulée,
suite à l'observation de distributions
non aléatoires d'œufs en vergers de
pommiers, distributions qui dépen-
dent évidemment de la densité de
population.
Ce comportement pour-
rait expliquer les rares observations de
plusieurs chenilles par pomme.
Mais
contrairement aux mouches, ces
espèces ne semblent pas effectuer de
marquage de leurs œu
fs après la
ponte.
La nature chimique de cette
reconnaissance semble donc provenir
de l'
œuf lui-même et très probable-
ment du mucus qui le recouvre. Le
lavage des œufs à l'aide de solvants
organiques permet d'isoler des molé-
cules relativement simples : des acides
gras saturés ou insaturés et certains
esters méthyliques de ces mêmes
ac ides gras, mais en quantités plus

L'Eudémis de la vigne (femelle de Lobesia botrana) présente 2 ou 3 générat i ons par an selon la lati-
tude. Les
œufs sont déposés séparément sur les boutons floraux ou sur les graines (Cliché R. Cmttin
- OPIE)
faibles. Or, d'après nos résultats, trois
acides gras repoussent les femelles
d'Eudémis alors que les esters corres-
pondant provoquent eux, une réduc-
tion de
la ponte. On retrouve prati-
quement les mêmes composés chez
les trois espèces ainsi que chez deux
autres tordeuses (la Tordeuse orientale
du pêcher et
la Cochylis) et les sites de
ponte imprégnés de mélanges de ces
substances sont à chaque
fois forte-
ment évités.
Ces composés qui exis-
tent sur les œufs et les larves de nom-
breuses autres espèces pourraient ainsi
favoriser un évitement non spécifique
d'œufs ou de larves d'autres espèces.
Concernant les espèces dont les che-
nilles sont peu mobiles, rapidement
cryptiques et confrontées à d'autres
phytophages utilisant les mêmes
plantes (comme Eudémis-Cochylis sur
vigne et Carpocapse-Tordeuse orienta-
le sur Rosacées), ce comportement
pourrait présenter un avantage adapta-
tif intéressant
en leur évitant d'être sur
des sites d'alimentation déjà occupés.
Une telle reconnaissance pourrait en
outre agir à courte distance, en raison
de
la possible volatilité de ces molé-
cules lipidiques.
Néanmoins, ces mécanismes non spé-
cifiques n'excluent pas l'existence de
marquages spécifiques reposant sur
des composés plus complexes.
Par ailleurs, l'évitement des œufs ne
semble pas
lié à la capacité de pondre
des œufs isolés ou groupés :
il a lieu
aussi bien chez
la Pyrale du maïs dont
la femelle dépose des ooplaques que
chez des tordeuses qui pondent isolé-
ment
la plupart de leurs œufs.
Les femelles de la Piéride du chou, qui
sont capables de percevoir
la forme et
la couleur des œufs, sécrétent aussi
des dérivés d'alcaloïdes appelés miria-
mides (4) avec leurs glandes acces-
soires, et les déposent à
la surface des
œufs.
Ce marquage est répulsif vis-à-
vis des congénères et d'une autre pié-
ride, Pie
ris rapae. Outre la réponse à
ces produits, les femelles de piérides
semblent détecter l'odeur de leurs
propres œufs, ce qui pourrait per-
mettre une perception à distance des
feuilles déjà occupées.
Mais cette répulsion pourrait être ren-
forcée par un autre phénomène qui
mérite attention: les feuilles de choux
sur lesquelles des œufs ont été retirés
deviennent impropres à
la ponte alors
que le marquage chimique n'est plus
décelable.
Cela semble indiquer une modification
biochimique de
la feuille, c'est à dire
une réponse de
la plante à la présence
des œufs ou de
la femelle.
I NSECTES N"'102 - 1996 (3)
Des comportements
complexes
D'une manière générale, toutes les
espèces dont nous avons parlé répon-
dent par un évitement maximal
lorsque elles ont le choix entre sites
marqués et non marqués.
Les média-
teurs étudiés sont considérés comme
des incitateurs de choix dans des
contextes écologiques assez précis et
qui ne déclenchent pas de réponses du
type "tout ou rien", comme c'est
le cas
avec des phéromones sexuelles ou
d'alarme. On constate ainsi que les
réponses sont modulées en fonction
de facteurs externes (densité de popu-
lation, disponibilité
en végétaux
acceptables,
... ) et de l'état physiolo-
gique ou de l'âge des individus : les
jeunes femelles d'Eudémis ou de
Carpocapse par exemple sont plus
sélectives que les plus âgées. Cette
variabilité des réponses se retrouve
chez Rbagoletis pomonella, les
femelles gravides marquant plus inten-
sément les fruits que celles qui sont à
la fin de leur vie.
Enfin, un apprentissage peut aussi
modifier
la réponse comme c'est le cas
chez des femelles de
R. pomonella qui
apprennent à éviter les fruits colonisés
et marqués, au fur et à mesure de leur
contact avec ces derniers.
Une information
souvent détournée
Ces signau x, produits et utilisés par les
femelles afin d'éviter les compétiteurs,
peuvent être détectés par d'autres
organismes. C'est une information de
choix pour les parasites et les préda-
te urs à
la recherche de leurs hôtes. Les
exemples de détournement sont certai-
nement nombreux. Ainsi Opius lectus,
parasite de R. pomonella, est fortement
attiré par le marquage chimique dépo-
sé par cette mouche. Souvent, les
résultats de l'activité larvaire ont à
la
fois un rôle dispersant pour les congé-
nères et un rôle attractif pour les para-
sites. Venturia canescens localise les
larves
d'E. kubniella par l'intermédiai-
re de leurs sécretions mandibulaires,

alors que le Braconide Cotesia margi-
niventris, parasite de différentes
espèces de Spodoptera, préfère de loin
l'odeur des fèces laissés par les larves
dans lesquelles
il va pondre.
Récemment, des collègues de
l'INRA
de Versailles ont montré que des tri-
chogrammes, parasites généralistes de
Lépidoptères, augmentent leur com-
portement de recherche en présence
d'acide oléique, composé qui participe
à la dispersion des œufs de Pyrale ou
de tordeuses.
Des applications
agronomiques sont-
elles envisageables?
Les applications agronomiques de ces
recherches
en sont à leurs premiers
balbutiements. A notre connaissance,
les seuls essais ont concerné les
mouches des fruits,
la Piéride du chou
ainsi que l'Eudémis de la vigne et
le
Carpocapse. Les premières tentatives
de maîtrise de
R. cerasi ont donné des
donc directement liée à la possibilité
de synthétiser des produits stables.
Des résultats prometteurs ont été obte-
nus deux années de suite en vignobles
et en vergers de pommiers en pulvéri-
sant des solutions d'acides gras sur les
fruits. Un des obstacles majeurs au
développement de tels produits
consistera certainement à laisser aux
femelles des zones non traitées, pour
ne pas diminuer l'efficacité de ce type
de traitement : comme pour toute
méthode écologique, la mise au point
risque d'être délicate.
Mais les régula-
teurs de ponte peuvent se révéler pro-
metteurs pour certains types d'agrosys-
tèmes à haute valeur ajoutée. Leur
développement doit se faire selon une
stratégie de lutte intégrée.
La recherche
d'actions combinées avec différents
agents pathogènes larvaires (Bacillus
thuringiensis) ou avec divers parasites
d'œufs et de larves reste certainement
une voie à explorer.
La régulation des espacements entre
individus semble très complexe et peut
jouer sur différents niveaux tro-
phiques.
Si on compare l'état de nos
Fe melle de Cé ratite (Cera titis ca pit at a) pondan t da ns un e pê ch e. Après le dépôt de s œufs. elle marque
l'orifice de ponte à l'
aide d'une phérom one répulsive (Cliché R. Coutin -OPlE).
résultats très satisfaisants en pulvéri-
sant sur les arbres une phéromone
nature
lle extraite à partir de fruits mar-
qués. Toutefois
il fallait plus de
200.000 fruits marqués pour protéger
un cerisier entier.
Le traitement ainsi
réalisé a très bien résisté aux pluies et
a permis de réduire les attaques de
65
à 90 %. Contre P. brassicae, l'équivalent
de plus de
660.000 œufs était nécessai-
re pour traiter une parcelle expéri-
mentale! L'application agronomique à
partir de tels médiateurs chimiques est
connaissances dans ce domaine avec
la quantité impressionnante de travaux
concernant les phéromones sexuelles,
on peut s'estimer relativement igno-
rant. Par leur rôle prépondérant sur
la
dispersion spatiale de certaines
espèces et donc sur
la dynamique des
populations, de nombreux comporte-
ments méritent d'être étudiés. On se
demande par exemple
si une femelle
évite de
la même manière sa propre
progéniture et celle de ses congénères.
Les médiateurs chimiques régulant la
I NSECTES 10 W l 02 · 1996 U)
répartition des pontes devraient nous
permettre quelques découvertes inté-
ressantes dans un proche avenir. 0
(1) D es stra t égi es optimales de ponte sont souvent décrite s
chez des insectes insulaires, paras ite s d'œLffs , larves ou
graines chez qui le s upeJ p ara s iti s me (plusieurs œufs dans le
même hôt e) est fréquent. La compétition peut alors pr ésenter
des aspe cts avantageux ou au contraire désavantageux.
(2) La
réponse biochimique de s plantes à des déprédations
est connue depu is un certain tenzp s. On a mis récemment en
évidence que certaines plant es pouvaient émettre d es su b-
stances volatile s en réponse à de s agr ess ion s p ar des in s ec tes
phytophages.
(3)
N(1 5R {JS-glu copyranosil}-oxy-8 RS -hydroxypalmitoyl)-
taurine
(4 )1) ' ois diilé ren ts al caloïdes dénommés miriamides en
l 'honneur de Miriam Rots ch il d qui a heaucoup tmvaillé sur
les aspects de la communication chimique chez les
papillons et sur le mimétis me .
Pour en savoir plus
Vane Wright R.I. & Ackery P.R., li
1984 - Thebiology of butterflies -
Eds. Academie press, 410p.
Roitberg B.D. & Prokopy, R.J.,
1987 -Insects that mark host plants.
An ecological, evolutionary pers-
pective on host marking chemicals -
Bioscience,
37 : pp400-406.
Thiéry D. & Gabel B., 1993 -Des
substances de ponte contre les
insectes -
La Recherche, 257 :
pp1020-1022.
Thiéry D., 1991 - Les phéromones
de ponte : une nouvelle arme contre
les insectes ? - Courrier de la cellule
Environnement,
15 : pp21- 24.
L'auteur
Denis Thiéry est chargé de
recherches à l'
INRA. Il s'intéresse à
la communication chimique dans le
cadre des relations entre plantes et
insectes en portant une attention
particulière au rôle joué par cer-
taines plantes adventices. Après une
formation doctorale sur le compor-
tement de larves de bruches, il a étu-
dié l'orientation des femelles de
doryphore
en présence d'odeurs
végétales.
Il travaille actuellement
sur des tordeuses fruitières
(Eudémis de la vigne et Carpocapse
des pommes)
afin d'essayer de com- l'
prendre certaines régulations de la
dispersion spatiale des pontes.
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